外生菌根真菌的研究進展*

楊 智，王華偉，沙 濤**

（1．云南生物資源保護與利用國家重點實驗室云南大學，云南 昆明 650091；2．云南省消化病研究所昆明醫科大學第一附屬醫院，云南 昆明 650032；

3．云南省高校動物遺傳多樣性和進化重點實驗室云南大學，云南 昆明 650091）

〈綜述〉

外生菌根真菌的研究進展*

楊 智1，3，王華偉2，沙 濤1，3**

（1．云南生物資源保護與利用國家重點實驗室云南大學，云南 昆明 650091；2．云南省消化病研究所昆明醫科大學第一附屬醫院，云南 昆明 650032；

3．云南省高校動物遺傳多樣性和進化重點實驗室云南大學，云南 昆明 650091）

外生菌根真菌在維護生態平衡和保護生物多樣性方面起著至關重要的作用，是維持森林生態系統平衡的重要組成部分，在生態系統的物質和能量循環中起關鍵作用。近年來隨著外生菌根研究的不斷深入，在外生菌根真菌的生物學特性和應用研究方面取得了較大的成果。對國內外外生菌根真菌的分類鑒定、多樣性分布機制、應用、形成與持續性、馴化栽培方面的階段性研究成果和進展進行了簡要綜述，旨在為外生菌根真菌的研究提供參考。

外生菌根真菌；外生菌根；研究進展

菌根（mycorrhiza）是有益的真菌通過土壤侵染許多植物物種的根部而形成的一種互利共生體[1]。1885年Frank首次使用“菌根”一詞來描述山毛櫸科和松科兩個系統成員的小根尖端[2]。隨著研究的深入，研究者們根據菌根的形態和解剖學特征，將菌根分為7類：外生菌根（ectomycorrhizas）、叢枝菌根 （vesicvi arbuscular mycorrhizas）、內外生菌根（ectendomycorrhizas）、蘭科菌根 （orchid mycorrhizas）、漿果鵑類菌根（arbutoid mycorrhizas）、水晶蘭類菌根（monotropoid mycorrhizas） 及歐石楠類菌根（ericoid mycorrhizas）。其中，外生菌根是外生菌根真菌菌絲體侵染宿主植物尚未木栓化的根部形成的。其特點是在根尖表面形成菌套，在根皮層形成哈蒂氏網，在根外形成外延菌絲等[3]。近年來，隨著研究的不斷深入，國內外在外生菌根真菌生群落多樣性、分類鑒定、共生機制、生態功能以及菌根馴化栽培方面都取得了很大的進展。本文擬根據上述不同方向的研究進展對外生菌根真菌結果作一綜述，以期為該領域相關研究提供一定的參考。

1 外生菌根真菌的分類鑒定

目前已報道的外生菌根真菌有8 000余種，主要隸屬于3個亞門：擔子菌亞門（Basidiomycotina）、子囊菌亞門（Ascomycotina）、接合菌亞門（Zygomycotina）。其中我國已報道40科80屬500余種[3-4]。

傳統的菌種分類鑒定常用形態學和解剖學的方法，即以子實體的形態觀察為基礎，通過菌根的形態及解剖學的特征來對菌種進行分類鑒定[5]。隨著分子生物學技術的發展，分子標記方法也越來越被廣泛運用于菌種的分類鑒定，尤其是基于ITS分子標記的發展，為屬內、種間及種內群體菌種的鑒定帶來了很大的便利[6]。單純基于子實體的形態觀察來鑒定菌種非常有限，用形態學、解剖學的方法與分子標記方法聯合運用能更加精確地進行物種鑒定。Jakucs等[7]收集了匈牙利毛櫸科森林中外生菌根真菌子實體，通過解剖學和ITS序列鑒定，發現了6種新的棉革菌形態類型，這六種新的棉革菌屬子實體形態類型各不相同，但其解剖學結構與棉革菌屬種類的解剖學結構是相同的，這說明分子標記能豐富子實體形態學的內容。其次，分子標記可有效完善菌種鑒定。da Marcela Vasco-Palacios等[8]基于分子生物學標記技術對哥倫比亞亞馬遜龍腦香科森林經常出現的2種牛肝菌子實體測序確定，并進行了形態描述，從分子生物學和形態學角度充分證實了上述2種牛肝菌的存在。此外，分子標記的發展也糾正了許多傳統分類上的錯誤。韓國研究者基于微形態特性和內部轉錄間隔區序列的分析，對誤判的乳牛肝菌屬（Suillus） 進行了矯正，12個物種最終確定只有8個[9]。也有科學家用一些種間的特殊基因來鑒別物種。如牛肝菌卷邊組的物種分類比較混亂，因其種間形態特征相似常常誤判，而Arora等[10]就嘗試建立了1個新基因Butyriboletus，區別了牛肝菌卷邊組的14個物種。上述研究提示，傳統的基于形態學、解剖學菌種分類鑒定方法結合分子生物學方法，是彌補傳統外生菌根真菌菌種分類鑒定方法不足的有效途徑。

