寄生植物繁殖策略的研究進展

李小燕， 杜 捷， 陳金元

(西北師范大學生命科學學院，甘肅蘭州 730070)

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寄生植物繁殖策略的研究進展

李小燕， 杜 捷*， 陳金元

(西北師范大學生命科學學院，甘肅蘭州 730070)

摘要在總結全寄生植物的繁殖方式的基礎上，對寄生植物的繁殖策略進行了綜述，并分析了一些寄生植物的繁殖特點。

關鍵詞寄生植物；繁殖策略；繁殖方式

寄生植物在自然界廣泛存在，全世界有4 200多種，占植物總數的1%以上[1]。寄生植物分為全寄生植物和半寄生植物。全寄生植物不含葉綠素，不能進行光合作用，生長發育所需的全部營養物質都要從寄主植物獲取，全寄生植物的數量占寄生植物的20%左右[2]。半寄生植物的營養器官含有葉綠素，能進行光合作用，但其光合作用水平低，凈同化作用的產物不能滿足自身生長所需，需要從寄主植物中吸取水分和無機鹽，半寄生植物的數量占寄生植物的80%左右[2]。盛晉華等[1]根據寄主范圍將全寄生植物分為專性寄生植物和兼性寄生植物，其中專性寄生植物只能以一種植物為寄主，而兼性寄生植物的寄主植物范圍較廣。李鈞敏等[2]根據寄生植物的生活史是否完成及可獨立完成，將寄生植物分為專性寄生植物和兼性寄生植物，其中專性寄生植物生活史的完成必須需要寄主植物，而兼性寄生植物則可以離開寄主獨立完成其生活史；根據寄生部位的不同，又可分為根寄生植物和莖寄生植物[1]。大多數寄生植物對寄主是有害的，如肉蓯蓉(CistanchedesterticolaMa)、菟絲子(CuscutachinensisLam.)、槲寄生[Viscumcoloratum(Kom.)Nakai]等，肉蓯蓉大量繁殖會造成幼年梭梭干枯死亡，菟絲子經常用于控制有害入侵植物薇甘菊(MikaniamicranthaH.B.K.)[3]和加拿大一枝黃花(SolidagocanadensisL.)[4]，槲寄生過度繁殖會造成寄主的死亡[5]。植物的繁殖策略是指植物在其生活史過程中，通過最佳的資源分配格局來提高植物適合度的自身組織過程，最終目標是物種的持續生存和繁衍，因此植物的繁殖策略受環境因子的影響[6]。筆者在總結全寄生植物的繁殖方式的基礎上，對寄生植物的繁殖策略進行了綜述，并分析了一些寄生植物的繁殖特點。

1全寄生植物的繁殖方式

具有克隆繁殖(營養繁殖)特征的植物稱為克隆植物[7]，克隆植物的繁殖包括種子繁殖(Seed reproduction)和營養繁殖(Vegetative propagation)[8]，一些寄生植物(如槲寄生)只有種子繁殖方式[5]，但大多數寄生植物存在這2種繁殖方式。種子繁殖通常增加種群基因庫的多樣性，而營養繁殖一般不增加種群的遺傳多樣性[8]，種子的遺傳多樣性使其在應對不同環境方面存在優越性，而營養繁殖后代由于僅有很小的遺傳可變性，難以應對多變的環境條件[9]。但是，在強烈競爭的環境中營養繁殖分株比種子形成幼苗更容易，因此許多低級群落(如稀樹草原、草地、極地、高山植被)主要通過營養生長進行繁殖[9]。

種群繁殖的適合度是指繁殖行為適應環境變化的能力及其對種群更新發展的貢獻，其評價指標包括種子繁殖、營養繁殖及繁殖的數量特征、空間特征和遺傳特征[8]。在溫度限制、水分充足的生境中營養繁殖適合度高，在溫度適宜、水分限制生境中種子繁殖適合度高[8]。寄生植物由于其特殊的營養吸收機制，因此其種子繁殖和營養繁殖可能存在特殊的適應現象。

