水環境中藻毒素生態風險的物種敏感性分布評價

朱小奕，陳瑾，張建英,*

1.浙江大學環境科學研究所，杭州310058

2.浙江省有機污染過程與控制重點實驗室，杭州310058

水環境中藻毒素生態風險的物種敏感性分布評價

朱小奕1,2，陳瑾1,2，張建英1,2,*

1.浙江大學環境科學研究所，杭州310058

2.浙江省有機污染過程與控制重點實驗室，杭州310058

藻毒素對人體的健康風險已受普遍關注，然而其對水生態物種敏感性分布的影響尚不明朗。本研究采集已有實驗數據，利用種間相關性分析(ICE)模型和物種敏感性分布評估(SSDs)方法，篩選了64個水生生物物種的71組急性毒性數據(EC50)，構建水生生物對肝毒素(節球藻毒素、柱孢藻毒素)和神經毒素(類毒素、貝毒素)的SSD方程。在此基礎上，計算不同暴露濃度下的潛在影響比例(PAF)以及保護95%物種基礎上藻毒素對水生生物的生態風險閾值(HC5)，比較不同類別生物對藻毒素的敏感性以及藻毒素對水生生物的生態風險。結果表明：(1)在95%物種保護保證率下，節球藻毒素、柱孢藻毒素、類毒素和貝毒素對全部物種的HC5值分別為74.96、205.39、194.39、0.3 μg·L-1，貝毒素水生態風險最高，柱孢藻毒素最低。(2)柱孢藻毒素、類毒素對無脊椎動物的HC5值分別為122.93、95.19 μg·L-1，低于全部物種的HC5值，無脊椎動物受柱孢藻毒素、類毒素影響較其他物種大。(3)物種潛在影響比例可明確表征敏感性，柱孢藻毒素、類毒素在各濃度暴露情景下對無脊椎動物的PAF值均高于脊椎動物，顯示無脊椎動物的敏感性較高。

藻毒素；水生生物；物種敏感性分布；生態閾值

朱小奕,陳瑾,張建英.水環境中藻毒素生態風險的物種敏感性分布評價[J].生態毒理學報，2016,11(3):131-139

Zhu X Y,Chen J,Zhang J Y.Assessing ecological risk of cyanotoxins based on interspecies correlation estimation and species sensitivity distributions[J]. Asian Journal of Ecotoxicology,2016,11(3):131-139(in Chinese)

湖泊藻華爆發遍布全球，其中25%～70%的藻華會產生有毒的二次代謝產物藻毒素。根據毒素對動物的致毒方式，可分為肝毒素和神經毒素等，肝毒素包括微囊藻毒素(microcystins,MCs)、節球藻毒素(nodularins, NODs)和柱孢藻毒素(cylindrospermopsin,CYN)，神經毒素包括類毒素(anatoxin-a,antx-a)、貝毒素(saxitoxins, STXs)等[1-2]。1990年至2014年間，中國已有60%的淡水湖泊出現不同程度的富營養化現象，引發嚴重藻華污染，釋放藻毒素以微囊藻毒素為主，濃度可達35.3 μg ·L-1[3]，近年柱孢藻毒素、類毒素和貝毒素等污染也日趨嚴重，如柱孢藻毒素濃度達8.25 μg·L-1[4]。藻毒素不但會引起肝、神經毒性等健康風險，還可導致魚類的死亡、浮游動物與水生植物生長和繁殖抑制等物種危害[5-6]，從而造成水生態物種多樣性破壞風險[7-8]。然而，多種藻毒素在生態系統尺度上的風險尚不清楚，其生態風險閾值亟待確定。

