基于大型底棲動物攝食群上的生態質量評價

蔡文倩，林巋璇，朱延忠，周 娟，夏 陽，劉錄三*（1.中國環境科學研究院，環境基準與風險評估國家重點實驗室，北京 100012；2.中國環境科學研究院國家環境保護河口與海岸帶環境重點實驗室，北京 100012）

基于大型底棲動物攝食群上的生態質量評價

蔡文倩1，2，林巋璇1，2，朱延忠1，2，周 娟1，2，夏 陽1，2，劉錄三1，2*（1.中國環境科學研究院，環境基準與風險評估國家重點實驗室，北京 100012；2.中國環境科學研究院國家環境保護河口與海岸帶環境重點實驗室，北京 100012）

基于2011年5月和9月航次獲取的大型底棲動物和環境數據，采用建立在功能攝食群上的攝食均勻度指數（the feeding evenness index， jFD）并輔以建立在群落結構指標上的多元AZTI海洋生物指數（Multivariate AZTI Marine Biological Index， M-AMBI）評價渤海灣生態質量狀況.本研究將所有大型底棲動物劃分為5個攝食群，但2個航次均未發現植食者.從物種豐富度的角度看，碎屑食者和肉食者占比最高；從棲息密度的角度看則是浮游生物食者占比最高，而雜食者則在上述兩個指標中均占比最低.攝食均勻度指數值大都低于 0.60，說明研究區大部分海域的大型底棲動物群落受到不同程度的干擾，生態環境質量較差，這可能與該海域所受到的人為干擾如陸源排污、圍海造陸有關.與M-AMBI相比，二者指示的渤海灣生態質量狀況基本一致，且均能敏感地響應渤海灣近岸河口至離岸海域的環境壓力梯度.總體上來講， jFD適用于評價渤海灣的生態質量狀況.

大型底棲動物群落；功能攝食群；攝食均勻度指數；M-AMBI；渤海灣

大型底棲動物群落對棲息環境的長期變化尤為敏感，是其環境質量優劣的重要表征［1］，因此常被用來指示其生態質量狀況［2-3］.它的環境指示作用研究從早期個別物種的有無［1］、群落指標的時空對比分析［4］、簡單的數學公式、圖形法［5］直至近年來的生物指數［6］.一般而言，發展最為成熟也最常用的是建立在分類學方法上的指數，如起源于歐盟水框架指令下的M-AMBI，已被證實適用于世界上多個海域的生態質量狀況評價［7-8］.然而，也有學者指出，建立在分類學方法上的群落結構指數更適用于已知環境干擾狀況下的生物多樣性和敏感性評價［9］，這就意味著它們可能并不適用于某些特定研究區域的生態健康狀況評價［10］.因此，學者們開始嘗試在群落功能的基礎上構建生物指數，如生物性狀分析（Biological Traits Analysis， BTA）、生物營養指數（Infauna trophic index， ITI）、攝食均勻度指數等，應用效果較好［10-12］.其中，攝食均勻度指數因其計算更加簡便且與其他其他指數如BTA、ITI及AMBI的評價結果基本一致而越來越多地被學者優先選用［10，13-16］.

快速發展的經濟和人口壓力導致渤海灣天津段的環境問題層出不窮，如圍海造陸工程的實施改變了岸線和近岸海區的地形地貌，水體交換能力變差［17］，從而導致來自天津、河北、北京等地的工業和生活污水大量堆積在河口及近海海域［18］，水體污染日益嚴重［19］，海岸帶棲居地嚴重退化［20］，底棲動物群落結構變化較大［21］.目前，我國已運用多種生物指數在渤海灣開展了生態質量狀況評價研究，如香濃-維納（Shannon-Weiner）多樣性指數、AMBI、M-AMBI等［8，22-23］.結果表明，相比香濃-維納多樣性指數和豐度/生物量曲線法，AMBI對渤海灣環境壓力變化的敏感性更強［23］，而M-AMBI又比AMBI更適合于評價渤海灣的生態環境質量［8］.同時，Peng等［10］證實攝食均勻度指數適用于評價渤海灣生態質量狀況，但并未對該指數與M-AMBI在渤海灣的適用程度進行比較.AZTI海洋生物指數及攝食均勻度指數分別作為大型底棲動物群落結構及功能方面的代表性指數，在渤海灣生態質量評價中的應用效果較好，有必要進一步開展在該區域的適用性驗證工作，并對二者的評價效果進行比較，從而為渤海灣生物評價指數體系的建立奠定良好的基礎.鑒于此本文選取渤海灣天津海岸段為研究區域，擬開展以下 3個方面的研究：1）采用攝食均勻度指數對渤海灣生態質量狀況進行評價；2）攝食均勻度指數與M-AMBI指數的評價結果比較；3）渤海灣生態質量狀況與人為壓力的相關關系.

