轉ACO2基因優質棉生長特性及其對田間昆蟲群落的影響

雒珺瑜, 張 帥, 呂麗敏, 王春義, 朱香鎮, 李春花, 崔金杰

中國農業科學院棉花研究所/棉花生物學國家重點實驗室, 安陽 455000

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轉ACO2基因優質棉生長特性及其對田間昆蟲群落的影響

雒珺瑜, 張 帥, 呂麗敏, 王春義, 朱香鎮, 李春花, 崔金杰*

中國農業科學院棉花研究所/棉花生物學國家重點實驗室, 安陽 455000

新型轉基因棉花的生長特性及其對棉田昆蟲群落的影響是轉基因棉花環境安全評價的重點內容,也是轉基因棉花環境安全評價過程必須評價的內容。選用新型轉ACO2基因棉花及其親本中棉所24為試驗材料,于2013年和2014年在河南安陽進行了田間棉花生長勢及其對昆蟲群落影響的試驗。在棉花苗期、蕾期、花鈴期和鈴期,轉基因棉花葉片干重與其親本均無顯著差異,苗期、蕾期葉面積和比葉面積與親本無顯著差異,花鈴期、鈴期葉面積與比葉面積均顯著高于親本材料,其中2013年分別比對照高27.1%和26.2%,2014年分別高16.0%和19.9%,差異均達顯著水平；株高、主莖葉片數、大鈴數、小鈴數和蕾鈴脫落數均與親本材料相當,但鈴期果枝數顯著高于親本材料；3個棉鈴蟲(HelicoverpaarmigeraHubner)發生高峰期,轉優質基因棉花對棉鈴蟲和甜菜夜蛾幼蟲校正死亡率與親本對照材料無顯著差異；昆蟲群落、害蟲亞群落和天敵亞群落昆蟲個體總數均顯著高于親本棉田,兩年分別比對照高11.5%、10.5%、33.4%和12.0%、8.1%、63.1%,其中2013年差異達顯著水平,2014年由于昆蟲發生程度總體較輕,差異不顯著,但所屬“目”、“科”、“種’、生物多樣性指數、優勢種昆蟲及其優勢度與其親本棉田無顯著差異,表明外源基因ACO2導入后,對棉田昆蟲發生及其群落結構沒有影響,棉花生長勢無明顯優勢,但產量構成性狀在部分時期增強。上述研究初步明確了新型轉基因棉花生存競爭勢態和棉田昆蟲群落發生規律與動態,可為新型轉基因棉花環境安全評價提供理論依據,同時為轉基因棉花環境安全評價積累科學數據。

轉ACO2基因棉花；棉花生長；棉鈴蟲；甜菜夜蛾；生物多樣性；優勢種與優勢度

隨著轉基因技術的發展,轉基因棉花的種類也蜂擁出現[1]。外源基因的導入可能致使作物非預期潛在的多效性或誘變效應[2],從而使作物生理特性和次生物質發生變化,進而影響棉田生態系統和生物多樣性[3-4]。單個毒素轉基因棉花已不能滿足棉花生產的需求,為預防棉鈴蟲種群對Bt毒素產生抗性,同時為應對工業生產對棉花質量的要求、棉花種植技術的變革和種植區域的轉移,抗旱、耐鹽堿、抗除草劑、新型抗蟲棉花、優質高產、專用型轉基因棉花已在全國各實驗室展開轉化。轉基因棉花在帶來巨大社會效益和經濟效益的同時,環境安全性也不可忽視,隨著新型轉基因棉花的出現,其對非靶標害蟲及其天敵昆蟲的潛在影響研究越來越受到關注[5- 6], 圍繞轉基因棉花對棉田昆蟲群落的影響做了大量的研究[7- 13]。目前對轉基因棉花環境安全性的研究多集中在外源基因轉入棉花后對棉田節肢動物群影響,而外源基因主要集中于轉Bt基因,其它轉基因棉花對棉田節肢動物群落影響僅有少數學者進行了研究[14]。

自2008年轉基因新品種保護項目的大力支持下,國內涌現出一批新型轉基因棉花新材料,本文對新型轉優質基因棉花的生長勢及其對棉田昆蟲群落的影響的研究,以期為轉基因棉花環境安全風險評估積累科學數據和提供技術支撐。