2 外生菌根真菌多樣性分布機制

外生菌根真菌是生態系統的重要組分，在生態系統的演替和多樣性維持中發揮著重要的作用。因此，揭示外生菌根真菌多樣性的分布格局與維持機制，是生物多樣性與生態系統功能研究的熱點領域之一[11]。外生菌根真菌自身傳播、生態系統、環境因素等都會對外生菌根真菌的多樣性造成影響。

孢子的傳播是影響真菌群落的重要因素之一。研究表明，孢子的傳播限制和真菌宿主及其環境的專屬性，可以導致當地真菌群落結構和植物-真菌的交互作用的變化[12]。而真菌孢子的擴散受到空間距離和擴散能力的限制，從而影響真菌多樣性的分布[13-14]。外生菌根真菌與寄主存在專一性[15]，在一定程度上，外生菌根真菌孢子的擴散依賴于寄主植物的分布，遠離寄主植物，外生菌根真菌的豐度和富集都會下降[14]。

不同的生態系統對外生菌根真菌的傳播有不同的影響。在對亞熱帶森林次生演替的不同階段研究發現，次生演替的不同階段存在不同的外生菌根真菌構成機制；在不同森林及不同的森林演替階段，外生菌根真菌群落會受到不同類型因素的影響[16]。Davey等[17]研究發現，環境阻力在決定菌根真菌連續模型中是一個關鍵因素。在一些特殊地區，如北極地區，在水平空間結構上，其真菌群體不能像地上植被一樣響應相同的精準土壤梯度，植被的空間結構伴隨著C、N梯度，但根共生真菌缺乏顯著的空間結構，其群落組成與覆蓋它的植被沒有太大關系[18]。然而在土壤的垂直結構上，細菌豐度在掩埋的土壤中較表層土高，而真菌卻相反，真菌群落和豐度隨土層深度下降[19]。

海拔梯度也是影響外生菌根真菌多樣性的重要因素之一。有研究表明，外生菌根真菌豐度的下降與海拔增加的高度是一致的[20]。Geml等[21]研究也表明，隨著海拔梯度的森林類型變化，真菌群體有較大的群落轉化，真菌類群的組成與海拔有最緊密的相關性。許多真菌表現出偏愛某一高度的森林類型。Miyamoto等[22]用中域效應（MDE）模型預測日本富士山真菌豐富度，結果也支持一定范圍內微生物物種不同海拔梯度存在差異，并且物種的最大重疊和最高的豐富度發生在富士山中間海拔梯度上。

此外，溫度對外生菌根群落也有一定影響。Morgado等[23]研究了夏季氣溫升高對阿拉斯加北極地區潮濕和干燥苔原的外生菌根真菌的不同影響，發現在潮濕苔原上菌落組成有顯著差異，外生菌根真菌的豐度由于變暖而急劇減少；在干燥苔原，群落豐度和群落構成均發生了顯著改變。

3 外生菌根真菌的應用

外生菌根真菌通過地下的菌絲網絡，將植物變成一個相互聯系的有機整體，有多重不容忽視的生態效應。外生菌根真菌所產生的次生代謝物的功能及其在促進植物生長、提高植物抗逆性、在環境污染治理等方面的應用也是重要的研究方向。

