白背飛虱交配和產卵行為研究

楊　航 ，楊　洪， 金道超， 戴仁懷， 周　操

(1.貴州大學 昆蟲研究所，貴州山地農業病蟲害重點實驗室，貴州 貴陽 550025；2. 貴州大學 煙草學院，貴州 貴陽 550025)

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白背飛虱交配和產卵行為研究

楊航1，楊洪2 *， 金道超1， 戴仁懷1， 周操1

(1.貴州大學 昆蟲研究所，貴州山地農業病蟲害重點實驗室，貴州 貴陽 550025；2. 貴州大學 煙草學院，貴州 貴陽 550025)

摘要：生殖行為是個體生物學的重要研究內容，本文對白背飛虱的交配、產卵等生殖行為進行了研究。結果表明：白背飛虱雌蟲羽化晝夜節律高峰期在12∶00～14∶00，雄蟲羽化高峰期比雌蟲早，在10∶00～12∶00，交配晝夜節律高峰期在凌晨0∶00～2∶00和中午12∶00～14∶00，產卵晝夜節律高峰在12∶00～16∶00，雌雄成蟲均可交配2次以上，雌蟲多次交配后產卵量顯著多于單次交配的雌蟲，未經交配的雌蟲也能產卵，但產卵量顯著少于交配過的雌蟲且所產卵不能孵化，表明白背飛虱不具有孤雌生殖現象。

關鍵詞：白背飛虱；交配行為；產卵行為；孤雌生殖

白背飛虱Sogatellafurcifera(Horváth) (white backed planthopper, WBPH)在我國分布極為廣泛，幾乎遍及我國所有稻區，其成蟲、若蟲均刺吸水稻韌皮部汁液而造成水稻生長緩慢、分蘗延遲、癟粒增加[1]。自上世紀70年代末，白背飛虱種群逐漸上升，嚴重發生的頻次越來越多，給水稻生產造成嚴重的危害[2]，且白背飛虱在取食過程中傳播病毒病，如近幾年流行于南方稻區的南方水稻黑條矮縮病毒病(Southern rice black-streaked dwarf virus，SRBSDV)[3]。2009年，云南白背飛虱大爆發，彝良連續20多天單燈誘蟲量多達數萬甚至數十萬頭[4]。隨后幾年國內白背飛虱危害雖有所降低，但仍給水稻產量造成重大損失[5-7]。

生殖行為是昆蟲生物學研究的重要內容，早期Ichikawa[8]對白背飛虱的求偶行為、交配持續時間等做過一些研究，并以錄音回放的方式研究了白背飛虱對褐飛虱和灰飛虱求偶鳴聲的反應。張建新等[9]對白背飛虱的雌雄蟲羽化晝夜節律、交配次數等生殖行為做了研究，劉芹軒等[10]也研究了白背飛虱的雌雄蟲交配次數、單雌產卵量等生物學特性，其余學者對白背飛虱的生殖行為研究多集中于產卵行為，且不同學者報道的白背飛虱產卵量差異較大[10-13]。雖然前人對白背飛虱的生殖行為做了一些研究，但仍存在一些不明確之處，本實驗擬對白背飛虱羽化晝夜節律，交配、產卵晝夜節律，產卵部位、交配次數對產卵量的影響等進行研究，為明確白背飛虱的生殖生物學特性打下基礎。

1材料和方法

1.1試驗材料

1.1.1供試蟲源

白背飛虱成蟲于2013年采自貴陽市花溪區周邊稻田，以未接觸農藥的水稻TN1飼養繁殖，飼養條件為溫度25±2℃，相對濕度70±10%，光照L∶D=16∶8。以大小一致的5齡若蟲為供試蟲源。

1.1.2無蟲稻苗培育

先將TN1水稻種子在室內催芽，發芽后移種至直徑35 cm，深25 cm的塑料桶內，桶置于以100目紗網加工成的防蟲網內，以保證水稻無蟲侵害。對水稻定期澆水施肥，保證其水肥及營養均充足，將水稻培育至分蘗期待用。