物種敏感性分布評估方法(species sensitivity distributions,SSDs)是基于不同物種對某一環境脅迫的敏感度服從一定累積概率分布假設，以統計分布模型來描述不同物種樣本對脅迫因素的敏感性差異，實現將單一物種的測試結果外推至生態系統的風險評估方法[9]。該方法被廣泛應用于生態風險評價[10-11]和水質基準推導[12-13]，目前國內學者也嘗試運用SSD方法對農藥[14-15]、重金屬[16]、多環芳烴[17]、微囊藻毒素[18]等進行生態風險評估。SSD擬合物種數要求不少于5個[19-20]，為彌補不同物種，特別是稀缺物種毒性數據缺失對SSD方法結果不確定性的影響，美國EPA提出種間相關性分析(interspecies correlation estimations, ICE)模型。在ICE模型中，假定替代物種和預測物種的毒性值符合最小二乘法線性回歸，因此可通過替代物種毒性數據，外推預測物種的毒性效應[21]。ICE模型彌補了SSD評估中毒性數據的斷層，已被用于水生無脊椎動物和魚類的毒性外推研究，如ICE得出硝基芳烴對不同生物毒性數據與其實驗數據擬合結果在1%的置信水平上呈顯著的線性正相關[22-23]；對鋅水質基準研究顯示基于ICE和實驗數據得出的SSD估算HC5值無顯著差異[24]，表明應用ICE方法預測缺失毒性數據用于水生態風險評估是可行的。

目前，對微囊藻毒素的生態風險研究已從生物個體水平發展到到生態系統水平，但除此之外，水環境中節球藻毒素、柱孢藻毒素、類毒素和貝毒素等的研究僅限于生物個體毒性，尚未報道其在系統尺度上的生態風險。本研究通過挖掘文獻中4種藻毒素的急性毒性試驗數據，構建ICE-SSD復合模型，評價不同濃度水平藻毒素污染的水生態物種敏感性風險，計算藻毒素對水生生物的風險閾值。擬提供在系統尺度上評價藻毒素污染風險的一個保證率為95%的可靠評價模型，從而為藻毒素污染水體的生態風險管理提供方法和依據。

1 材料與方法（Materials and methods）

1.1 毒性數據獲取與物種分組

表1 毒性數據篩選條件Table 1 Criteria for selecting toxicity data

分別利用節球藻毒素、柱孢藻毒素、類毒素與貝毒素的EC50急性毒性數據構建SSD曲線，用以評價其水生態風險，數據來源于Web of Science(http:// www.webofknowledge.com/)收錄的相關文獻資料，其篩選原則參照歐盟生態風險評估標準“風險評估技術綱領”等[25]：(1)標準毒性試驗方法，如經濟合作與發展組織(Organization for Economic Cooperation and Development,OECD)或美國材料與試驗協會(A-merican Society for Testing and Materials,ASMT)等發布方法；(2)實驗條件的設定，如暴露周期、介質等，具體篩選條件見表1[9]，本研究中節球藻毒素、柱孢藻毒素和類毒素以淡水分布為主，選取其對淡水生物毒性試驗結果，而貝毒素主要來源于海洋藻釋放，評價其對海洋生物的急性毒性；(3)急性毒性終點選取，以半數效應濃度EC50表征，其效應包括運動抑制、生長抑制、胚胎發育抑制和致死率等中毒癥狀；(4)評價物種數不少于5個，且盡量分布于3個以上營養級。為彌補柱孢藻毒素、類毒性、貝毒素適當毒性數據的缺失，本文進一步采用EPA的ICE模型(http:// www.epa.gov/ceampubl/fchain/webice/)，通過選取2個具有代表性的物種(大型蚤Daphnia magna,Daphnia pulex)為替代物種外推同類生物急性毒性數據。

根據文獻和ICE模型預測，共獲得64個水生生物物種的71組急性毒性數據，包含36個甲殼類、17個魚類、6個昆蟲類、2個軟體類、2個棘皮類和1個原生動物。節球藻毒素、柱孢藻毒素、類毒素與貝毒素的毒性數據分別含7、24、24和9個物種。同一物種擁有多個毒性數據時，以幾何平均值作為該物種的數據點[26]。根據獲得物種毒性數據分布，柱孢藻毒素和類毒素在對全部物種進行分析的基礎上，進一步細分為脊椎動物和無脊椎動物以比較不同類別生物受到污染物危害的風險大小。全部物種包括脊椎動物和無脊椎動物；脊椎動物包括魚類和兩棲類；無脊椎動物包括甲殼類、昆蟲類、軟體動物、蠕蟲類及其他無脊椎動物。