1.1種子繁殖種子繁殖時，寄生植物的種子存在一個與寄主植物建立寄生關系的過程，這個過程對寄生植物的生存與否具有非常重要的意義。有些寄生植物的種子沒有休眠期，成熟胚立即萌發[10]；然而，大多數情況下環境條件可能無法滿足種子成熟后立即遇到合適的寄主，同時有些寄生植物生活在荒漠等惡劣的環境中，因此它們的種子具有長時間休眠的特征[1]，槲寄生的種子一般要經過3～5 a才能萌發[5]，根寄生植物鎖陽和肉蓯蓉的種子只有感受到寄主植物的存在時才迅速萌發與寄主植物建立寄生關系，這個感受過程的誘發因子包括寄主植物釋放的某些次生代謝物質[11]和赤霉素[12]等；槲寄生的種子通過鳥類[13]或袋鼠[14]的通便作用后能夠顯著提高種子萌發率。

1.2營養繁殖寄生植物營養繁殖的空間范圍可能比自養植物更受限制，寄生植物只能在寄主植物上發生出新的營養繁殖體：鎖陽的營養繁殖體在寄主的根上呈串狀分布；肉蓯蓉、鹽生肉蓯蓉在其肉質莖基部發生出新的芽體；蘭州肉蓯蓉存在特殊的“營養繁殖莖”，從“營養繁殖莖”上長出新的芽體；具有頂端生長點且長度大于15 cm的離體菟絲子莖段能與寄主地膚重新建立寄生關系，存活率達到67%[15]。

2寄生植物的繁殖策略

2.1資源分配繁殖與生長之間、種子繁殖與營養繁殖之間的權衡關系具有重要的生態學和進化學意義[16]，種子繁殖與營養繁殖之間存在著對資源的競爭，種子繁殖比營養繁殖需要更高的投資。Armstrong[17]認為植物最佳的資源分配是將1/3的維持后能量分配于種子生產，而將其余2/3的維持后能量分配于營養繁殖。Huber等[16]認為當植物將30%～40%的分生組織用于開花活動時，植物個體將獲得最大的繁殖適合度。

2.1.1繁殖分配。大多數情況下，限制種子繁殖與營養繁殖比例的生態因子有水分、光照和溫度[18]。全寄生植物所有營養物質都只能從寄主植物中獲得，半寄生植物所需的水分和無機鹽也需要從寄主植物中獲取，因此限制寄生植物種子繁殖與營養繁殖的主要因素是營養物質來源。

當寄主植物生長旺盛時，能滿足寄生植物吸收營養物質的要求，多年生寄生植物可能產生種子與營養繁殖都能正常地進行，在野外調查中經常發現鎖陽產生多個營養繁殖體并且都產生種子；肉蓯蓉寄生于5 a以上的梭梭時，種子產量和種子質量比寄生于3年生梭梭大幅度提高，單株種子產量提高了2～5倍[19]。但是，當寄主植物產生的營養物質不足以維持寄生植物的正常生長發育，更嚴重時寄主植物干枯死亡(這種情況類似于1年生植物)，則寄生植物需要將盡可能多的剩余營養物質用于繁殖輸出，繁殖輸出高則個體的適合度就大[20]。

鎖陽和肉蓯蓉等植物種子的繁殖必須在出土后才能完成，如果環境條件不允許其出土，其種子繁殖就會受到影響。例如，沙丘的增高導致鎖陽與肉蓯蓉被埋得更深，則其種子繁殖勢必會受到影響；深埋也有可能導致鎖陽和肉蓯蓉產生更多的營養繁殖體，從而使資源分配向營養繁殖傾斜。

2.1.2性分配。肉蓯蓉從出土期到種子成熟期生殖生物量所占比例逐漸增大，在種子成熟期生殖生物量超過了營養生物量，占總生物量的60%以上[21]。肉蓯蓉總生物量的增加引起生殖投入的增加，表明生殖投入對肉蓯蓉個體大小具有依賴性，個體越大，資源和能量向生殖器官的供給就越充足[20]。槲寄生演化出過量繁殖的策略，通過較高的繁殖生產力占據一定的生態空間[13]。

肉蓯蓉總生物量的增加引起生殖分配減少[20]：在生物量較少的情況下，肉蓯蓉生殖分配比例較大，保證有一定數量的種子成熟；在生物量較大的情況下，生殖分配相應減少，但較為充足的生殖生物量依然能夠保證種子的成熟。

2.2有性繁殖鎖陽與肉蓯蓉主要生長于荒漠地區，這些地區降水稀少，蒸發強烈，晝夜溫差大，并伴有土壤鹽堿化。宋玉霞等[22]認為野生肉蓯蓉屬于以自交為主的繁育系統。徐榮等[23]對栽培肉蓯蓉進行研究后發現其繁育系統屬于異交類型，需要傳粉者。陳君等[24]研究表明肉蓯蓉異株異花授粉平均結實率為94.1%，同株異花授粉平均結實率為52.2%，異株異花授粉的種子質量優于同株異花授粉。