3.1 外生菌根真菌次生代謝產物的功能

高等真菌中存在著類型多樣的尚未開發的生物活性物質，具有藥理活性特征，如具有抗癌，提高免疫力等作用，是生產性活性物質的重要來源[24-25]。在中國高等真菌中分離出的次生代謝物質，多為一些異常的萜類、酚類、對三聯甲苯衍生物及含氮化合物等，且這些次生代謝物質大多都有很強的生物活性[24]。Liu JK等[26]通過DPPH自由基清除的方法對我國食用菌中得到的10種天然對三聯甲苯衍生物的抗氧化活性，與水楊酸BHA和生育酚進行了比較，發現了它們中有些具有很強的自由基清除能力，最強的EC50值為0.07。某些特殊的食用菌中，如地方性食用菌干巴菌中也分離出一些新化合物，Ganbajunin[27]和Thelephantin[28]研究證實其具有抗癌活性。此外，我國早有研究表明，外生菌根真菌具有合成植物激素的能力，能產生吲哚乙酸（IAA）、赤霉素（GA）等[29]。Morrison等[30]研究了20種溫帶森林不同營養模式的真菌（外生菌、木腐菌及腐生菌），分析發現外生菌根真菌也有產生脫落酸（ABA）和細胞分裂素（CTK）的能力，完善了外生菌根真菌合成植物激素的研究。

3.2 外生菌根真菌促進植物生長和提高植物抗逆性

眾多研究表明，外生菌根真菌的存在增強了樹木抵抗重金屬、干旱、鹽及病害等脅迫的能力[31]。在抗金屬脅迫功能研究中已經取得了許多進展[32]。Schlunk等[33]研究了外生菌根真菌Tricholoma vaccinum中非生物脅迫和植物抗逆代謝物的轉移機制，發現主要的轉運蛋白家族MATE成員之一的Mtel，在共生作用時被誘導，介導外源性物質及重金屬離子Cu、Li、Al及Ni的解毒作用。Reddy等[34]對擔子菌雙色蠟蘑共生菌在重金屬脅迫中對重金屬響應的金屬硫蛋白的差異表達研究，也證明了Mtel是外生菌根真菌忍受Cu、Cd脅迫的潛在決定因素。Leonhardt等[35]研究發現Zn積累的紅菇屬中，類似金屬硫蛋白的多肽參與了Zn的螯合。也有研究發現一些細菌參與外生菌根菌應對的非生物脅迫作用。Hrynkiewicz等[36]從外生菌根及子實體中分離出土壤細菌，可能在菌根真菌和樹共生之間的金屬離子轉移中扮演著一個重要的角色。

在抗鹽脅迫方面，Kariman等[37]發現紅柳桉樹生長在低磷環境中，如果暴露在高磷中會有毒害癥狀，但外生菌根和叢枝菌根與其共生，能夠誘導其對磷毒害的耐受力。但有的研究則得到相反的結論，Xu D等[38]就發現在低磷條件下外生菌根能促進植物生長，而在高磷條件下對植物生長是有抑制作用的。有研究指出外生菌根能減少鹽脅迫造成的損害，可能是通過提高植物葉片的營養狀況，滲透作用和脂肪酸構成的變化來實現[39]。

3.3 外生菌根真菌與環境污染的恢復

外生菌根真菌可通過特殊途徑把有機污染物直接分解為自身可吸收利用的簡單有機物或碳水化合物、水和鹽等，使有毒有機污染物分解為無毒可利用的營養物質，還可以通過共同的代謝作用降低土壤中有機污染物的毒性[40]。在大型礦區，植被損害較為嚴重，恢復較為困難，但外生菌根的研究為礦區的恢復提供了新的思路。Onwuchekwa等[41]研究了在含有油的開墾位點的幼苗接種外生菌根真菌對其生長和存活影響，證明了外生菌根真菌接種后能提高松樹的抗鹽性和水分的吸收。但Kubrová等[42]研究了礦區中外生菌根大型真菌中U、Th、Pb及Ag的相互作用，發現大型真菌在吸收和轉化U方面的作用非常有限。

外生菌根真菌在降解農業有害殘留物方面也有很大的利用價值。Franco等[43]將無菌根的、有菌根的分別與彩色豆馬勃和乳牛干菌形成外生菌根的石松，轉移到含有除草劑（水平分別為0.165 mg·kg-1、1.65 mg·kg-1和16.5 mg·kg-1） 的土壤中，對植物的生長和真菌對植物抗氧化效應進行評估，發現在有除草劑條件下，雖然菌根定植和營養吸收受到影響，但有菌根的植物比沒有形成菌根的在生長方面更具優勢。而且外生菌根真菌作為一種生物肥料在提高土壤肥力、植物抗逆性和農作物生產上起關鍵作用[44]。Franco等[45]發現外生菌根真菌彩色豆馬勃通過與細菌類似的途徑，在純培養中利用葡萄糖作為碳源，可以降低阻燃劑或農藥產品釋放的含氟有機化合物單-氟苯酚含量。