1 試驗材料與方法

1.1 棉花材料

轉ACO2基因棉花12HN- 4及其親本非轉基因棉花中棉所24均由中國農業科學院棉花研究所生物技術研究室轉基因課題組提供,該轉基因材料已進入中間試驗階段。ACO2基因為乙烯合成基因,來自于棉花纖維組織,有利于細胞伸長發育,提高棉花纖維品質[15]。試驗采用隨機區組試驗,每棉花品種3個小區,每小區面積80 m2,株距28 cm,行長80 cm,試驗地周圍設有圍墻,并派專人看管,除了試驗收留棉籽單獨軋花和保存外,其余均混收,秸稈粉碎還田。

1.2 葉面干重、葉面積及比葉面積測定

在棉花生長的苗期、蕾期、花鈴期和鈴期,分別采集轉基因優質基因棉花12HN- 4及其親本中棉所24頂部倒二葉,測量葉面積后,105 ℃殺青30 min移至80 ℃烘干,稱量干重,比葉面積由葉面積與葉片的干重比值推導得到。每小區采集5片葉片。

1.3 棉花產量構成性狀調查

在棉花生長的苗期、蕾期、花鈴期和鈴期,每小區選擇具有代表性的連續10株棉花,測定花株高,調查棉花主莖葉片數、單株大鈴數、小鈴數和蕾鈴脫落數。

1.4 棉鈴蟲和甜菜夜蛾生物測定

試蟲來源 棉鈴蟲由中國農業科學院棉花研究所養蟲室提供,系2012年9月采自棉田,在室內(溫度(27±0.5)℃,相對濕度 70%—80%,光照周期；L∶D=14 h∶10 h)連續人工飼料飼養。試驗用棉鈴蟲為1d棉鈴蟲幼蟲。

生物測定 參照國家標準《轉基因植物及其產品環境安全檢測抗蟲棉花第1部分：對靶標害蟲的抗蟲性》(農業部1943號公告- 3—2013)[16],在棉花苗期(二代棉鈴蟲發生期)、蕾期(三代棉鈴蟲發生期)和花鈴期(四代棉鈴蟲發生期),采集棉花頂部嫩葉,每小區采集10片,每片葉片放入生物測定盒(直徑10cm,高8cm),人工接入5頭棉鈴蟲初孵幼蟲或甜菜夜蛾初孵幼蟲,置于恒溫生長箱(溫度(27±0.5)℃,相對濕度70%—80%,光照周期；L∶D=14 h∶10 h))5d后調查活蟲數,計算死亡率。

1.5 害蟲及其天敵昆蟲調查方法

試驗采用對角線五點取樣方法[16],各處理棉田從5上旬開始至8月底,每5d調查1次2種棉田主要害蟲及其天敵種群數量。每小區每次調查5個樣點,每點調查5株棉花,共計25株棉花。詳細調查取樣范圍內植株上昆蟲的種類和數量,記錄所有直接觀察到的節肢動物的名稱、發育階段和數量。田間不易識別或者未知種類按統一編號進行記載歸類。試驗區棉花全生育期不進行化學農藥防治,其他農藝措施按常規管理。

1.6 數據分析方法

1.6.1 昆蟲群落分析

棉田昆蟲“目”、“科”和“種”參照昆蟲分類學標準進行分類,并統計分析各鹽分處理棉田昆蟲群落的結構與組成(科、目、種和個體數量)。

(1)個體總數用N表示

1.6.2 數據統計方法

利用 Excel 軟件對數據進行基本處理和篩選,針對研究區測定和調查分析結果,運用 SPSS 17.0 軟件對所有數據進行統計分析,采用單因素方差分析(One-way analysis,ANOVA) 和 Duncan′s 差異顯著性分析,檢驗同一時期不同小區內棉花生長相關參數、棉田昆蟲結構與組成、生物多樣性等顯著性差異分析。

2 結果與分析

2.1 轉ACO2基因棉花對棉花葉片干重、面積及比葉面積的影響

在棉花生長的苗期(05-28)、蕾期(06-20)、花鈴期(07-25)和鈴期(08-20),轉基因優質棉花12HN- 4葉片干重與其親本中棉所24在4個棉花關鍵生長時期均無顯著差異；苗期和蕾期轉基因棉花葉面積和比葉面積與親本無顯著差異,但花鈴期和鈴期葉面積和比葉面積均顯著高于其親本材料中棉所24,2013年分別高27.1%和26.2%,2014年分別高16.0%和19.9%,差異均達顯著水平(表1)。表明ACO2基因轉入棉花后,棉花葉面積和比葉面積增大,引起棉花葉片碳代謝增強,從而增強了棉花的營養生長；2013年與2014年變化趨勢一致,總體上2014年棉花生長勢稍優于2013年,但差異不顯著。2013年葉片干重、葉面積和比葉面積總體上低于2014年。