2.2.1花壽命與花期。肉蓯蓉單花開放時間一般為2～3 d，但整個花序開放持續時間20～25 d，種群開花歷時36～38 d[25]。單花開放的3 d內，第2天的花蜜分泌量最大；1 d內花蜜分泌有2次高峰，分別為8:00～10:00和14:00～16:00；10:00～12:00花蜜分泌量最少，但此時卻是傳粉昆蟲的訪花高峰期[26]。生活史進化模型表明，最優花壽命取決于開花成本和兩性適合度實現速率之間的權衡[25]。

2.2.2花色與花的氣味。不同昆蟲對花色的偏好不同，膜翅目的蜜蜂和熊蜂偏愛黃色、藍色、白色，而對紅色不敏感；鱗翅目的蝶類偏愛紅色或紫色；鱗翅目的蛾類多在夜間活動，偏愛白色、淡紅色或紅色；雙翅目對蠅類偏愛暗色、褐色或綠色；鞘翅目的甲蟲偏愛暗色、淡黃色或草綠色[27]。

肉蓯蓉的傳粉昆蟲蜂類對其花冠顏色的喜好程度為：深紫色>紫色>淺紫色>黃白色>淡紫色[26]。肉蓯蓉的花序為肉穗花序，密生兩性花；開花時柱頭略高出花藥，柱頭較大，下垂；單花基部有蜜腺用來吸引昆蟲為其傳粉，從肉蓯蓉花序中鑒定出40種揮發性化合物[25]，肉蓯蓉的主要傳粉者為蜂類[22]，掃描電鏡觀察蟲體發現攜帶大量花粉，但傳粉飛行距離大部分為0，重力玻片法檢測后認為野生肉蓯蓉由風媒導致的異株異花傳粉可以忽略，因此肉蓯蓉的傳粉方式為蟲媒傳粉方式[22]。鎖陽花色為暗紅色，花序軸上密生雄花、雌花、兩性花，野外觀察發現鎖陽的主要傳粉者為步甲蟲(Carabidaespp.)。

2.2.3果實和種子。鎖陽的種子較小，長1.2～1.5 mm，寬0.8～1.0 mm，千粒重為0.62～0.73 g[28]；肉蓯蓉的種子也較小，長約1.0 mm，寬0.5 mm，千粒重為96 mg[29]，鎖陽與肉蓯蓉種子密度小于沙粒，因此在荒漠地區風力作用下易被吹到較遠的地方；遇到夏季突發降雨，也容易隨雨水被帶至淤泥中，野外實地挖掘也證實了這種情形：發生寄生關系的地層并不在表面的沙層，而是在沙層下方的淤泥層中。鎖陽種子表面有一黏液層，遇水后膨脹，易黏附在其他物體表面，黏液物質可以使種子大粒化，大粒化的種子有利于防止螞蟻采食，防止風將其移位，大粒化種子外層包裹的沙土可以防止由于暴曬等原因而導致的種子死亡，另外大粒化的種子有可能從表層下沉到沙層的一定深度，黏液物質的存在也有利于種子迅速從土壤中吸收水分[30]，這些均有利于鎖陽種子遇到寄主根系并建立寄生關系。

鎖陽和肉蓯蓉的種子均具有休眠的現象，種子休眠的原因有種皮及覆蓋物的障礙、胚形態發育不全、生理后熟以及種子內部的生理抑制[31]。盛晉華等[32]認為肉蓯蓉種子休眠的主要原因在于種胚的后熟作用特性，濕沙中2～5 ℃低溫層積處理可將種子休眠打破，完成種子后熟。經過后熟作用，種子中的內源激素表現為吲哚-3-乙酸(IAA)、玉米素(ZR)、赤霉素(GA3)含量增高，脫落酸(ABA)含量減少。牛東玲等[29]認為肉蓯蓉種子的休眠類型為綜合性休眠，包括由種胚休眠和存在萌發抑制物質組成的生理性休眠和由種皮不透水、不透氣及機械束縛力組成的強迫性休眠。鎖陽與肉蓯蓉種子中均存在萌發抑制物質脫落酸(ABA)[32-33]。鎖陽與肉蓯蓉種子萌發的啟動均需要有來自寄主根中的某種萌發刺激信號，外源赤霉素(GA3)對種子休眠的破除具有一定的作用[11，29]。種子中存在的萌發，抑制物質具有重要的生態學意義：充分降雨淋洗掉抑制物質后，寄生植物的種子能夠立即萌發，并利用尚濕潤的環境條件完成寄生過程。