外生菌根真菌接種對于火災后森林的恢復也有重要作用。Franco等[46]研究在葡萄牙北部火災種植園中外生菌根真菌，以及它們感染接種后的海岸松的多樣性和持久性，接種后的幼苗在5年后的存活率比沒接種的高了1．5倍。此外，在長期的群落觀測中發現植物接種過外生菌根真菌，再移植到火災地，有利于其生長，而且真菌群落能在這一條件下持續發展。

4 外生菌根真菌的形成及持續性

鑒于外生菌根真菌對促進苗木生長和改善生態環境有著不容忽視的作用，外生菌根的形成機制研究也備受關注。其中，如何高效地促進外生菌根真菌定植和維持菌根的持續存在，是亟待解決的問題。

4.1 菌根形成的分子機制

菌根形成的研究多停留在半人工合成探索階段，對分子機制的研究相對較少。有研究表明，菌根的形成往往會促成植物和真菌的個體發展模式被修改以使兩者共生，植物的根和真菌釋放各種次級代謝物，使兩者之間建立一個共生體的分子通道[47]。在這一過程中也發現了許多基因表達模式的改變。de Freitas Pereira等[48]評估了在共生過程中ATP合成的部分序列atp6、翻譯延長因子（ef1ɑ）、RAS蛋白及17S rDNA基因的表達，atp6和17S rDNA基因的表達在預共生階段比對照增加了約3倍，接觸3 d后17 S rDNA基因的表達會增加4．4倍，而第15天atp6基因的表達增加7．23倍，表明在地幔和哈蒂氏網形成時蛋白質合成和呼吸鏈活動增加了，真菌-植物接觸30 d后RAS基因轉錄通過RT-PCR檢測到，表明在共生體建立期間RAS-mediated信號轉導通路起了作用。Veneault-Fourrey等[49]對CAZome基因組和轉錄組的分析揭示了在共生階段有多糖的改造，真菌干擾了植物根細胞壁的形成。Doré等[50]使用農桿菌介導，在擔子菌黏滑菇插入突變，發現一個能編碼氨基酸長蛋白質的HcMycE1基因在菌根形成中起重要作用，其突變體的存在顯著降低了菌根的形成。

4.2 環境因子對外生菌根形成的影響

地區生態、大氣因子及土壤因子都對外生菌根的形成和持續有重要的影響。在大范圍內，外生菌根的豐度和均勻度會隨著土壤pH和植物根的密度下降而減少，而隨著大氣N沉降增加[51]。大氣中的CO2、O3含量也是影響菌根形成的重要因素。外生菌根真菌在高CO2濃度下有高的定植率，而O3則會損害菌根定植和物種的豐度[52]。另外，外生菌根的形成也有一定的季節性：3月～4月很少產生，夏初的5月～6月開始產生，夏季7月～8月達到最多，而后逐漸減少[53]。Otsing等[54]監控不同的氣候條件下塊菌與橡樹苗共生的持續性，發現菌根能抵御寒冬，但寒冷地區定植的菌根3年后豐度會有輕微的下降。

4.3 寄主對外生菌根形成的影響

寄主的選擇也是菌根定植的重要因素之一。在雙色蠟蘑與寄主共生的一系列研究中發現，其最適宿主Populus trichocarpa在最佳定植時，主要有芳香酸、有機酸和脂肪酸的轉移。而在與其不相容的宿主定植時，這些代謝改變被抑制并且有防御性的化合物產生[55]。有研究表明，雙色蠟蘑在定植不同寄主植物時表達一個核心基因調節子基因，這一基因編碼一系列蛋白酶和有關異質物質轉移蛋白，來控制寄主特異性[56]。而在同一樹種中發現，菌根定植的多樣性多取決于土壤類型，單一真菌物種的定植率在轉基因和野生型樹種上沒有顯著差別[57]。也有研究報道，外生菌根真菌能在非自然宿主的根部定植，但與優勢宿主相比較，定植水平會降低[58]。