表1 轉ACO2基因棉花對棉花葉片干重、面積及比葉面積的影響(2013—2014)

同列不同大小寫字母表示品種間差異極顯著和顯著(P<0.01,P<0.05)

2.2 轉ACO2基因棉花對棉花產量構成性狀的影響

轉基因棉花12HN- 4棉花株高、主莖葉片數、大鈴數、小鈴數和蕾鈴脫落數均高于其親本材料中棉所24,但差異均未達顯著水平；2013年鈴期轉基因棉花12HN- 4果枝數顯著高于其親本材料。外源基因轉入后,不僅增強了棉花的營養生長勢,其生殖生長勢也得到了增強,主要表現在果枝數的顯著增多和鈴數的增加(表2)。2a試驗表明,2013年轉基因棉花及親本材料生長勢均弱于2014年。

2.3 轉ACO2基因棉花對棉鈴蟲和甜菜夜蛾幼蟲校正死亡率的影響

在棉花生長的關鍵時期苗期(二代棉鈴蟲發生期)、蕾期(三代棉鈴蟲發生期)和花鈴期(三代棉鈴蟲發生期),轉基因棉花12HN- 4對棉鈴蟲和甜菜夜蛾的幼蟲校正死亡率與親本對照材料無顯著差異(表3),表明外源基因ACO2基因轉入后,沒有改變棉花對棉田主要鱗翅目害蟲的控制作用,主要對棉花的生長和品質有一定的增強作用。

2.4 轉ACO2基因棉花對棉田昆蟲結構與組成的影響

棉花生長勢不同,棉田昆蟲群落的結構與組成、昆蟲種類等不同。轉優質基因棉花12HN- 4棉田昆蟲群落、害蟲亞群落和天敵亞群落昆蟲個體總數均顯著高于其親本對照棉田中棉所24,2013年分別高11.5%、10.5%和33.4%,差異均達顯著水平,2014年分別高12.0%、8.1%和63.1%,差異均未達顯著水平,表明轉基因棉花有利于棉田害蟲的取食和危害,從而引起食物鏈上天敵昆蟲數量的增多；昆蟲群落、害蟲亞群落和天敵亞群落所屬的目、科和種數與其親本對照棉田無顯著差異,表明轉基因棉花對棉田害蟲和天敵種類數的變化沒有顯著的影響(表4)。

2013年昆蟲群落、害蟲亞群落和天敵亞群落昆蟲個體總數高于2014年,其余昆蟲結構與組成各參數兩年無顯著差異。

2.5 轉ACO2基因棉花對棉田生物多樣性的影響

與對照棉田生物多樣性相比,2013年和2014年轉基因棉花對棉田昆蟲群落、害蟲亞群落和天敵亞群落昆蟲的多樣性指數、均勻性指數和優勢集中指數無顯著差異(表5),表明外源基因的轉入,對棉田生物群落各營養層的多樣性指數、均勻性指數和優勢集中性指數均無明顯的影響,即其棉田昆蟲群落的穩定性無顯著變化。

表2 轉ACO2基因棉花對棉花株高及產量構成性狀的影響(2013—2014)

表3 轉ACO2基因棉花對棉鈴蟲和甜菜夜蛾幼蟲校正死亡率的影響(2013—2014)

同列不同大小寫字母表示品種間差異極顯著和顯著(P<0.01,P<0.05)

2.6 轉ACO2基因棉花對棉田優勢種昆蟲優勢度的影響

2013年和2014年兩年試驗結果均發現棉田主要優勢種害蟲依次分別為棉蚜、煙粉虱和薊馬,在棉田害蟲種群中占有主導地位。棉田主要天敵昆蟲有小花蝽、草間小黑蛛、龜紋瓢蟲和蚜繭蜂等。與對照品種相比,轉基因棉田優勢種害蟲和優勢種天敵種類相似,優勢種的優勢度無顯著差異,但除了棉蚜和棉葉蟬2013年優勢度低于2014年,其余昆蟲的優勢度2013年均高于2014年(表6)。表明外源基因ACO2導入后,對棉田昆蟲優勢種和優勢度沒有明顯的影響。

表4 轉ACO2基因棉花對棉田昆蟲結構與組成的影響(2013—2014)

同列不同大小寫字母表示品種間差異極顯著和顯著(P<0.01,P<0.05)

表5 轉ACO2基因棉花對棉田生物多樣性的影響(2013—2014)

同列不同大小寫字母表示品種間差異極顯著和顯著(P<0.01,P<0.05)

