NaCl脅迫下莧菜中鎘的亞細胞分布及轉運研究

周麗珍，羅璇，何寶燕*，李取生，徐智敏，陳艷芳，余丹萍

1. 暨南大學環境學院，廣東 廣州 510632；2. 水土環境毒害性污染物防治與生物修復廣東省高校重點實驗室，廣東 廣州 510632

NaCl脅迫下莧菜中鎘的亞細胞分布及轉運研究

周麗珍1,2，羅璇1,2，何寶燕1,2*，李取生1,2，徐智敏1,2，陳艷芳1,2，余丹萍1,2

1. 暨南大學環境學院，廣東 廣州 510632；2. 水土環境毒害性污染物防治與生物修復廣東省高校重點實驗室，廣東 廣州 510632

中國大面積的農田土壤面臨鹽漬化和重金屬的雙重污染。探索鹽分脅迫下作物可食部分的重金屬累積特征將為保障農產品安全提供科學依據。本文主要從鎘的亞細胞分布和離子選擇性角度探討鹽分脅迫對莧菜（Amaranthus mangostanus L.）鎘轉運過程的影響。本試驗采用水培莧菜的方式，添加不同質量濃度（0、2.5、5.0、7.5和10.0 g·L-1）NaCl和3.0 μg·L-1Cd處理，測定臺灣白莧菜（耐鹽型）和尖葉青莧菜（敏感型）根、莖、葉中Cd和Ca的亞細胞質量分數變化。Cd的亞細胞組分質量分數由大到小順序均為：細胞壁（FI）>細胞器（FII）>>細胞液（FIII）。NaCl脅迫下，莧菜根、莖、葉中細胞壁（FI）和細胞器（FII）Cd質量分數總體顯著下降，下降幅度為16%～71%，胞液（FIII）Cd質量分數基本不變，這主要和Na的競爭吸附和吸收有關。同時耐鹽型臺灣白莧菜根細胞器，莖、葉細胞壁和細胞器Ca質量分數總體下降，下降范圍為20%～70%。敏感型尖葉青莧菜根、莖細胞壁和細胞器組分Ca質量分數均顯著下降，葉細胞壁Ca質量分數下降幅度高達80%，說明細胞壁和質膜的生理結構和組成可能發生了變化；另一方面，莧菜的運輸選擇性比例TSK.Na(根-莖)、TSCa.Na(根-莖)和TSMg.Na(根-莖)顯著下降，下降幅度達50%以上，TSK.Na(莖-葉)、TSCa.Na(莖-葉)和TSMg.Na(莖-葉)相較對照急劇上升，上升幅度均在44%以上，表明莧菜根部K、Ca、Mg向莖轉移的選擇性減弱；而莖向葉轉移的選擇性增強。莧菜細胞組成和離子選擇性的變化使根、莖中細胞壁和細胞器對Cd的截留能力變差，Cd向地上部轉移的比例增大，Cd在莧菜的轉運系數TF(根-莖)、TF(莖-葉)較對照處理呈現不同程度的上升。臺灣白莧菜的TF(根-莖)大于尖葉青莧菜，而TF(莖-葉)小于尖葉青莧菜，表明敏感型莧菜莖細胞對Cd截留能力較強，而耐鹽型莧菜根細胞對Cd的截留能力較強。

鹽分；莧菜；鎘；亞細胞分布；轉運

目前，中國農田土壤的鹽漬化和重金屬污染正嚴重威脅農產品的產量、質量和安全性（Gabrijel等，2009；白由路等，1999）。大量研究表明，在土壤鹽分的作用下重金屬在農作物中的吸收積累明顯增強，增加了重金屬的生態風險（Norvell等，2000；Usman等，2005）。鹽分脅迫對植物吸收和累積土壤重金屬的影響主要包括兩個途徑：一是直接改變土壤中重金屬的存在形態，進而影響重金屬的植物有效性和遷移能力；二是鹽分對作物生長的脅迫作用，促使作物體內細胞壁結構和滲透調節物質含量等發生改變，從而導致作物對重金屬吸收、轉運特征發生變化（Acosta等，2011；Li等，2012）。目前國內外學者研究較多的是從土壤化學的角度分析鹽分對土壤重金屬存在形態和植物有效性的影響，而關于鹽分影響植物吸收轉運過程的研究較少。

