菟絲子寄生對黃頂菊光合作用和熒光特性的影響

魏子上，李科利，楊殿林，皇甫超河1. 沈陽農業大學植物保護學院，遼寧 沈陽 110866；. 農業部環境保護科研監測所，天津 300191

菟絲子寄生對黃頂菊光合作用和熒光特性的影響

魏子上1， 2，李科利2，楊殿林2，皇甫超河1， 2
1. 沈陽農業大學植物保護學院，遼寧 沈陽 110866；2. 農業部環境保護科研監測所，天津 300191

菟絲子Cuscuta chinensis可以作為一種生物防除手段抑制入侵植物的生長，但其對植物光合特性的影響規律至今尚無明確定論。以菟絲子和入侵植物黃頂菊Flaveria bidentis為研究對象，分別選取自然狀態下菟絲子不同程度寄生的黃頂菊（未寄生、輕度寄生和重度寄生菟絲子的蓋度分別為0%、20%～30%和60%以上）測定其光合參數和熒光參數，分析菟絲子寄生對入侵植物黃頂菊光合作用和熒光特性的影響。結果表明：菟絲子重度寄生區黃頂菊的初始熒光（F0）值最大為175.33，未寄生區F0值最小為146.50，且重度寄生區F0顯著大于菟絲子未寄生區和輕度寄生區，而菟絲子寄生程度對黃頂菊的可變熒光（Fv）和最大熒光（Fm）沒有顯著性影響；未寄生區黃頂菊的PSⅡ最大光化學效率（Fv/Fm）和PSⅡ潛在活性（Fv/F0）值最大分別為0.77和3.33，且顯著大于重度寄生區；重度寄生區黃頂菊的凈光合速率（Pn）、氣孔導度（Gs）、蒸騰速率（Tr）和水分利用效率（Wue）顯著小于未寄生區和輕度寄生區，重度寄生區各光合參數值相對于未寄生區分別減少了51.18%、53.93%、42.12%和14.83%，輕度寄生區黃頂菊的Gs和Wue相對于未寄生區有升高的趨勢，對寄生脅迫表現出一定的耐性；黃頂菊的光合參數可塑性指數與熒光參數相比都較高，表明相對于熒光特性而言，菟絲子寄生對黃頂菊的光合作用影響更為顯著。

黃頂菊；寄生；光合作用；熒光特性；菟絲子

引用格式：魏子上， 李科利， 楊殿林， 皇甫超河. 菟絲子寄生對黃頂菊光合作用和熒光特性的影響［J］. 生態環境學報， 2016，25（6）: 981-986.

WEI Zishang， LI Keli， YANG Dianlin， HUANGFU Chaohe. Effects of Cuscuta chinensis Parasitism on Photosynthesis and Fluorescence Properties of Invasive Plant Flaveria bidentis ［J］. Ecology and Environmental Sciences， 2016， 25（6）: 981-986.

生物入侵是全球變化一個重要的組成部分并且嚴重影響生態系統的結構和功能（Kourtev et al.，2003）。在入侵植物各種防治方法中，生物防治方法被認為是有效的、綠色的、低成本的和環境安全性相對高的措施（Callaway et al.，1999）。由于生物防治方法多是利用入侵植物原產地的自然天敵進行防治的，其防治效果可能會受環境條件限制，且可能會帶來二次生物入侵的風險，如果自然天敵在生態系統可接受的一定的范圍內，則可以作為一種可行的生物防治方法（Callaway et al.，1999）。入侵植物和本土生物的相互關系影響到入侵植物能否定居（Parker et al.，2006），而非生物因素會阻礙入侵植物的成功入侵（Corbin et al.，2010；Russell et al.，2007）。入侵植物和寄主天敵之間的相互作用機制被認為是成功控制入侵植物的核心內容（Li et al.，2012）。菟絲子屬植物寄生入侵植物后可以顯著地影響它的生長、繁殖和生物量分配格局，導致入侵植物群落結構發生變化，起到生物防治的作用（張靜等，2012）。全世界常見的寄生植物有3000多種（Quested，2008），寄主包括本地植物（Parker et al.，2005），也包括入侵植物（Tallamy et al.，2010）。開展寄主植物和入侵寄主相互作用方式和機制研究能夠為控制外來入侵植物擴展提供有益參考。