表6 轉ACO2基因棉花對棉田優勢種昆蟲優勢度的影響(2013—2014)

同行不同大小寫字母表示品種間差異極顯著和顯著(P<0.01,P<0.05)

3 討論與結論

在棉花纖維發育過程中,ACO2基因是棉花乙烯合成關鍵基因,參與細胞的伸長發育,并在植物生長發育和抗逆方面起著重要的作用[15]。本文研究結果表明,ACO2基因轉入棉花后,棉花的生長勢沒有表現出明顯的優勢,對產量構成性狀只在鈴期表現出果枝數顯著增多,可見在高產、優質品種培育方面具有非常大的應用潛力[17]。

棉田是一種人工干擾下的生態系統,棉田昆蟲群落是一個以棉花為中心多種害蟲與其天昆蟲共存的復雜系統[18]。棉田昆蟲群落結構與組成的研究,是科學實施棉田害蟲綜合治理和充分保護利用天敵自然控害作用的重要基礎。棉花品種、農田布局、害蟲防治、水肥管理、外源基因等都會一定程度上影響棉田昆蟲群落的結構與動態,而昆蟲群落物種的組成與結構也會直接影響棉花的生長和發育[19]。研究結果表明,轉ACO2基因棉花種植后,棉田昆蟲群落、害蟲亞群落和天敵亞群落的結構和組成與對照棉田無顯著差異,但昆蟲個體總數顯著高于對照棉田,主要是因為轉基因棉花的葉片面積與比葉面積較對照棉花增大,其棉花葉片的碳代謝良好,有利于棉田植食性害蟲的取食和危害,為植食性害蟲提供了良好的食物資源,從而引起食物鏈上天敵昆蟲數量的增多。

外源基因的導入,作物非預期潛在的多效性或誘變效應也可能會發生改變[20],新型轉基因棉花種植后,植株為了表達更高效的目的性狀,其他營養物質、次生代謝產物及相關酶活性可能也會因此而改變,進而影響棉田昆蟲群落的優勢種和優勢度,甚至引起棉田生態系統和生物多樣性的變化[21]。研究結果表明,轉ACO2基因棉花種植后,棉田昆蟲群落、害蟲亞群落和天敵亞群落多樣性指數、均勻性指數和優勢集中性指數均與對照棉田無顯著差異,這與Saxena and Stotzky[22]、Baumgarte and Tebbe[23]、Marvier[24]、 O′Callaghan等[25]、Hilbeck 等[26]、Torres[27]的研究結果基本一致,也與雒珺瑜[17]研究的轉RRm2基因棉花對棉田生物群落多樣性影響和雒珺瑜等[28]轉Cry1Ac+Cry2Ab棉田和常規棉田節肢動物群落、害蟲亞群落和天敵亞群落的多樣性指數均無明顯差異的研究結果一致。

棉田生境不同,為棉田昆蟲提供的食物資源和生活棲息地不同,棉田害蟲及其天敵優勢種和優勢度不同[29]；有研究表明,棉花生長勢差,或棉花被害蟲取食為千瘡百孔后,其他害蟲再次取食的時間和幾率大大減少,即棉花生長勢弱[30- 32],昆蟲可利用的食物資源減少[33],棉田昆蟲種類和數量減少,昆蟲數量、優勢種、物種豐富度、昆蟲群落多樣性會發生一定的變化[34],進而影響到食物鏈上天敵昆蟲種類和數量的變化[35]。本文研究結果表明,轉ACO2基因棉對主要鱗翅目害蟲棉鈴蟲和甜菜夜蛾沒有明顯的控制作用,棉田主要優勢種昆蟲及其優勢度與對照棉田無顯著差異,表現出棉鈴蟲已不是棉田的主要害蟲,而棉蚜、煙粉虱和薊馬等刺吸性害蟲已上升為主要害蟲,并在棉田連年重發危害。主要是由于大面積Bt棉的常年連續種植對棉鈴蟲等非Bt田主要害蟲如棉鈴蟲和甜菜夜蛾等有較好的防控作用,使棉鈴蟲等害蟲的種群數量大量減少,產生生態位的空缺,使一些非靶標害蟲從次要害蟲轉變為主要害蟲,從而導致重大經濟損失[36]。