鎖陽和肉蓯蓉的種子為球形原胚，由胚、胚乳和種皮3部分組成，無胚芽、胚根及子葉的分化，且萌發前后始終處于球形原胚階段[11，29]。鎖陽與肉蓯蓉均在5～6月開花授粉，7月產生種子[34-35]；種子成熟后肉質莖上部干枯死亡，種子散落在周圍；8月正處于荒漠地區的雨季，種子在風吹和雨水沖刷下離開母體植株完成散布過程；一部分種子隨泥流被埋于淤泥層中，而淤泥層是沙漠地區營養最豐富的地方，許多植物包括寄主植物的根系進入淤泥層吸收營養物質，此時一部分鎖陽和肉蓯蓉的種子便在淤泥層遇到寄主的根系并發生寄生關系。

莖全寄生植物(如槲寄生)的種子只有黏附在莖部的種子才有可能與寄主植物發生寄生關系，一旦落地就失去萌發的機會[13]。云杉矮槲寄生的種子主要靠自身彈射近距離傳播，鳥類或其他外力輔助可遠距離傳播，種子的膠質鞘黏性大，種子一著落就黏附在植物體上，受雨水沖刷可在植物體表面移動隨之再傳播[36]。

2.3營養繁殖(克隆繁殖)寄生植物大部分存在營養繁殖現象，營養繁殖對寄生植物具有重要的意義。在荒漠等嚴酷和惡劣的環境條件[18]和限制性資源條件[37]下營養繁殖往往占據優勢，在種苗更新困難的條件下，營養繁殖對于維持種群的存活具有重要的作用。鎖陽的營養繁殖現象發生于寄主的根上，營養繁殖體在寄主的根上呈串狀分布，肉蓯蓉的營養繁殖體在開花后的肉質莖基部發出[38]。

3展望

許多寄生植物都是重要的中藥材，如鎖陽、肉蓯蓉、菟絲子、桑寄生和槲寄生等，也有許多寄生植物對農作物有危害，獨腳金的寄主常見的有禾本科的高粱、小米、玉米和甘蔗，豆科的菜豆以及茄科的煙草等[39]；列當屬植物的寄主范圍更廣，可寄生在菊科、豆科、茄科、葫蘆科、十字花科、大麻科、亞麻科、傘形科及禾本科等植物的根上[40]，因此對農作物的危害更加嚴重。農田一旦染上獨腳金的種子便難以清除干凈，作物產量下降約70%，嚴重者可使作物大面積死亡；向日葵被列當寄生后，植株生長緩慢，株高降低，莖桿變細，花盤小，籽粒發癟，產量和品質降低，嚴重時可導致向日葵全株枯死[41]。對農作物有害的寄生植物應該進行防治，目前已經有很多的防治方法；但是，對具有藥用價值的寄生植物特別是一些比較名貴的藥材，則應該重點研究它們的寄生策略和發展種植業。目前，隨著人們對養生等的重視及國家《中醫藥發展戰略規劃綱要(2016～2030年)》的出臺，藥用寄生植物繁殖策略及種植將會得到長足發展。

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Research Progress of Reproductive Strategy of Parasitic Plant

LI Xiao-yan,DU Jie*,CHEN Jin-yuan

(College of Life Science,Northwest Normal University,Lanzhou,Gansu 730070)

AbstractOn the basis of summarizing reproductive system of parasitic plants,reproductive strategies were reviewed,and reproductive characteristics of some parasitic plants were analyzed.

Key wordsParasitic plant; Reproductive strategy; Reproductive system

基金項目國家自然科學基金項目(31200255)；國家“十二五”科技支撐計劃項目(2012BAD20B06)。

作者簡介李小燕(1990- )，女，甘肅慶陽人，碩士研究生，研究方向：植物學。*通訊作者，副教授，博士，碩士生導師，從事植物學和遺傳學研究。

收稿日期2016-02-22

中圖分類號Q 948.9;S 184

文獻標識碼A

文章編號0517-6611(2016)08-001-03