1.2 SSD擬合

將生物的毒性數據濃度值(或其對數值)對以濃度排列的分位數作圖，并對其進行參數擬合得到SSD物種敏感性分布曲線。對比不同參數擬合方法，BurrIII模型分布靈活，可根據參數值的大小轉換成ReWeibull和RePareto兩種模式，且數據量要求較少(最小數據量為7個)，對本研究篩選獲得的數據擬合度較好，除貝毒素對全部物種的SSD曲線擬合R2為0.89，其余曲線擬合R2均大于0.93。因此文中采用澳大利亞聯邦科學和工業研究組織CSIRO提供的BurrlizO(1.0.14)軟件計算BurrIII型分布模式[18]，其方程為：

式中：x為污染物濃度值(μg·L-1)；b、c、k為函數的3個參數，其中b為尺度參數，c為形狀參數，曲線位置則由c、k共同決定。

當k趨于無窮大時，BurrIII分布變化為Re-Weibull分布：

當c趨于無窮大時，變化為RePareto分布：

2 結果（Results）

2.1 水生生物對藻毒素的敏感響應

不同類別生物對節球藻毒素、柱孢藻毒素、類毒素、貝毒素的急性毒性響應值見表2和表3。水生生物對貝毒素、節球藻毒素、柱孢藻毒素、類毒素的對數EC50值分別為1.81、3.11、3.48、3.59 μg·L-1，敏感響應濃度依次升高，顯示貝毒素的毒性最大。柱孢藻毒素、類毒素對無脊椎動物的對數EC50值均低于脊椎動物，表明這2種藻毒素對無脊椎動物的毒性更大。

表2 全部物種的毒理數據統計特征（對數變換后）Table 2 Log-transformed toxicity data statistics of all species

表3 脊椎動物和無脊椎動物的毒理數據統計特征（對數變換后）Table 3 Log-transformed toxicity data statistics of vertebrates and invertebrates

表4 利用BurrlizO計算SSD參數結果Table 4 SSD parameters calculated by BurrlizO

表5 不同暴露濃度下藻毒素的PAF預測值（單位：%）Table 5 Predicted PAF values under different concentrations of cyanotoxins(unit:%)

2.2 藻毒素水生態風險的物種敏感性分布規律

表4是使用BurrlizO軟件計算得出的柱孢藻毒素、類毒素與節球藻毒素、貝毒素SSD方程參數結果。其中柱孢藻毒素、類毒素對全部物種和無脊椎物種的敏感性分布曲線符合Burr III分布，對脊椎動物符合ReWeibull分布；節球藻毒素對全部物種適用Burr III分布擬合；貝毒素對全部物種適用Re-Pareto分布擬合。

2.3 不同暴露濃度下藻毒素的PAF值

不同濃度暴露情景下，柱孢藻毒素、類毒素與節球藻毒素、貝毒素對水生生物的PAF預測值見表5。表5顯示了由不同濃度值得到的PAF值的大小，反映其對不同物種的損害程度。在1 000 μg·L-1下，柱孢藻毒素和類毒素對全部物種和無脊椎動物的損害比例為20.3%～31.6%，超過了5%的生態風險閾值，對水生態系統造成一定危害；在各濃度暴露情景下，柱孢藻毒素、類毒素對無脊椎動物的PAF值均高于脊椎動物，顯示無脊椎動物的敏感性較高。節球藻毒素濃度達到1 000 μg·L-1時，對全部物種的PAF值為38.9%，危害明顯。貝毒素對生態系統的影響最為顯著，當貝毒素濃度為100 μg·L-1時，對全部物種的PAF值即高達43.2%。