黃頂菊（Flaveria bidentis）又稱二齒黃菊，屬菊科堆心菊族黃菊屬，原產于南美洲，主要分布于西印度群島、墨西哥和美國的南部，后來傳播到非洲的埃及，南非，歐洲的英國和法國，澳大利亞和亞洲的日本等地（劉全儒，2005；高賢明等，2004），黃頂菊在分布及擴散的地區通常被稱為農業或環境雜草。2001年，黃頂菊在我國的天津市和河北衡水市首次發現。黃頂菊對生境適應性強，耐鹽堿和干旱，生態幅廣泛，并且根部能夠分泌化感物質以抑制其他植物生長，它還具有繁殖能力異常強、種子產量巨大、且種子小而易于擴散等特點，所以能迅速擴散并成為潛在入侵種。在黃頂菊生長茂密的地方，基本沒有其它植物生長，目前也沒有發現可與之抗衡的植物種類，長時間入侵會形成單一植被，降低入侵地生物多樣性水平。黃頂菊侵入農田后還會抑制農作物的生長，導致減產（孫海霞等，2008）。由于其廣泛的危害性，已被列入《中華人民共和國進境植物檢疫性有害生物名錄》（皇甫超河等，2009）。近年來在黃頂菊持續性防控技術方面取得了一定進展。目前針對入侵植物黃頂菊的防控技術主要包括植物檢疫、人工除草、植物替代、生物防治和化學防除等。化學防除通常作為控制入侵植物的首選方法，但從環境安全、經濟成本等方面考慮，該法不適宜在諸多生態系統中應用（Guynn et al.，2004）。生物防除在入侵植物防治中具有重要的作用，合理應用不會對環境造成明顯的負面影響，是一種長期有效的控制入侵植物的方法（賈桂康等，2010）。

菟絲子（Cuscuta chinensis），屬全寄生旋花科植物，其從寄主植物上獲取自身生活所需的礦物、水和大多數碳水化合物，因為它們缺乏根和葉綠素，基本無光合能力（Jeschke et al.，1994）。菟絲子屬植物能夠寄生在許多不同的植物體上，對寄主的生長和產量產生抑制，常被作為抑制入侵植物的生物防治方法（Marambe et al.，2002）。研究顯示，菟絲子能夠抑制寄主植物的光合作用，以此減緩寄主生長。比如，Shen et al.（2007）的研究顯示平原菟絲子（Cuscuta campestris）降低了寄主薇甘菊（Mikania micrantha）的氣孔導度、蒸騰速率和葉綠素含量，導致寄主的光合作用減弱，生長變慢。被寄生的薇甘菊吸收光能的面積減少，光吸收能力、利用效率和光合作用的能力下降（Shen et al.，2007）。寄主三裂葉豚草（Ambrosia trifida）的葉綠素a的一些熒光參數，比如最小和最大熒光值，電子傳遞速率也受到了平原菟絲子寄生的影響（Vrbnicanin et al.，2013）。由此可知，平原菟絲子的寄生通過限制氣體通過氣孔擴散和光合作用代謝過程抑制了寄主的光合作用。與此相反，Jeschke et al.（1997）的研究顯示大花菟絲子（Cuscuta reflexa）的寄生增加了寄主植物蓖麻（Ricinus communis）和彩葉草（Coleus blumei）葉子的氣孔導度、蒸騰速率和凈光合作用，但是抑制了他們的生長和干物質的積累量。這些影響取決于源-庫關系，大花菟絲子是強大的庫，使寄主的養分流向寄生植物，同時影響到寄主的光合作用和蒸騰作用。其他類似的研究也表明源-庫關系能夠潛在影響寄主和寄生植物互作的重要方面，進而影響到寄主的光合性能（Cechin et al.，1993）。