1 材料與方法

1.1 采樣設計和數據獲取

本文采用2011年5月、9月航次獲取的大型底棲動物群落指標和環境參數開展研究（2個航次的重復樣點用圓圈表示；547～550僅在 5月航次進行了采樣，圖例用星號表示；926，931，936，941，944，945僅在9月航次采樣，圖例用星號表示.圖 1）.2個航次均采用0.05m2的箱式采泥器，其中5月航次每次成功取樣2次合為1個樣品，而9月航次則是每次成功取樣1次為1個樣品.每站采集3個重復樣.使用0.5mm孔徑的網篩分選底棲生物樣品.調查中借助溫鹽深儀（Conductance，Temperature and Depth， CTD）現場測定水深、水溫、鹽度、濁度、溶解氧、pH等環境參數.現場采集表層和底層水樣，冷藏保存并隨即帶至實驗室測定營養鹽、重金屬、總有機碳及懸浮物濃度等環境參數；現場采集約 500g表層底泥，用錫箔紙包裹后裝入密封袋冷凍保存并于實驗室測定粒徑及重金屬含量.所有的環境參數按照國家標準［24-25］及《水和廢水監測分析方法》［26］中的規定進行測定.詳細獲取及測定方法參考Cai等［8］.

圖1 2011年5月和9月航次渤海灣采樣站位Fig.1 Sampling stations for the voyages of May and September， 2011 in Bohai Bay

1.2 生物指數

參考 Peng等［10］的方法，將所有大型底棲動物劃分為 5個功能攝食群：肉食者（carnivorous，CA）、雜食者（omnivorous， OM）、浮游生物食者（planktivorous， PL）、植食者（herbivorous， HE）、碎屑食者（detritivorous， DE）.攝食均勻度指數的計算公式如下所示.式中，pi為樣方中的第 i攝食群所占的比例，n等于5.本研究中，該指數的取值區間為［0， 1］.當指數值接近1時，意味著群落中5個攝食群均在且無占優勢的組；而當指數值接近0時，意味著群落中沒有或者僅有一個群占優［13］.

jFD值對應的站位擾動等級及生態質量狀況評價標準如下［10］：＞0.8，站位未受干擾、生態質量為優；0.6～0.8：輕微干擾、良；0.4～0.6：中度干擾、中等；0.2～0.4：重度干擾、差；＜0.2：極端擾動、劣.

1.3 數據處理

為便于比較，兩個航次各位點的大型底棲動物物種數、種群棲息密度均換算成每m2的數量.考慮到關鍵種在食物鏈中的特殊地位，本研究僅采用任一站位中種群棲息密度占該位點群落總棲息密度的比例大于5%的物種進行攝食群的分析［10］.采用ANOVA分析檢驗指數的季節性差異；采用線性回歸分析用以分析jFD與M-AMBI之間的相關性.Pearson分析（雙尾檢驗）用以檢驗指數與環境因子之間的相關性，而兩個指數對應的生態質量級別的協同程度則采用 Kappa分析進行判定［27-28］，具體方法參見文獻［8］.上述分析均在SPSS13.0軟件包和EXCEL中進行.為增加數據處理的可靠程度，采用典范對應分析（CCA）對攝食均勻度指數與環境因子的相關性進行判定.環境及指數數據的標準化及處理方式詳見文獻［8］.該檢驗在 CANOCO for Windows 4.5中完成

［29］.采樣站位圖及生物指數平面分布圖由ArcGIS 9.3制作完成.

2 結果

2.1 渤海灣大型底棲動物攝食群概況

2.1.1 攝食群的結構組成 除植食者（HE）外，本研究中所有的大型底棲動物可分為4個攝食群，分別為肉食者、碎屑食者、浮游生物食者和雜食者.主要物種的食性見表1［10，30-35］.

表1 渤海灣主要大型底棲動物功能攝食群表Table 1 Functional feeding groups for the key macrozoobenthos species in the Bohai Bay

從各攝食群物種數目的角度看，5月航次肉食者最多（27種），其次為碎屑食者（25），雜食者最少（10）；9月份碎屑食者最多（24種），其次為肉食者（19），雜食者最少（7）.從棲息密度的角度看，5月航次浮游生物食者最多（80.58inds/m2），其次為碎屑食者（27.26），雜食者最少（6.34）；9月份最多的也是浮游生物食者（1732.9inds/m2），其次為肉食者（47.34），雜食者最少（17.75）.2個季節相比，物種數以碎屑和肉食者的比例最高，棲息密度以浮游生物食者的最高，雜食者則均為最低.