2.4 藻毒素對水生生物的HC5值及生態風險比較

柱孢藻毒素、類毒素與節球藻毒素、貝毒素對不同類別生物的HC5值見表6，與文獻[18]中微囊藻毒素急性毒性數據HC5值(19.22 μg·L-1)相比較可得，5種藻毒素對全部物種的HC5值從小到大依次為：貝毒素<微囊藻毒素<節球藻毒素<類毒素<柱孢藻毒素，表現出依次降低的生態風險，貝毒素水生態風險最高，柱孢藻毒素最低。柱孢藻毒素、類毒素對無脊椎動物的HC5值(122.93、95.19 μg·L-1)均低于脊椎動物(1 134.77、1 662.73 μg·L-1)，表明無脊椎動物受到損害的風險更高。

HC5值反映低濃度下不同類別生物對藻毒素的耐受性閾值，而通過SSD曲線可以直觀比較不同濃度范圍內物種對污染物的敏感性差異。對4種藻毒素的毒性數據構建SSD曲線，并與文獻[18]中對微囊藻毒素構建的SSD曲線相比較，全部物種對5種藻毒素的SSD曲線如圖1所示。貝毒素曲線較陡峭，在低濃度時即對水生生物產生較大的生態風險，并且隨著濃度增加，物種敏感性增大的趨勢迅速，在濃度高于932.60 μg·L-1時，累計概率即達到100%，生態風險極大。節球藻毒素、柱孢藻毒素和類毒素的SSD曲線斜率差距較小，從曲線整體位置來看，低濃度時從左到右依次為：節球藻毒素、類毒素、柱孢藻毒素，生態風險依次降低，與比較HC5值得到的結果一致；而隨著濃度的升高，柱孢藻毒素對水生生物的生態風險逐漸大于類毒素。微囊藻毒素的SSD曲線較緩，在低濃度時，生物敏感性高于節球藻毒素、柱孢藻毒素和類毒素，但隨著濃度增加，敏感性增大的趨勢較緩慢，在高濃度時，微囊藻毒素對水生生物的生態風險逐漸低于節球藻毒素、柱孢藻毒素和類毒素。

圖1 全部物種對5種藻毒素的物種敏感性分布（SSD）曲線圖

不同類別生物(I脊柱動物，II無脊椎動物)對微囊藻毒素、柱孢藻毒素和類毒素的SSD曲線如圖2，其中，微囊藻毒素的SSD曲線借鑒于文獻[18]。圖I中，脊椎動物對柱孢藻毒素和類毒素的敏感性差異不顯著，柱孢藻毒素對脊椎動物的生態風險略大于類毒素；脊椎動物對微囊藻毒素的SSD曲線位于最左側，表明微囊藻毒素對脊椎動物的生態風險大于柱孢藻毒素和類毒素。從圖II中可見，無脊椎動物對柱孢藻毒素和類毒素的敏感性差異同樣不顯著，依然是柱孢藻毒素的生態風險略大；無脊椎動物對微囊藻毒素的SSD曲線變化較緩，在低濃度時，無脊椎動物對微囊藻毒素的敏感性高于柱孢藻毒素和類毒素，但隨著濃度的增加，敏感性逐漸低于柱孢藻毒素和類毒素。

對比脊椎動物、無脊椎動物對不同藻毒素(柱孢藻毒素，類毒素)的SSD曲線(圖3)可看出，柱孢藻毒素與類毒素的情況相似，在低濃度時，無脊椎動物與脊椎動物的敏感性差異較顯著，無脊椎動物的敏感性高于脊椎動物；隨著濃度增大，脊椎動物的敏感性增大趨勢更迅速，因此在到達高濃度時，無脊椎動物與脊椎動物的敏感性差異較小。

表6 藻毒素對水生生物的HC5值（單位：μg·L-1）Table 6 HC5values of cyanotoxins to aquatic organisms(unit:μg·L-1)