上述研究結果表明，菟絲子寄生對寄主光合作用影響模式仍然是未知的，并且可能因具體環境和寄主植物不同而不同。例如，寄生物和寄主間的相互關系隨環境條件變化，當養分和環境條件適合時由寄生引起寄主的負面影響可以忽略不計（Shen et al.，2013），而存在脅迫因素時可能會使寄主植物出現明顯的生理生態響應（Osmond et al.，1987）。本研究假設菟絲子寄生于黃頂菊后，黃頂菊的葉綠素熒光參數、光合能力將受到明顯抑制，而不同寄生程度黃頂菊生理響應程度不同。選擇菟絲子自然寄生黃頂菊群落，通過測定不同寄生危害程度對黃頂菊光合作用和熒光作用的影響，以驗證通過菟絲子寄生達到控制黃頂菊生長目的的可能性。

1　材料和方法

1.1研究區域概況

研究區域位于河北省獻縣陌南村（38°15′30″N，115°57′50″E），為黃頂菊重度入侵發生區之一。該地區氣候類型屬于溫帶大陸性季風氣候。四季分明，年降水量約560 mm，日照全年平均2800 h，日照率31.96%，年均氣溫12.3 ℃，無霜期189 d，土壤類型為潮土，質地較黏，輕度鹽漬化，土壤偏弱堿性。研究區植物的生境為路邊荒地，地上植物群落組成主要包括狗尾草（Setaria viridis）、馬唐（Digitaria sanguinalis）、蘆葦（Phragmites australis）、水稗草（Echinochloa hispidula）和反枝莧（Amaranthus retroflexus）等，土壤理化性狀等參見張天瑞等（2010）文獻。

1.2實驗設計

為了比較被菟絲子不同程度寄生的黃頂菊光合、熒光特性的變化，在實驗區域內選定采樣區，根據菟絲子寄生黃頂菊的覆蓋程度，將試驗區進行劃分。菟絲子寄生蓋度在 60%以上為菟絲子重度寄生區，蓋度在20%～30%之間為菟絲子輕度寄生區，以菟絲子未寄生區作為對照。

1.3測定指標及方法

試驗的各項數據測定于2010年8月23日進行。測定日為晴天，隨機選取被菟絲子不同程度寄生的黃頂菊各8株，生育時期相對一致，每株選取1片葉子（自頂端向下第三片葉，要求葉片完好無損）作為測定對象。所有測定均在上午11:00之前完成。

1.3.1葉綠素熒光參數

利用FMS-2便攜式葉綠素熒光儀（Hansatatech，UK）測定。選擇完全展開的葉片，暗處理20 min后進行測定。測定的熒光參數包括初始熒光（F0）、最大熒光（Fm）、可變熒光（Fv）、PSⅡ的最大光化學效率（Fv/Fm）可以通過公式Fv/Fm=（Fm-F0）/Fm′來計算）、PSⅡ潛在活性（Fv/F0）。

1.3.2光合作用參數

利用Li-6400便攜式光合儀（LI-COR，USA）測定。葉室溫度設為 25 ℃，CO2濃度控制在 400 μmol·mol-1，光量子通量密度（photosynthetic photon flux density，PPFD）設定為1000 μmol·m-2·s-1。選取完全展開的成熟葉片進行測定，測定時保持葉片自然生長角度不變，每區組8個單株隨機選相同葉位葉片，重復測定15次。測定凈光合速率（Pn）、氣孔導度（Gs）、蒸騰速率（Tr）3個參數，并由此計算水分利用效率WUE（WUE=Pn/Tr）。

1.3.3可塑性指數

可塑性指數（Plasticity index）計算方法：不同處理下某一變量的最大值減去其最小值，再除以其最大值得到每一個參數的表型可塑性指數。

1.4數據處理

不同處理的各項光合和葉綠素熒光參數采用單因素方差分析（One-Way ANOVA）。數據統計與分析過程在Excel和SPSS 17.0中完成。

2　結果與分析

2.1菟絲子不同程度寄生黃頂菊葉片葉綠素熒光參數

如表1所示，菟絲子寄生影響了黃頂菊的熒光參數，菟絲子重度寄生黃頂菊的初始熒光（F0）顯著大于輕度寄生區和未寄生區，而菟絲子寄生對黃頂菊的可變熒光（Fv）和最大熒光（Fm）沒有顯著性影響；未寄生區的 PSⅡ的最大光化學效率（Fv/Fm）和 PSⅡ潛在活性（Fv/F0）顯著大于重度寄生區（P＜0.05），表明菟絲子寄生抑制了黃頂菊光合作用的原初反應，菟絲子對黃頂菊的寄生能影響其熒光特性，且重度寄生對其影響顯著。