圖2 2011年5月和9月航次各功能攝食群的空間分布（a： 5月；b：9月）Fig.2 Spatial distributions of the functional feeding groups in the voyage of May and September， 2011（a： May； b： September）

2.1.2 攝食群的時空分布 5月航次碎屑食者在整個研究區均有分布，但南部海域占優的站位更多，北部則較少；浮游生物食者占優的集中在研究區南北兩端及海河口入海縱深線；肉食者占優的則是沿著研究區近岸海域分布；雜食者分布整體上無明顯的規律，但在近岸海域基本上未見分布（圖 2a）.總的來說，9月航次各攝食群的分布模式與5月份較為相似，唯一差別較大的地方在于碎屑食者在海河口入海縱深線及北部個別站位占優（圖2b）.

2.2 渤海灣生態質量狀況評價

2個航次中，jFD的最高值出現在調查區北部海域的S11站，4個攝食群的棲息密度相差不大，生態質量為優；最低值出現在離岸海域的 S14、S34站、海河口入海縱深線的S18站以及口內的S20、S21站，僅有1個攝食群，生態質量為劣（表2）.剩下的站位中， jFD值大于0.8的有3個，生物群落未受干擾；0.6至0.8之間的有39個，生物群落受到輕度干擾，生態質量良好；小于0.6的有38個，生物群落受到中等以上的干擾，生態質量較差（表2）.這說明本研究中的渤海灣基本受不同程度的干擾，生態質量狀況較差.從空間分布的角度來看， jFD高值區集中在離岸相對較遠的海域，低值區則集中在近岸海域，且沿海河口向外有明顯的逐漸升高的趨勢（圖 3a）.整體上來看， M-AMBI也指示渤海灣大部分區域的生態質量較差［8］，空間分布模式與jFD的基本一致（圖3b）.

表2 渤海灣2011年5月、9月航次各站位攝食均勻度指數值Table 2 The feeding evenness index for all the sampling stations from the voyages of May and September， 2011 in the Bohai Bay

圖3 2011年5月和9月航次的渤海灣jFD和M-AMBI空間分布Fig.3 Spatial distributions of the feeding evenness index for the voyages of May and September， 2011 in Bohai Bay

圖4 2011年5月和9月航次的渤海灣jFD和M-AMBI線性回歸分析

Fig.4 Linear regression analysis on the jFDand M-AMBI for the voyages of May and September， 2011 in Bohai Bay

Pearson和一元線性回歸分析表明 jFD與M-AMBI呈顯著線性正相關關系（df1= 1，df2= 84， P＜0.01；圖4），而建立在表3上的Kappa分析則表明兩者所指示的生態質量級別吻合度差（Kappa：0.25）.ANOVA分析表明M-AMBI（df1= 1，df2= 84，F = 4.94，P＜0.03）有明顯的季節差異，而jFD則無（P＞0.05）.

表3 jFD與M-AMBI之間的分級吻合情況Table 3 The agreement for the ecological quality status between jFDand M-AMBI

2.3 大型底棲動物攝食群與環境參數的關系

Pearson分析表明攝食均勻度指數與表層水中的 NH4+（R=-0.218，P＜0.05）、DIN（R= -0.314，P＜0.05）、底層水中的 TOC（R = -0.302，P＜0.05）呈顯著負相關.

圖5 jFD與環境參數之間的RDA分析Fig.5 The RDA analysis between jFDand environmental parameters

RDA分析表明第一和第二排序軸能解釋jFD與環境參數之間相關關系 59.6%的變異量.各環境因子中，與 jFD的第一排序軸（能解釋 44.9%的變異量）矩陣之間呈顯著相關的有表層水中的TP（R = 0.34）、Mn（0.24）、表層水中的濁度（0.26）、沉積物中的Mn（0.28）、Ni（0.26；圖5），且上述環境因子能解釋jFD的大部分變異.此外， jFD指示的大部分站位生態質量狀況與環境參數的分布模式相反，即生態質量差的站位其環境參數值較高，而生態質量好的站位其環境參數值較低（圖5）.