鹽分脅迫下，作物的主要耐鹽機制之一是滲透調節，以無機鹽離子（如Na+和Cl-）作為滲透調節劑進行滲透調節，其主要機理是利用離子區域化作用將鹽離子集中到液泡中，提高細胞的吸水能力，同時，利用合成并積累可溶性小分子無毒有機化合物作為滲透調節劑以補充無機離子的不足（Wang等，2011；趙可夫，2002）。Apse等（1999）和Zheng等（2009）研究均發現，植物將Na+區隔液泡是提高植物耐鹽性的重要途徑。另外，寧建鳳等（2010）發現，鹽脅迫下，羅布麻植物對K+、Ca2+的選擇性吸收維持離子平衡是植物耐高鹽的主要原因。李衛欣等（2008）研究也表明，鹽脅迫下，耐性南瓜品種耐鹽性與地上部分較高的Na+/K+、Na+/Ca2+的離子比有關。因此，植物細胞內離子的區隔化和組織之間的離子平衡在植物的耐鹽性中扮演著不可忽視的角色。

Ca是高等植物必需的營養元素之一。在細胞水平上，Ca2+是細胞壁加厚和加固的調節者（簡令成，2009），能夠穩定細胞膜結構和調節液泡內陰陽離子平衡（White和Broadley，2003）。同時，Ca2+是外界刺激信號的傳遞和介導者，植物通過保衛細胞內Ca2+水平的變化調控氣孔關閉，是植物適應鹽漬化脅迫的最佳途徑。本課題組前期研究發現，鹽脅迫下，啟動Na+跨膜運輸作為滲透調節物質時，可激活Ca通道，為Cd從Ca通道轉運到細胞內提供了機會（Li等，2013）。李三署等（2010）發現，Ca與Cd都主要分布在姬松茸細胞的細胞壁上，同時Ca2+可能是與Cd競爭進入細胞壁、細胞質、液泡，而降低了細胞對鎘的吸收。因此，Ca的亞細胞分布對Cd的吸收和轉運具有重要意義。

作物的不同品種響應鹽分脅迫的機制可能存在差異，從而對Cd吸收和轉運的影響也不同。目前為止，鹽分脅迫下作物體內Cd的亞細胞分布和地上部轉運的研究還鮮見報道。為探索鹽分脅迫下作物本身的變化對Cd轉運的影響，本研究采用水培莧菜方式進行，以臺灣白莧菜（耐鹽型）和尖葉青莧菜（敏感型）為受試對象，比較不同質量濃度NaCl脅迫下莧菜Cd和Ca的亞細胞分布特征，分析鹽分離子對莧菜Cd轉運的影響，以期為鹽漬環境下Cd累積機制的研究提供新的線索。

1 材料與方法

1.1 水培實驗

以耐鹽型臺灣白莧菜和敏感型尖葉青莧菜為材料進行水培試驗，添加NaCl質量濃度分別為（0、2.5、5.0、7.5和10.0 g·L-1），Cd質量濃度均為3.0 μg·L-1，以Cd(NO3)2的形式添加，每個處理3個平行。水培營養液為實驗室常用的改良型霍格蘭營養液。在每個塑料盆種植6棵幼苗，定時供氧和更換營養液，種植約60 d后，分離根、莖和葉用于亞細胞分離和金屬離子質量分數測定。