5 外生菌根真菌食用菌馴化栽培

外生菌根真菌資源豐富，目前世界上發現的菌根食用菌有955種，中國存在677種，部分具有藥用價值[59-60]。外生菌根食用菌大多都有獨特的香味和較好的口感，有較高的食用價值及營養價值，多為珍貴食用菌。但因其形成子實體的機制不清楚，在人工種植方面存在很多困難，而市場需求大，這使大多數外生菌根食用菌的經濟價值非常可觀。歐美國家有較長的塊菌馴化種植歷史，國內對這一技術也有詳細報道[61]。目前研究多集中于管理種植園來提升其產量和保持菌根[62]。而對于不能半人工種植的白松露，主要研究如何合理的管理自然產地來獲得最大產出值[63]。日本曾報道在純培養條件下得到網柄牛肝菌（Boletus reticulatus）[64]，但此結果在后來的實驗中未能成功。Endo等[65]用美味牛肝菌（Boletus edulis）侵染日本紅松，得到了菌根化的幼苗，但并沒有出菇的報道。我國也有許多關于外生菌根食用菌的研究。有研究發現暗褐網柄牛肝菌（Phlebopus portentosus）能在無寄主條件下產生子實體[66]。曹旸等[67]研究了不同覆土的性質對暗褐網柄牛肝菌人工栽培出菇的影響，全碳、全磷、有效磷、有效鋅含量高的土壤有利于出菇。但暗褐網柄牛肝菌是否是外生菌根真菌還有待考證。總的來看，我國在外生菌根真菌馴化栽培的研究還較少，在馴化技術和機制研究方面還有很多問題需要解決。

6 小結與展望

綜上所述，外生菌根真菌具有重要的生態效應，在促進林木生長，提高環境安全和維護生態平衡中都起著重要作用。此外，外生菌根真菌在植樹造林及菌根性食藥兩用菌的開發利用方面也存在很大的經濟價值。

隨著分子生物學技術的發展，尤其是DNA條形碼技術不斷完善和廣泛應用，外生菌根的分類鑒定將會更加簡單和可靠。基于此，應加強我國外生菌根真菌資源多樣性的調查研究，完善菌種資源庫，加強子實體的生境調查，為后續研究的開展提供便利。利用分子生物技術研究菌根形成機制，為外生菌根真菌的開發和利用提供技術支持。加強菌根性食用、藥用菌的人工栽培研究，加大對外生菌根真菌的開發利用力度。隨著技術的不斷完善，研究的不斷深入，外生菌根真菌將在可持續發展的道路上發揮不可替代的作用。

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Advances Research on Ectomycorrhizal Fungi

YANG Zhi1,3,WANG Hua-wei2,SHA Tao1,3
(1．State Key Laboratory for Conservation and Utilization of Bio-resources,Yunnan University,Kunming 650091,China; 2．Yunnan Research Istitute of Digestive Diseases,the First Affiliated of Kunming Medical Univesity,Kunming 650032,China; 3．Key Laboratory for Animal Genetic Diversity and Evolution of High Education in Yunnan Province,Yunnan University, Kunming 650091,China)

Ectomycorrhizal fungi play an essential role in maintaining the ecological balance,the conservation of biological diversity and the cycling of matter and energy in the ecosystem,and it’s an important component of forest ecosystem．In recent years,the studies on the biological characteristics and application of ectomycorrhizal fungi have made great achievements．In this paper,The phased research results,which were the taxonomic identification of ectomycorrhizal fungi,the mechanism of diversity distribution and application,and the progress of formation and sustainability,domestication and cultivation of the fungi in China and abroad are reviewed briefly．It provides reference for the research in ectomycorrhizal fungi field．

ectomycorrhizal fungi;ectomycorrhizal;review

S646.9

A

1003-8310（2016）01-0001-07

10．13629/j．cnki．53-1054．2016．01．001

國家自然科學基金項目（31260006）；云南省高校科技創新團隊。

楊智（1991-），女，在讀碩士研究生，主要研究方向為食用菌的栽培。E-mail:1468083520＠qq．com

**通信作者：沙濤（1965-），男，本科，副研究員，主要從事大型真菌的生理、遺傳方面的研究。E-mail:shatao＠ynu．edu．cn收稿日期：2015-11-18