表1　被菟絲子寄生的黃頂菊的熒光參數Table 1　The fluorescent of Flaveria bidentis parasitized by Cuscuta chinensis

2.2菟絲子不同寄生程度黃頂菊葉片光合參數

圖1　菟絲子不同程度寄生黃頂菊對其光合參數的影響Fig. 1　The photosynthetic parameters of Flaveria bidentis parasitized by Cuscuta chinensis

如圖1所示，凈光合速率（Pn）、蒸騰速率（Tr）的變化趨勢相似，均隨著黃頂菊被菟絲子寄生程度的增加而變小，與未寄生區對比，菟絲子輕度寄生的黃頂菊，其Pn減少了2.65%，Tr減少了2.5%；而被菟絲子重度寄生的黃頂菊，兩項參數降低幅度較大，分別減少了51.18%、42.12%，且差異顯著（P＜0.05）。同時從圖1可知，被菟絲子輕度寄生的黃頂菊相對于未被菟絲子寄生的黃頂菊，其氣孔導度（Gs）、水分利用效率（WUE）反而有升高趨勢，但無顯著差異。菟絲子重度寄生的黃頂菊其Gs、WUE較對照分別降低了53.93%、14.83%，且差異顯著（P＜0.05）。

2.3菟絲子寄生黃頂菊各項指標可塑性指數

如表2所示，本實驗中菟絲子不同程度寄生黃頂菊，其Fm、Fv和Fv/Fm可塑性指數比較低（＜0.1），而其它的熒光參數和光合參數可塑性指數都較高，尤其是Pn、Gs和Tr，可見菟絲子寄生對黃頂菊光合參數影響更為明顯。由此表明黃頂菊在受到菟絲子寄生脅迫時，主要通過調節自身的光合生理來適應環境的變化。

表2　菟絲子寄生黃頂菊各項指標可塑性指數Table 2　Index of phenotypic plasticity Flaveria bidentis parasitized by Cuscuta chinensis

3　結論與討論

3.1討論

葉綠素熒光是光合作用的探針，葉綠素熒光參數則反映光合機構內一系列重要的適應調節過程。熒光分析是評估光合機構應對環境變化反應的一個有用的工具（Long et al.，2003）。可變熒光Fv可作為PSⅡ反應中心活性大小的相對指標。Fv/Fm和 Fv/F0是近年來常用的研究植物對逆境響應的重要生理指標（羅青紅等，2006）。Fv/Fm降低是光合作用受到光抑制的顯著特征，常被作為判斷是否發生光抑制的標準（Demmig-adams et al.，1996）。而Fv/F0表示光反應中心PSⅡ的潛在活性，其變化可以衡量光合機構是否受到損傷。本實驗中隨著菟絲子對黃頂菊寄生程度的增加，F0逐漸升高，Fv、Fv/Fm和Fv/F0逐漸降低，表明重度寄生區的黃頂菊發生了光氧化破壞和光抑制現象，光反應中心 PSⅡ的潛在活性發生變化，光合機構受到損傷。重度寄生抑制黃頂菊的光合同化能力，從而抑制黃頂菊的生長。

光合作用是高等植物重要的代謝過程，其強弱可作為判斷植物生長狀況和抗逆性的指標（惠紅霞等，2003）。菟絲子通過不同程度寄生黃頂菊，降低寄主植物受光量，影響其光合作用。本試驗的結果表明菟絲子重度寄生主要降低了寄主氣孔導度，抑制其光合作用，這與以往的研究結果是一致的（Shen et al.，2007，2013）。同時重度寄生區黃頂菊的凈光合速率、蒸騰速率和水分利用率都顯著低于未寄生區和輕度寄生區。重度寄生抑制了光合作用過程，降低了水分利用率，不僅如此，菟絲子同時還能夠從寄主植物體獲取水分和養分，進一步抑制其生長和繁殖（Marambe et al.，2002）。蔣華偉等（2008）的研究顯示在寄生脅迫下，被寄生植物失去大量水分和養分，生長受到影響，體內的脯氨酸和丙二醛含量明顯增加。將來需要進一步研究不同菟絲子寄生程度黃頂菊植株的生長和生物量，并對重要養分、內源激素、次生代謝物質、葉綠素、重要功能酶活性等變化，以期為黃頂菊生物治理提供依據。