2.5 自然水體中藻毒素生態風險評估

運用本文擬合的SSD曲線對我國典型水體藻毒素污染水平進行生態風險評估[4,27]，其物種損害比例見表7。在廣東省東莞市水濂山水庫和河北省秦皇島市洋河水庫，分別檢測到柱孢藻毒素濃度和類毒素濃度為8.25 μg·L-1、0.29 μg·L-1，均低于本研究HC5值，對全部物種的影響比例為0.1%和0.01%，顯示水生態風險不顯著。節球藻毒素和貝毒素在水體中的濃度水平較低，但在我國東海和南海海域的貝類中毒素的檢出率分別為14%和30%[28]，表明水生動物以藻類為食亦可造成藻毒素體內富集和產生毒害效應，進而威脅水生態安全。

3 討論（Discussion）

圖2 脊柱動物（I）、無脊椎動物（II）對微囊藻毒素、柱孢藻毒素和類毒素的SSD曲線比較

圖3 脊椎動物、無脊椎動物對柱孢藻毒素（I）、類毒素（II）的SSD曲線比較

表7 國內水體柱孢藻毒素和類毒素對淡水生物的PAF預測值（單位：%）Table 7 Predicted PAF values of cylindrospermopsin and anatoxin-a to freshwater species in studied waters(unit:%)

通過對4種藻毒素水生態風險的評價，可見不同藻毒素的水生態風險差異顯著，同為神經毒素的類毒素與貝毒素對全部物種的HC5值相差近650倍，可歸因于其致毒分子機制的差異。研究表明，類毒素主要與乙酰膽堿存在煙堿受體的競爭性結合作用，在對虹鱒(Oncorhynchus mykiss)魚苗的暴露實驗中，魚體肌肉組織的乙酰膽堿酯酶(AChE)活性隨著類毒素劑量的增加而顯著增強[29]；而麻痹性貝類毒素(paralytic shellfish toxins,PSTs)之一的貝毒素則通過阻止神經細胞鈉離子通道抑制神經沖動的正常動作電位傳輸，從而引起神經肌肉的麻痹，被認為是最有效的和快速的神經毒素之一[30]。此外，同種藻毒素對不同種類生物毒性影響亦差異顯著，無脊椎動物對柱孢藻毒素與類毒素暴露的敏感性均明顯高于脊椎動物。可能與其對藻毒素降解機制的差異有關，谷胱甘肽轉移酶(glutathione s-transferase,GST)通過催化內源性谷胱甘肽(glutathione,GSH)與毒素結合而起到降毒作用，是生物體毒素降解的重要指標之一。10 μg·L-1柱孢藻毒素對羅非魚(Oreochromis niloticus)暴露7 d，魚體內GST酶活性增強，誘導率約為35%[31]；而648.6 ng·L-1柱孢藻毒素對大型蚤(Daphnia magna)暴露24 h，蚤體內GST酶活性即被誘導，誘導率達25.14%[32]。顯示無脊椎動物大型蚤(Daphnia magna)在低濃度藻毒素暴露下短時間內即產生應急毒性響應，敏感性更高。

物種敏感性分布是一種基于單物種測試的外推方法，它把可能發生的風險依靠統計模型以概率的方式表達出來。影響SSD評估不確定性的因素包括毒性數據的選擇和統計模型的選擇[33]。目前的研究結果表明數據的選擇比統計模型的選擇對HC5值影響更大[9]。SSD方法對毒理數據的選擇暫沒有統一規定，經濟合作與發展組織(OECD)推薦的最小數據量為5個，美國環保署(US EPA)建議至少涉及3個營養級8個分類群。本研究中柱孢藻毒素和類毒素的毒理數據量足夠覆蓋3個營養級，而節球藻毒素和貝毒素的毒理數據量不足3個營養級，但超過OECD推薦的5個數據點限值。此外，物種敏感性分布假定有限的生物物種是從整個生態系統中隨機取樣的，故認為評估有限物種的損害概率是適合整個生態系統的。但在實際應用中，物種樣本的數據是根據數據的有效性來采用的，而不是隨機樣本，因此在很大程度上增加了不確定性。因此針對毒理數據缺乏帶來的風險評估不確定性，需進一步開展水生受試生物的毒理學實驗，豐富毒理學研究數據，提高采用SSD方法評估的準確性與可靠性。