1.2 植物組織的亞細胞分離

植物根、莖、葉亞細胞分離參照Hans（1980）、Pathore等（1972）及陳同斌等（2005）建立的方法。稱取5.0 g樣品置于裝有30 mL預冷勻漿液的玻璃勻漿器中勻漿。勻漿液組成為：50 mmol·L-1順丁烯二酸鹽（Tris-maleate）緩沖液（pH7.8）、0.25 mmol·L-1蔗糖、1 mmol·L-1二硫赤蘚糖醇(DTE,C4H10O2S2)。勻漿后的溶液轉入50 mL離心管中，置于高速冷凍離心機中以300 r·min-1離心30 s，底部沉淀為細胞壁組分（FI）；上清液倒入新離心管中再以12000 r·min-1離心45 min，底層碎片為細胞器組分（FII）；上層溶液為胞液（FIII），包括細胞質及液泡內大分子有機物及無機離子。

1.3 金屬離子測定

取適量樣品裝入聚四氟乙烯消解罐內，加入10 mL濃硝酸，擰緊，放入微波消解儀（CEM MARs XPRSS，USA）。消解程序：先在5 min內升溫至120 ℃并恒溫3 min，然后在3 min內升溫至150 ℃并恒溫3 min，最后在4 min內升溫至185 ℃并恒溫15 min。消解之后的消解液中Na、K、Ca、Mg質量濃度用火焰原子吸收分光光度法測定，Cd質量濃度用石墨爐原子吸收光譜法測定。

1.4 數據分析

根據3次獨立實驗所得數據計算平均值和標準誤差，采用SPSS18.0軟件對數據進行統計分析。

莧菜不同器官間Cd的轉運系數（TF）計算（肖青青等，2009）如公式（1）：

式中：TF（根-莖）代表Cd從莧菜根向莖的轉運系數，TF（莖-葉）表示Cd從莧菜莖向葉的轉運系數；C根Cd、C莖Cd、C葉Cd分別表示莧菜根、莖、葉中Cd質量分數。

莧菜根系吸收的可溶性K、Na、Ca、Mg向莖葉運輸的選擇性比率計算（Flower等，1988）如公式（2）：

式中，M表示K、Ca、Mg。

2 結果與討論

2.1 鹽分對莧菜中Cd亞細胞分布的影響

莧菜不同器官中Cd的亞細胞質量分數如表1和表2所示。Cd主要累積于細胞壁，其次是細胞器，胞液Cd質量分數百分比在5%以內。表明細胞壁是儲存Cd的主要器官，在不同處理下均占50%以上。細胞壁吸附和結合、細胞器的區隔化是植物對重金屬的主要抗性機制。植物細胞壁果膠、半纖維素和蛋白質等組分通過羧基、羥基等負電基團絡合重金屬，從而將重金屬區隔在細胞壁，避免細胞正常生理代謝活動受到干擾（Hayens，1980）。于方明等（2007）對Cd在圓錐南芥中的亞細胞分布研究認為，Cd主要儲存在細胞壁中，其次是核糖體和細胞核。陳同斌等（1980）對蜈蚣草中砷的亞細胞分布的研究也認為，低砷質量濃度處理下，進入細胞的砷優先與細胞壁結合，隨著砷質量濃度增大，細胞壁結合能力飽和后，砷才向細胞內部轉移，并區隔化于液泡中。

表1 臺灣白莧菜不同器官中Cd亞細胞含量Table 1 Cd subcellular concentrations in the organs of salt-tolerant amaranth μg·kg-1，以鮮質量計

表2 尖葉青莧菜不同器官中Cd亞細胞含量Table 2 Cd subcellular concentrations in the organs of salt-sensitive amaranth μg·kg-1，以鮮質量計