棉田生態系統節肢動物群落多樣性受氣候、外界逆境(蟲害、外源殺蟲基因、干旱、澇漬)等多種因素的影響[37],而外界因素及食物關系可引起昆蟲群落內部害蟲及其天敵種群動態變化,而昆蟲群落的時空變化,會引起優勢種發生演替,導致昆蟲群落的多樣性和穩定性也會發生變化[38- 39]。本文從棉田昆蟲個體總數可見,2014年棉田昆蟲數量總體上發生較輕,雖然2014年與2013年相比,棉花生長勢和生物多樣性等各項指標整體上升高,但蟲源總數較低,引起其他昆蟲種群數量及優勢度等較2013年高。雖然在年度間有部分差異,可能是由于年度間單個或多個氣候因素的共同變化而引起。

棉花-害蟲-天敵三者的關系十分復雜,而且容易受環境、氣候和人為活動等多種因素的影響。同時由于轉基因生物風險特征決定了風險的復雜性,而目前轉基因棉花對棉田昆蟲群落多樣性的安全性尚未達成一致的結論,外源基因的風險短期內較難判定,且植物的次生代謝是植物在長期協同進化過程中產生的自身具有抗蟲性的物質,與棉田昆蟲的發生也具有一定的關系。外源基因的導入,其次生代謝物質是否發生了變化,有必要從外源基因——植物生理-昆蟲-天敵相互關系方面進行深入系統研究,對轉基因棉花環境安全性的風險從其生理生態的角度進行評估,有助于更深入一層的了解棉田生態系統的細微變化,更完全的解釋棉田生態系統昆蟲生態位演化規律。

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Effects of transgenic ACO2 cotton on growth characteristics and insect community

LUO Junyu, ZHANG Shuai, LYU Limin, WANG Chunyi, ZHU Xiangzhen, LI Chunhua, CUI Jinjie*

InstituteofCottonResearchofCAAS/StateKeyLaboratoryofCottonBiology,Anyang455000,China

The growth characteristics of transgenic cotton and its effects on the insect communities in cotton fields, which is a key aspect of the evaluation of the environmental safety of transgenic cotton, must be assessed. In this study, we selected the new transgenic ACO2 cotton and its parental CCRI 24 as samples to test cotton growth and changes in insect community in the city of Anyang in Henan province in 2013 and 2014. The results showed that, the leaf dry weight was not significantly different between transgenic cotton and the parental cotton plant at the seeding, bud, flowering or boll stages. In the seedling and bud stage, the leaf area and leaf area ratio of transgenic cotton was not clearly different from the parent. However, in the flowering and boll stage, the ratios were significantly different from those of the parents, specifically 27.1% and 26.2% higher in 2013, and 16% and 19.9% higher in 2014, respectively. There were no significant differences between the transgenic cotton and its parent plant with respect to plant height, leaf number, boll number, bell number or boll abscission number. However, boll branch number in transgenic plants was significantly higher in the parents at the boll stage. During the three adult peaks of occurrence ofHelicoverpaarmigera, the corrected mortality of cotton bollworm and beet armyworm in transgenic cotton was much lower but was not significantly different from the parental control. The total number of individuals comprising the insect, pest sub, and natural enemy sub communities in the transgenic cotton field were higher than that in parent cotton field, at 11.5%, 10.5%, 33.4% and 8.1%, 63.1%, 12% in 2013 and 2014, respectively, with a significant difference in 2013. Owing to the diminished occurrence of insects in 2014, the difference was not significant. However, the order, family, and species as well the indices for biodiversity, evenness, and dominant species were not significantly different. The above results demonstrated that no obvious advantage was apparent in the new transgenic cotton in respect to growth potential after the ACO2 gene was imported into the cotton. However, the yield component traits in some periods were enhanced. This preliminary study illuminates the rules and dynamics and competition of insect communities as well as the survival of transgenic cotton plants in the field. This could provide a theoretical basis for the evaluation of new transgenic cotton and environmental safety, and this could be the beginning of the accumulation of data concerning both these topics.

ACO2 transgenic cotton; cotton growth; cotton bollworm; beet armyworm; biodiversity; dominant species and dominance

轉基因生物新品種培育重大專項(2016ZX08011-002)

2015- 05- 13;

日期:2016- 01- 15

10.5846/stxb201505130976

*通訊作者Corresponding author.E-mail: cuijinjie@126.com

雒珺瑜, 張帥, 呂麗敏, 王春義, 朱香鎮, 李春花, 崔金杰.轉ACO2基因優質棉生長特性及其對田間昆蟲群落的影響.生態學報,2016,36(19):6113- 6121.

Luo J Y, Zhang S, Lü L M, Wang C Y, Zhu X Z, Li C H, Cui J J.Effects of transgenic ACO2 cotton on growth characteristics and insect community.Acta Ecologica Sinica,2016,36(19):6113- 6121.