綜上所述，藻毒素因致毒機制等差異可對水生生物造成不同程度毒性影響，有必要對多種藻毒素進行水生態風險評估，以獲得其生態安全濃度閾值。本研究基于不同營養級水生生物對肝毒性和神經毒性藻毒素的急性毒性數據運用SSD概率統計分布方法評估4種藻毒素風險，指出其生態風險閾值HC5為0.3～205.39 μg·L-1不等，尤以神經毒素貝毒素的水生態風險最高，為藻毒素污染的水生態風險管理提供依據。但在SSD模型評估中，毒性數據缺失及不同地區敏感物種組成的差異性，導致風險評估不確定性增加，有必要開展進一步的毒理學實驗或野外研究，獲得多營養級更多分類群的毒理數據，進一步修正本文的相關研究結果。

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Assessing Ecological Risk of Cyanotoxins Based on Interspecies Correlation Estimation and Species Sensitivity Distributions

Zhu Xiaoyi1,2,Chen Jin1,2,Zhang Jianying1,2,*

1.Environmental Science Institute,Zhejiang University,Hangzhou 310058,China
2.Zhejiang Provincial Key Laboratory of Organic Pollution Process and Control,Hangzhou 310058,China

15 July 2015 accepted 17 November 2015

The risk of cyanotoxins to human health has been widely concerned.However,their effect on aquatic species sensitivity distribution was not well understood.This study aimed to assess the ecological risks of two typical cyanobacterial hepatotoxins(nodularins,cylindrospermopsin)and two typical cyanobacterial neurotoxins(anatoxin-a,saxitoxins)by employing the interspecies correlation estimation(ICE)and species sensitivity distributions (SSDs)models.SSDs were constructed based on 71 available sets of acute toxicity data covering 64 aquatic organisms exposure to cyanotoxins.The potentially affected fractions(PAF)under various concentrations and the hazardous concentrations for 5%of the species(HC5)were calculated and compared among different aquatic species.Re-sults show that the estimated HC5values for nodularins,cylindrospermopsin,anatoxin-a and saxitoxins were 74.96 μg·L-1,205.39 μg·L-1,194.39 μg·L-1and 0.3 μg·L-1,respectively,suggesting that the hazardous risk of species is assessed at higher and lower level for saxitoxins and cylindrospermopsin.The invertebrates exposure to cylindrospermopsin and anatoxin-a presented lower HC5than that of the all aquatic organisms with 122.93 μg·L-1and 95.19 μg ·L-1,respectively,which indicate that cylindrospermopsin and anatoxin-a cause more damage to invertebrates than other species.The PAF of 10-1000 μg·L-1cylindrospermopsin and anatoxin-a to invertebrates were higher than that of vertebrates,suggesting that invertebrates are more sensitive to cylindrospermopsin and anatoxin-a than vertebrates.

cyanotoxins;aquatic organisms;species sensitivity distributions;ecological threshold

2015-07-15 錄用日期：2015-11-17

1673-5897（2016）3-131-09

X171.5

A

10.7524/AJE.1673-5897.20150715005

簡介：張建英(1967-)，女，環境工程博士，副教授，主要研究方向為水污染生態化學、環境風險控制技術，發表學術論文70余篇。

國家自然科學基金項目(21177106，21477103)

朱小奕(1990-)，女，碩士研究生，研究方向為水生態毒理學，E-mail:21414020@zju.edu.cn

*通訊作者（Corresponding author），E-mail:zjy@zju.edu.cn