圖1 莧菜根中Cd亞細胞分布百分比Fig. 1 Subcellular percent of Cd in the root of amaranth

在鹽分脅迫下植物會產生一定的適應機制降低細胞質中Na+濃度，主要包括以下3種方式：限制Na+進入細胞、將已進入細胞質的Na+排至胞外、將Na+儲存于液泡（趙可夫，2002）。Na+外排只有部分鹽生植物可通過葉片鹽腺泌鹽到體外，其它只能外排到胞外細胞壁儲存。后兩種機制實際上是進行Na+區室化、改變亞細胞分布。由于Na是非必需元素，缺少專性的離子吸收和轉運途徑，在金屬離子跨膜轉運、細胞壁結合和細胞器儲存中都與K、Ca、Mg和Cd存在競爭和交互作用，以維持金屬離子在細胞內的穩態。同時，Na大量介入細胞組織也會導致細胞壁空間結構、組成和細胞膜的通透性發生變化。而細胞內離子平衡和組織結構的改變都可能會影響Cd的亞細胞分布。從表1和表2可知，在NaCl脅迫下，除了臺灣白莧菜莖Cd（FII）質量分數上升外，莧菜根、莖、葉細胞壁（FI）、細胞器中Cd（FII）質量分數呈現不同程度下降，總體上根細胞壁下降更為明顯；隨NaCl質量濃度增加，Cd在亞細胞中的分配比例發生明顯變化。從圖1可知，在根細胞中，在鹽分（CK-7.5 g·L-1）質量濃度范圍內，耐鹽型臺灣白莧菜根細胞壁中Cd比例下降，下降幅度為2%～6%，細胞器Cd比例相應上升；敏感型尖葉青莧菜根細胞壁中Cd比例均下降，下降幅度為4%～11%，細胞器Cd比例相應上升。從圖2可知，在莖細胞中，耐鹽型莧菜細胞壁中Cd比例下降，降低范圍為21%～33%，細胞器中Cd比例相應上升；敏感型莧菜細胞壁中Cd總體比例上升，上升范圍為 1%～14%，細胞器中Cd總體比例下降。從圖3可知，在葉片細胞中，耐鹽型莧菜Cd在細胞壁中總體比例下降，下降幅度高達 10%，細胞器總體比例上升；敏感型莧菜Cd在細胞壁中比例均上升，上升幅度高達11%，細胞器 Cd比例均下降。在不同質量濃度 NaCl處理下，胞液 Cd比例均有所增加，但因其百分比很小，所以增加的幅度有限。

圖2 莧菜莖中Cd亞細胞分布百分比Fig. 2 Subcellular percent of Cd in the shoot of amaranth

2.2 鹽分對莧菜中Ca亞細胞分布的影響

從表3和表4可知，莧菜不同器官中Ca亞細胞質量分數分布和Cd一致，為細胞壁（FI）>細胞器（FII）>胞液（FIII）。最低和最高鹽分下，耐鹽型臺灣白莧菜根系細胞壁Ca均小幅度下降，隨著NaCl質量濃度的增加，根細胞器均下降，下降范圍為10%～40%；莖細胞壁、細胞器和胞液Ca質量分數下降達50%左右；葉細胞壁和細胞器Ca質量分數總體下降，胞液Ca質量分數變化不大。與對照相比，敏感型尖葉青莧菜根、莖細胞壁和細胞器組分Ca質量分數均顯著下降，下降幅度達80%，葉細胞壁 Ca質量分數也顯著下降，下降幅度為20%～80%，細胞器Ca質量分數上升，而胞液組分Ca質量分數均變化不大。說明鹽分對耐鹽型臺灣白莧菜中Ca吸收和轉運的影響不大，對敏感型尖葉青莧菜的影響較大。亞細胞水平的Ca含量變化會影響細胞壁和質膜的結構和可滲透性及細胞質內的離子平衡，從而影響Cd的吸收和轉運。

