中華蜜蜂遭遇危險時發出的語音報警信號

李新宇　董詩浩　王　超　譚　墾（云南農業大學東方蜜蜂研究所，昆明650201）

中華蜜蜂遭遇危險時發出的語音報警信號

李新宇董詩浩王超譚墾
（云南農業大學東方蜜蜂研究所，昆明650201）

對于蜜蜂來說，報警信息的交流對于蜜蜂群體抵御捕食者是至關重要的。作為一種典型的社會性昆蟲，蜜蜂除了通過信息素與其他個體之間進行信息交流，還會通過聲音震動、舞蹈行為等傳遞相關重要信息。本實驗通過模擬捕食者攻擊采食的蜜蜂，追蹤蜜蜂回巢后的行為，發現蜜蜂受到攻擊回巢后，會在巢內發出一種語音報警信號。結果表明這種語音報警信號能很大程度上減少采集蜂的舞蹈行為，避免招引更多蜜蜂去危險的采食點。

中華蜜蜂；抵御敵害；語音報警信號

1　引言

蜜蜂的通訊方式多種多樣，類似“語言”，是很復雜的過程，包括：觸碰、撞擊、震動、舞蹈以及化學物質的釋放等各種方式［1］。這些通訊方式能夠激發它們做出各種反應，有簡單的察覺，也有報警和招引等。蜜蜂接到威脅刺激信號時會做出各種各樣的反應，這些反應和信號均稱為報警通訊［2］。

之前，科學家在西方蜜蜂中發現了一種抑制信號，這種信號是一種語音報警信號，可以減少招引蜜蜂去危險的采食點［3］。信號通常由外出采集的采集蜂發出，當蜜蜂在采食時受到攻擊，回巢后就會發出“嗶”的一聲的報警信號，并用頭部撞擊正在跳搖擺舞的蜜蜂，使其停止跳舞［4］。

在亞洲地區，中華蜜蜂分布廣泛，而在野外環境中蜜蜂會遭遇許多敵害，最常見的就是胡蜂。在長期的協同進化中，蜜蜂進化出了相應的防御胡蜂的策略。蜂巢的守衛蜂能夠很好地感知捕食者的出現并做出防御行為；野外的采集蜂也能感受到捕食者的威脅并向同伴釋放報警信號從而改變采集策略。當采集蜂在采集過程中遇到危險時，采集蜂的采集活動會變少甚至停止采集［5-6］。

在此，我們探討這種語音報警信號是否也存在于中華蜜蜂中，是否也會對蜜蜂的采集行為產生影響。

2　材料與方法

實驗在云南農業大學東方蜜蜂研究所的實驗蜂場進行。其他實驗材料還包括東方蜜蜂（Apis cerana）、黑胸胡蜂（Vespa velutina）、飼喂器、30%蔗糖溶液、試管、多色彩色標記筆、聽筒、攝像機等。

試驗所用蜜蜂蜂群選用云南農業大學東方蜜蜂研究所蜂場內3群群勢適中的觀察箱飼養蜂群，試驗所用黑胸胡蜂是用捕蟲網從實驗蜂場附近捉取的。

2.1中華蜜蜂在采集點受到攻擊后的行為反應

首先我們訓練一定數量的采集蜂到離蜂巢一定距離的采食點采食。采食點距離蜂巢30 m左右，采食點放置有30%蔗糖溶液的飼喂器，用試管抓取出巢的采集蜂，訓練它們在采食點取食糖水。待蜜蜂在飼喂器上穩定采食后，用不同顏色的油彩筆在蜜蜂胸部標記，共標記10只。實驗分為兩組，對照組（無捕食者攻擊）和實驗組（胡蜂攻擊），共測試3群蜜蜂。在實驗組中，我們把一根銅絲綁在胡蜂腰部，使胡蜂能自由活動但不會飛走。待蜜蜂在飼喂器上穩定采食后，我們用胡蜂去咬正在采食的標記蜜蜂。待蜜蜂回巢后，另一名實驗員記錄每只被標記蜜蜂在巢內是否跳舞，通過聽筒記錄蜜蜂發出語音停止信號的次數。

2.2蜜蜂在是否受攻擊的兩種不同情況下發出的語音報警信號的差異

實驗同樣分為兩組，對照組和實驗組。同實驗一一樣訓練蜜蜂到采食點采食，標記蜜蜂。實驗組用胡蜂攻擊飼喂盤上的標記蜜蜂。待蜜蜂回巢后，我們通過聽筒記錄被標記蜜蜂發出的語音報警信號。之后應用Raven Prov.1.5音頻分析軟件分析比較不同情況下蜜蜂發出的語音報警信號的聲音震動頻率。