1.1.3實驗器材與條件

主要儀器：RXZ-380A型智能人工氣候箱(4000 lux，寧波江南儀器廠)；解剖鏡(江西鳳凰光學儀器有限公司)；LED植物燈(深圳市聯邦重科電子科技有限公司)；養蟲籠(150 cm×150 cm×150 cm)，自制，外罩100目紗布制成的防蟲網，正面設拉鏈以便澆水及取蟲等操作；吸蟲器(自制)；雙通玻璃管(內徑3 cm，長30 cm)。

實驗條件：實驗控制溫度為(25±1)℃，相對濕度為70±5%，光周期為16L∶8D。

1.2白背飛虱交配和產卵行為研究

羽化晝夜節律觀察：500頭白背飛虱5齡若蟲，于雙通管內每管20頭密度以分蘗期水稻飼養，每2 h統計一次羽化雌雄蟲數并挑出成蟲，雌雄蟲單頭單管飼養(備用)，連續收集3 d。

交配晝夜節律觀察：白背飛虱羽化2 d后，雌雄蟲配對100對，單對置于雙通玻璃管內以帶葉片的分蘗期水稻飼養，觀察其交配行為，記錄交配時間和交配時蟲體所在寄主部位，連續觀察3 d。

產卵晝夜節律觀察：白背飛虱交配后取30對，單對飼養于通玻璃管內，每天更換新鮮苗并檢查換出的苗是否有產卵痕，在雌蟲開始產卵后第二天開始，每隔4 h換一次產卵苗(產卵苗帶有葉鞘和葉片以觀察產卵部位)，并解剖換出的苗,記錄產卵量、產卵部位、產卵的雌蟲頭數，連續觀察3 d。

下面以重慶萬州500 kV長江大跨越工程為例，對比分析計算了6種大跨越導線方案，結果表明高強度耐熱鋁合金導線方案具有明顯優勢，為今后低海拔地區500 kV大跨越工程提供參考。

雌蟲終身交配次數及每日產卵量觀察：配對白背飛虱30對，交配一次后剔除雄蟲，雌蟲單蟲單管飼養，每天更換供新鮮的無蟲苗，并統計產卵量；另選30對雌雄蟲分開單頭單管飼養，每天凌晨24∶00至4∶00點將雌雄蟲配對，記錄此時段內雌雄蟲交配次數(觀察到雌雄蟲結合超過10 s即為成功交配)。每天換新鮮苗，記錄雌蟲終身交配次數，統計每日產卵量。

雌蟲孤雌生殖能力驗證：收集白背飛虱5齡若蟲100頭單管飼養，羽化后單頭單管飼養30頭處女雌蟲，以分蘗期無蟲水稻苗做產卵介質，配對30對白背飛虱單對單管飼養作為對照，驗證白背飛虱的孤雌生殖能力。

1.3數據統計與分析

實驗所得數據以Microsoft Excel 2007進行整理，并對所得數據進行統計分析。

2結果與分析

2.1羽化晝夜節律

每2 h觀察統計白背飛虱的羽化晝夜節律(圖1)結果表明：白背飛虱500頭5齡若蟲自開始羽化起3 d內羽化273頭，且全天均可羽化，以3 d內分時間段的觀測值平均數繪圖發現，雌雄蟲均有一個羽化高峰期，雄蟲羽化高峰期在10∶00～12∶00，各時間段之間羽化雄蟲數量差異不顯著；雌蟲羽化高峰期在12∶00～14∶00，該時間段內羽化的雌蟲數(平均6.33頭)顯著多于凌晨4∶00～6∶00羽化的雌蟲數(平均1.67頭)(P<0.05)，其余各時間段內羽化的雌蟲數量差異不顯著；雄蟲比雌蟲先羽化，但雌雄蟲羽化總數差異不顯著。

圖1　白背飛虱羽化晝夜節律Fig.1　Circadian emergence rhythm of WBPH

2.2交配晝夜節律

對100對白背飛虱交配晝夜節律連續觀察3 d(圖2)表明：白背飛虱配對后交配率為88%，且晝夜均能交配，高峰期在凌晨0∶00～2∶00和中午12∶00～14∶00，凌晨0∶00～2∶00的交配蟲數(平均8.5頭)顯著多于18∶00～20∶00的交配蟲數(平均0.5頭)，其余時間段之間交配蟲數差異不顯著；交配場所多在葉鞘，極少部分交配在葉片進行，且二者之間數量差異顯著(P<0.05)。