作為重要的生物防治方法，探明黃頂菊對菟絲子寄生的生理響應機制，能夠為黃頂菊的生物防治提供重要理論依據。輕度的寄生脅迫并未對黃頂菊的光合速率產生顯著影響，且由于蒸騰速率下降，提高了其水分利用率同時增強氣孔導度，說明一定危害程度下，由于植物自身的耐性，生理指標表現出一定的超補償效應（overcompensation effect）。輕度的寄生可能會增加黃頂菊抵抗脅迫的能力。這與前人的研究結果一致：在一定條件和取食強度下，天敵取食不僅不會降低反而能夠增加植物的生產力（Doak，1991），顯示出較強的耐受能力。Nault et al.（1998）在馬鈴薯產量對不同程度天敵危害的響應研究中得到了類似的結果。有研究證明，植物應對脅迫的較高耐受能力是由于生物量可塑性的分配對脅迫起到緩沖作用（MacDonald et al.，2010）。入侵植物應對寄生脅迫時，在短時間（或輕度脅迫）能夠維持資源利用效率及光系統活性（Medrano et al.，2002）。在輕度寄生脅迫下，植物表現出超補償效應。而繼續加深脅迫程度后，植物體則表現為不足補償（under compensation），即重度寄生抑制植物的光合作用。

3.2結論

研究結果表明，菟絲子作為一種生物防治植物，主要抑制了黃頂菊的光合作用，同時對黃頂菊的熒光特性有顯著影響，具有一定的應用潛力。

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Effects of Cuscuta chinensis Parasitism on Photosynthesis and Fluorescence Properties of Invasive Plant Flaveria bidentis

WEI Zishang1， 2， LI Keli2， YANG Dianlin2， HUANGFU Chaohe1， 2
1. College of Plant Protection， Shenyang Agriculture University， Shenyang 110866， China；2. Agro-Environmental Protection Institute， Ministry of Agriculture， Tianjin 300191， China

Cuscuta chinensis （dodder） can suppress the growth of the invasive plants， and thus it is recommended as a biological control measure. However， no consistent conclusions have been reached on the effect of C. chinensis parasitism on photosynthesis of plant yet. In the present study， we aimed to find out the effects of dodder parasitism on photosynthesis and chlorophyll fluorescence properties of invasive plant Flaveria bidentis with different degrees of parasitism （no parasitism （0% coverage），mild parasitism （20%～30%） and severe parasitism （more than 60%））. The results indicated initial fluorescence （F0） of F. bidentis in severe parasitism was significantly higher than that in both control and mild parasitic treatment，the maximum photochemical efficiency of photosystem II （Fv/Fm） and potential activity of photosystem II （Fv/F0） of F. bidentis were significantly decreased o nly in severe parasitic treatment. All the photosynthetic parameters， including net photosynthetic rate （Pn）， stomata conductance （Gs）， transpiration rate （Tr） and water use efficiency （WUE） of F. bidentis in severe parasitic treatment were significantly reduced by 51.18%， 53.93% and 14.83%， respectively. Higher index of phenotypic plasticity of photosynthetic parameters than that of chlorophyll fluorescence properties with F. bidentis suggested that dodder parasitism has a significant effect mainly on photosynthesis.

Flaveria bidentis； parasitism； photosynthesis； chlorophyll fluorescence； Cuscuta chinensis

10.16258/j.cnki.1674-5906.2016.06.010

Q948； X17

A

1674-5906（2016）06-0981-06

天津市自然科學基金項目（12JCQNJC09800）；公益性行業（農業）科研專項經費項目（201103027；200803022）

魏子上（1990年生），女，碩士研究生，研究方向為入侵生態學。E-mail: 602796418@qq.com

皇甫超河（1977年生），男，副研究員，主要從事生態農業與生物多樣性研究。E-mail: huangfu24@163.com

2016-04-15