3　結果與分析

3.1中華蜜蜂在采集點受到攻擊后的行為反應

圖1　中華蜜蜂在采集點受到攻擊后的行為反應

通過實驗我們發現中華蜜蜂同西方蜜蜂一樣遭受危險時會發出語音報警信號。標記的蜜蜂在未受攻擊時，回巢后會跳舞，較少發出語音報警信號。但當受到捕食者攻擊后，回巢的標記蜜蜂都沒有表現跳舞行為，發出很多的語音報警信號，并且會用頭部撞擊正在跳舞的蜜蜂。根據重復測量方差分析可知：對照組，實驗組P＜0.05，差異顯著。

圖2　不同情況下蜜蜂發出的語音報警信號的差異

3.2蜜蜂在是否受攻擊的兩種不同情況下發出的語音報警信號的差異

通過音頻軟件分析，我們發現蜜蜂在不同情況下發出的語音報警信號存在差異。當蜜蜂受到胡蜂攻擊時，發出的語音報警信號的音頻頻率更高。根據重復測量方差分析可知：對照組，實驗組P＜0.05，差異顯著。這個結果說明蜜蜂能通過有差異的語音報警信號將危險情況傳達給同伴。

4　討論與結論

我們的實驗表明，在遇到危險時，蜜蜂不僅能用化學信息素來傳遞危險信號，同時它們還能夠通過語音報警信號來傳遞信息。

研究結果表明中華蜜蜂同西方蜜蜂一樣，采集蜂在飼喂點受到攻擊后回巢不跳舞，避免把同伴招引到危險的食源地，并且它們還會發出語音報警信號，用這種報警信號警告其他同伴。同時，我們分析了蜜蜂在是否受攻擊的兩種不同情況下發出的語音報警信號存在的差異。發現當蜜蜂面對危險時，發出的語音報警信號的音頻頻率更高，說明蜜蜂能通過有差異的語音報警信號將危險情況傳達給同伴。

絕大多數的社會性昆蟲都能通過報警信息素等化學信息素傳遞危險信號［7］。蜜蜂也會通過報警信息素交流危險信號，在蜜蜂發出這種語音報警信號時是否會伴隨著相應地激素釋放與聲音震動協同發揮作用［8］，這一問題值得進一步探討。同時我們的實驗觀察到有的蜜蜂未受到攻擊也會發出語音報警信號，我們推測這種語音報警信號可能還傳達其他一些信息，這一問題還需要進一步研究。

［1］尚玉昌.蜜蜂的通訊行為［J］.生物學通報，2008，43（4）：8-10.

［2］Fichtel C，Hammerschmidt K.Responses of redfronted lemurs to experimentally modified alarm calls：evidence for urgency-based changes in call structure［J］.Ethology，2002，108（9）：763-778.

［3］Kirchner WH.Vibrational signals in the tremble dance of the honeybee，Apis mellifera［J］.Behavioral Ecology and Sociobiology，1993，33（3）：169-172.

［4］Nieh JC.A negative feedback signal that is triggered by peril curbs honey bee recruitment［J］.Current Biology，2010，20（4）：310-315.doi：10.1016/j.cub.2009.12.060 PMID：20153197

［5］Nieh JC.The stop signal of honey bees：reconsidering its message［J］.Behav.Ecol.Sociobiol，1993，33（1）：51-56.

［6］Pastor KA，Seeley TD.The brief piping signal of the honey bee：Begging call or stop signal？［J］.Ethology，2005，111（8）：775-784.

［7］Llandres AL，Gonzálvez FG，Rodríguez-Gironés MA.Social but not solitary bees reject dangerous flowers where a conspecific has recently been attacked［J］.Animal Behaviour，2013，85（1）：97-102.

［8］Nieh JC.A negative feedback signal that is triggered by peril curbs honey bee recruitment［J］.Current Biology，2010，20（4）：310-315.

The Apis cerana voice alarm signals when confronted with danger

Li Xinyu，Dong Shihao，Wang Chao，Tan Ken
（Eastern Bee Research Institute of Yunnan Agricultural university，Kunming 650201）

For bees，alarm information communication is very important to bee populations against predators.As a kind of typical social insects，bees in addition to the exchange of information between individuals with others through the pheromone，also through the sound vibrations，dance behavior related important information.This experiment by simulating the predator attack feeding bees，the behavior of the track after the bees nest，found that bees attacked after back to the nest，will send a voice alarm signal in the nest.Results show that this kind of voice alarm signal can largely reduce the acquisition bees dance behavior，avoid attracting more bees to dangerous feed points.

Apis cerana；against predators；voice alarm signal

國家自然基金項目（項目編號：31260585）

李新宇（1989-），男，山東淄博人，在讀碩士研究生，主要從事蜜蜂生物學研究。

譚墾，男，教授，博導，主要從事蜜蜂生物學研究，E-mail：eastbee@sina.com。