圖2　白背飛虱交配晝夜節律Fig.2　Circadian mating rhythm of WBPH

配對30對白背飛虱，在交配2 d后每4 h更換新鮮苗并統計產卵量、產卵雌蟲數和產卵部位，結果(圖3，圖4)表明：白背飛虱產卵量和產卵雌蟲數高峰均在12∶00～16∶00，且8∶00～12∶00和12∶00～16∶00的產卵量分別為300.33粒和557.67粒，均顯著多于其余時間段內的產卵量；單雌產卵量晝夜節律高峰在8:00～12:00(平均50.06粒)，且該時間段內單雌產卵量顯著多于其余時間段(P<0.05)。白背飛虱產卵部位大多在葉鞘上部近葉舌處，只有極少部分的卵被產在葉片中脈。

圖3　白背飛虱產卵雌蟲數和產卵量晝夜節律Fig.3　The circadian rhythm of WBPH on number offemales spawning and amount of eggs laid

圖4　白背飛虱單雌產卵量晝夜節律Fig.4　Circadian fecundity rhythm per female of WBPH

2.4雌蟲日產卵量

對白背飛虱交配一次和交配多次的雌蟲進行逐日產卵量觀察(表1，圖5)，白背飛虱羽化后第4 d即可產卵，產卵前期為5 d左右，產卵期在10 d左右，每個產卵痕卵粒數量差異較大，一般為10粒左右，少數產卵痕卵粒數能達到幾十粒。交配1次后的白背飛虱逐日產卵量呈單峰型，當雌蟲進行再次交配后第二或第三天，每日產卵量明顯增加。交配1次的雌蟲產卵量顯著少于交配多次的雌蟲產卵量，交配多次的雌蟲壽命比交配1次的雌蟲壽命短。

表1　白背飛虱交配次數對成蟲的影響

注：表中“*”表示同列數據比較差異顯著。

圖5　白背飛虱逐日產卵量Fig.5　Daily fecundity of WBPH

2.5雌蟲孤雌生殖驗證

對白背飛虱雌蟲孤雌生殖能力驗證發現(表2)：處女雌蟲單頭飼養的平均單雌產卵量顯著少于配對飼養的平均單雌產卵量，且處女雌蟲所產卵均未孵化；處女雌成蟲壽命比配對后雌成蟲壽命長，且差異顯著。研究結果表明：白背飛虱不能進行孤雌生殖。

表2　交配對雌蟲壽命和單雌產卵量的影響

3討論

在早期，學者對飛虱科的交配行為做了一些研究，上世紀90年代有學者對飛虱交配研究進行整理：雄性比雌性早成熟，雌性性成熟之后周圍聚集多個雄性個體導致雄性競爭，褐飛虱在性成熟后立即交配并產卵，有些雌蟲會在交配后產下受精卵后再次交配，雄性能在一次交配后繼續求偶行為[14]。雄蟲羽化后24 h之內不交配[9]，雄蟲一生可多次交配，以雌蟲交配囊內精包數計數雌蟲終身交配次數發現雌蟲一生最多可交配3次[10]。但也有不同的研究結果，張建新[9]配對225對活力較強的白背飛虱成蟲，只觀察到93對有交配行為，交配率為41.33%，且雌蟲一生只交配1次。其他學者對白背飛虱生殖行為的研究多集中于產卵行為，而白背飛虱的產卵行為，特別是產卵量受到諸多因素的影響，如溫度、水稻品種及生育期均能明顯影響白背飛虱產卵量[11]，水稻品種、飼養代數和氮肥水平對白背飛虱雌蟲體的質量和產卵量均有著顯著影響[15]，實驗條件的差異，導致各研究中白背飛虱雌蟲產卵量存在較大差異。

本研究中白背飛虱雄蟲比雌蟲羽化早，雄蟲羽化高峰期也比雌蟲早，這是雄蟲進化出的一種生殖策略，推測為雄蟲先羽化后主動尋找雌蟲羽化場所而進行求偶。本實驗中白背飛虱的交配率為88%，比前人報道的交配率高，可能是實驗條件的差異導致。白背飛虱在凌晨的交配頻率最大，交配場所多在葉鞘中部，與前人報道相似[9]。在本實驗條件下白背飛虱雌蟲可交配2次以上，交配1次后雌蟲逐日產卵量呈單峰型，在日產卵量下降后雌蟲能再次進行交配，交配后日產卵量會增加，此結果與早期學者的研究結果相同[14]，多次交配的雌蟲產卵量顯著多于單次交配的雌蟲產卵量，表明多次交配有利于增加雌蟲產卵量。本實驗中白背飛虱的產卵部位多在葉鞘，極少部分在葉片中脈，這和一些報道結果相同，植株老化后，白背飛虱產卵器難以劃破葉鞘，此時白背飛虱會選擇葉片中脈等稍嫩的部位產卵。