圖3 莧菜葉中Cd亞細胞分布百分比Fig. 3 Subcellular percent of Cd in the leaf of amaranth

2.3 鹽分脅迫下莧菜對礦質元素選擇性的變化

植株對K、Ca、Mg的選擇性吸收、運輸和分配的增強是植物耐鹽的重要機制。植物對這些必需元素的選擇性可用K+、Ca2+、Mg2+與Na+的選擇性比率(TSM.Na)來表征。運輸選擇性比率的大小取決于植物對各類離子的需求量和各個離子間的相互作用。TSM,Na的值越大，說明元素M向莖、葉部分運輸選擇性越高，根莖部位截留的Na越多。不同鹽分處理下耐鹽型臺灣白莧菜和敏感型尖葉青莧菜K、Ca和Mg的運輸選擇性系數見表5。與對照相比，NaCl處理下莧菜 TSK，Na(根-莖)、TSCa，Na(根-莖)和 TSMg，Na(根-莖)顯著下降，下降幅度達 50%以上，表明鹽分脅迫下莧菜根部K、Ca和Mg元素向莖轉移的選擇性減弱，莧菜根截留Na能力變弱；但莧菜TSK，Na(莖-葉)、TSCa，Na(莖-葉)和TSMg，Na(莖-葉)相較對照處理顯著上升，表明元素K、Ca、Mg從莖向葉運輸選擇性較高，莧菜莖截留Na能力較強，這主要是由于葉片是植物進行光合作用、蒸騰作用和氣體交換的主要器官，需大量養分供應以保證其正常生長，因此元素K、Ca、Mg向莧菜葉轉運能力增強以維持生理活動的需要。韓志平等(2013)的研究也表明，鹽分脅迫下，兩種不同耐鹽性西瓜品種由根向莖選擇性運輸K離子和Ca離子的能力均降低，而莖向葉選擇性運輸能力均提高。鄭青松等（2010）研究發現，鹽脅迫顯著降低油菜幼苗 K、Ca從根部向地上部分的離子選擇性比率。

表3 臺灣白莧菜不同器官中Ca亞細胞含量Table 3 Ca subcellular concentrations in the organs of salt-tolerant amaranth mg·kg-1，以鮮質量計

表4 尖葉青莧菜不同器官中Ca亞細胞含量Table 4 Ca subcellular concentrations in the organs of salt-sensitive amaranth mg·kg-1，以鮮質量計

表5 莧菜離子運輸的選擇性比率Table 5 Selective ratios of ion transportation in amaranth

2.4 鹽分對Cd地上部轉運效率的影響

由表6可知，在不同質量濃度的NaCl處理下，耐鹽型莧菜和敏感型莧菜的根-莖Cd轉運系數分別上升18.84%～39.80%和14.73%～54.01%，莖-葉Cd轉運系數分別上升0.2%～25.09%和0.9%～16.19%，這與前面2.1中的研究結果一致。在亞細胞層面，根、莖胞液中可轉運的Cd比例增大，導致Cd轉運系數上升。在根-莖的轉運過程中，由于 Cd和Na都是非必需元素，根到莖轉運的離子選擇性變差促使Cd比K、Ca、Mg等必需元素更易被轉運，轉運系數上升。在莖-葉的轉運過程中，鹽分脅迫下，莖、葉轉運鹽分離子進行滲透調節時能增強導管組織對金屬離子的轉運能力，帶動Cd向上運輸，增高葉片中Cd比例。另外，臺灣白莧菜的TF(根-莖)大于尖葉青莧菜，而TF(莖-葉)小于尖葉青莧菜，表明敏感型莧菜根細胞對Cd截留能力較強，而耐鹽型莧菜莖細胞對Cd的截留能力較強。

表6 莧菜不同器官間Cd的轉運系數(TF)Table 6 Translocation factors of Cd in amaranth

3 結論

莧菜根、莖、葉中的鎘主要富集在細胞壁和細胞器中。NaCl脅迫下，細胞壁、細胞器中Cd質量分數總體顯著下降，但胞液Cd質量分數無明顯變化，主要歸因于Na離子的競爭吸附和吸收。鹽度脅迫下細胞壁和細胞器中Ca質量分數發生顯著變化可能影響細胞壁膜結構和質膜通透性，從而影響Cd的亞細胞分布和轉運。隨著NaCl質量濃度增加，Cd在根、莖、葉中細胞壁、細胞器和胞液中的分配比例會發生不同程度的變化，且耐鹽型和敏感型莧菜的變化規律不同，這與它們適應鹽分脅迫的機制差異有關。在鹽壓和植物葉片滲透調節的作用下莧菜對金屬離子（K, Ca, Mg）根-莖的運輸選擇性下降，莖-葉的運輸選擇性上升，但 Cd的根-莖和莖-葉轉運系數均上升。