張建新[9]研究認為白背飛虱有孤雌生殖現象，但文中沒有對該實驗的材料與方法進行詳細描述。本實驗中白背飛虱處女雌蟲自5齡若蟲即被單頭單管飼養至死亡，能保證處女雌蟲一生未經交配，且所用飼料均是室內所育的無蟲苗，發現處女雌蟲雖然能產卵，但是所產卵均不孵化，結果表明：白背飛虱不能進行孤雌生殖。

本文對白背飛虱的交配、產卵等生殖行為進行了研究，明確了白背飛虱室內種群的羽化、交配及產卵晝夜節律。本研究中白背飛虱雌蟲一生可進行多次交配，且多次交配有利于增加雌蟲產卵量，而未交配的雌蟲也能產卵，但處女雌蟲所產卵不能孵化，此結果是白背飛虱雌蟲不能進行孤雌生殖的有力證據。相比已交配的雌蟲，處女雌蟲壽命顯著較長，表明交配會對雌蟲壽命產生消極影響。

白背飛虱是重要的遷飛性害蟲，研究白背飛虱的交配和產卵行為對明確白背飛虱的生殖生物學有著重要意義。有學者報道白背飛虱卵的形成與交配無關，而與卵從卵巢小管排出體外有關[10]，白背飛虱未經交配的雌蟲也能產卵，雖然很多昆蟲未經交配也能產卵，但產下不孵化的卵對雌蟲具有怎樣的意義，目前尚不明確。白背飛虱雄蟲在交配后是否有配后保護行為，雌雄蟲多次交配之后對孵化率和成蟲分別有怎樣的影響，還需要進一步的研究。

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Study on the mating and oviposition behavior of Sogatellafurcifera(Horváth)[Hemiptera: Delphacidae]

YANGHang1,YANGHong2*,JINDao-chao1,DAIRen-huai1,ZHOUCao1

(1.InstituteofEntomology,GuizhouUniversity;ProvincialKeyLaboratoryforAgriculturalPestManagementofMountainousRegions,Guiyang,Guizhou550025,China; 2.CollegeofTabaccoScienceofGuizhouUniversity,Guiyang,Guizhou550025,China)

Abstract：Reproductive behavior is an important part of individual biology research. The mating and oviposition behavior of white backed plant hopper (WBPH) was studied on paper in laboratory conditions. Results showed that the peak of adult emergence for females was between 12:00～14:00; the peak of adult emergence for males was between 10:00～12:00, thus males emerged before females. The peak of circadian mating rhythm was between 0:00～2:00 and 12:00～14:00, respectively; the peak of circadian spawning rhythm is between 12:00～16:00. Both male and female could mate more than once. The fecundity of multiple mated females was significantly higher than single mated females. Virgin females could lay eggs, but the amount of eggs laid was significantly less than mated females. The eggs laid by virgin females could not hatch, indicating that WBPH has no phenomenon of parthenogenesis.

Key words：Sogatellafurcifera(Horváth); mating behavior; oviposition behavior; parthenogenesis

文章編號：1008-0457(2016)01-0014-04國際DOI編碼：15958/j.cnki.sdnyswxb.2016.01.004

中圖分類號：S435.1

文獻標識碼：A

*通訊作者：楊洪(1975-)，男，博士，教授，主要研究方向：昆蟲生態學、害蟲生物防治以及水稻害蟲綜合治理研究；E-mail：agr.hyang@gzu.edu.cn。

基金項目:貴州省農業科技攻關項目[黔科合NY字(2013)3006]; 國家自然科學基金項目(31560522); 貴州省農業科技攻關項目[黔科合NY字(2010)3064]; 貴州省研究生卓越人才計劃項目[黔教研合ZYRC字(2013)010]。

收稿日期：2015-11-30；修回日期：2015-01-02