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Subcellular Distribution and Translocation of Cd in Amaranth under Salinity Stress

ZHOU Lizhen1,2, LUO Xuan1,2, HE Baoyan1,2*, LI Qusheng1,2, XU Zhimin1,2, CHEN Yanfang1,2, YU Danping1,2
1. School of Environment, Jinan University, Guangzhou 510632, China; 2. Key Laboratory of Water/Soil Toxic Pollutants Control and Bioremediation, Department of Education of Guangdong Province, Guangzhou 510632, China

Currently, the extensive agricultural soils in china are facing salinization and heavy metal pollution. Investigating the uptake and accumulation of heavy metal in the edible part of the crop under salt stress will provide scientific basis for agricultural food safety. This study aims to study the effect of salinity on Cd translocation in amaranth (Amaranthus mangostanus L.) in the view of subcellular distribution and ionic selectivity. A hydroponic experiment was performed on salt-tolerant (Taiwanbai) and salt-sensitive (Jianyeqin) cultivars under different salinity stress（0, 2.5, 5.0, 7.5 and 10.0 g·L-1）and 3.0 μg·L-1Cd, the mass fraction of Cd and Ca in roots, stems and leafs were determined at subcellular level. The Cd mass fraction was in the order: cell wall>organelle>>cytosol. Under salinity stress, Cd mass fraction of cell wall and organelle overall declined 16%～71% and cytosol Cd kept constant, which was closely related to competitive adsorption of Na. Ca mass fraction of cell walls and organelles in salt-tolerant cultivar decreased obviously, ranging from 20%～70%. Ca mass fraction of cell walls and organelles of root, stem components and leaf cell wall in salt-sensitive cultivar also decreased, and that of the leaf cell wall declined as much as 80%, suggesting that cell wall and plasma membrane possibly varied in constitutes and construction. On the other hand, the transport selectivity ratios TSK.Na(root-shoot), TSCa.Na(root-shoot)and TSMg.Na(root-shoot)descended more than 50%, while TSK.Na(shoot-leaf), TSCa.Na(shoot-leaf)and TSMg.Na(shoot-leaf)improved above 44% compared to the control. The varying cell constitutes and ionic selectivity of roots and shoots made the Cd retention capacity of cell wall and organelle weaker and translocation factors of Cd increase. The TF(root-shoot)of salt-tolerant cultivar is greater than salt-sensitive cultivar, while opposite situation is presented on TF(shoot-leaf).It suggests that salt-sensitive amaranth had strong Cd intercept ability in the stem cells, and salt-tolerant amaranth had strong Cd intercept ability in the root cells.

salinity; amaranth; cadmium; subcellular distribution; translocation

X171.5

A

1674-5906（2015）01-0139-07

10.16258/j.cnki.1674-5906.2015.01.021

周麗珍，羅璇，何寶燕，李取生，徐智敏，陳艷芳，余丹萍. NaCl脅迫下莧菜中鎘的亞細胞分布及轉運研究[J]. 生態環境學報, 2015, 24(1): 139-145.

ZHOU Lizhen, LUO Xuan, HE Baoyan, LI Qusheng, XU Zhiming, CHEN Yanfang, YU Danping. Subcellular Distribution and Translocation of Cd in Amaranth under Salinity Stress [J]. Ecology and Environmental Sciences, 2015, 24(1): 139-145.

國家自然科學基金項目（41371321）；中央高校基本科研基金項目（21612103）

周麗珍（1989年生），女，碩士研究生，主要研究方向為環境修復技術與應用。E-mail: 954601440@qq.com *通信作者：何寶燕，E-mail: thbyan@jnu.edu.cn

2014-11-10