3 討論

3.1 渤海灣大型底棲動物功能攝食群概況

日益增加的人為壓力已導致渤海灣大型底棲動物群落發生了急劇變化［21］.與 1950s相比，小型機會種多毛類的棲息密度增加［36］，而小型多毛類多為碎屑食者，這與本研究中碎屑食者物種數較高的研究結果基本一致.同時，作為食物鏈中最重要的一環，植食者是肉食動物和雜食動物的營養來源，在調控大型藻類和水生植物的生長中扮演重要的角色［10］.上述現象佐證了渤海灣大型底棲動物多樣性的降低與海灣生態系統健康狀況的惡化有關，而類似的結論亦被其他學者證實［10］.

底質特征是控制大型底棲動物分布的重要環境因子［37］.渤海灣為粉砂泥質底，客觀上為營埋棲生活的小型雙殼類、甲殼類及小型多毛類等提供了良好的棲息環境而使其處于一定的優勢地位［38］，而這些物種多為肉食、碎屑和浮游生物食者.這跟本研究得出的兩個航次均以碎屑食者和肉食者的物種豐富度最高的結果相吻合.

圍海造陸工程的大量實施使得渤海灣水體的余流速度顯著降低［39］，造成泥沙堆積在南北兩岸的近岸海域以及海河口區附近海域，導致了該海域大型底棲動物群落功能發生了不可逆轉的變化，刺激了營埋棲生活的浮游生物食者凸殼肌蛤、長偏頂蛤的在這些海域迅速增殖，因此調查區兩個航次均以浮游生物食者占據絕對優勢（5月航次：兩者的棲息密度占浮游生物食者總棲息密度的69%；9月航次：85%），也使得南北兩岸及海河口區的站位多以浮游生物食者占優.

特別地，凸殼肌蛤作為蝦蟹絕佳的餌料生物，其大量增殖必然為這些肉食者提供豐富的餌料，因此本研究中肉食動物占比較大且其空間分布與浮游生物食者的相近.此外，渤海灣本身的地貌構造加上強烈的人為干擾造成該海域泥沙南高北低的分布格局［38］，這與本研究中碎屑食者的空間分布基本一致，同時也印證了碎屑食者更適于在泥質底內生存［10，40］.

3.2 渤海灣生態質量狀況評價

由 3.1部分可知，渤海灣敏感型大型底棲動物減少而機會型增多，一定程度上說明渤海灣生態環境惡化，這與 jFD對應的研究區大多受到不同程度的干擾相吻合. jFD值沿海河口向外逐漸升高，說明生態質量沿海河口向外逐漸變差.事實上，自1990s以來，渤海灣大型底棲動物群落空間分布梯度也呈現從近海向外海逐漸降低的趨勢

［21，41］.此外，北部海域的 jFD有斑塊狀分布的趨勢，這可能跟渤海灣附近海域存在不同的小生境

［42］，其底棲動物群落參數呈斑塊狀分布有關.同時，由3.1部分可知，凸殼肌蛤在北部海域個別站位迅速增殖（如S2站），導致這兩個站位的底棲群落結構穩定性變差， jFD值也極低（表2），生態質量狀況為劣.海河流域鉛鋅礦的大量開采及金屬冶煉干擾棲居于薊運河口區的底棲生物群落［43］.同時，北塘和大沽排污口自 2003年以來一直是渤海灣氮、磷污染嚴重區域，水動力條件的變化導致營養鹽堆積在渤海灣北部海域［44］.因此，北部地區生態質量狀況較差，這與本研究 jFD所指示的結果一致.

3.3 渤海灣攝食群與環境參數的關系

入海河流攜帶大量的營養鹽和污染物進入渤海灣，加重了海灣的營養鹽負荷，加之沿岸水動力條件的變化，導致營養鹽從近岸向外海的輸移速率降低，使得渤海灣富營養化狀況不斷惡化，赤潮頻發［18，39］.富營養化會對碎屑食者帶來一定的負面影響［10］，同時導致硅濃度降低而氮磷比升高，一定程度上削弱了硅藻食物鏈.通過食物鏈的傳遞作用，使得個體較大、營養層級較高的魚類日益減少［45］.捕食天敵的減少，作為餌料生物的浮游生物食者如凸殼肌蛤［46］迅速增殖，進而影響底棲動物群落的穩定性.本研究中， jFD與營養鹽的相關關系表明其能較為敏感地響應渤海灣富營養化對大型底棲動物群落攝食群的影響.

濁度一般通過限制初級生產力，從而間接影響大型底棲動物群落的生物量［47］；總有機碳參與到海洋生態系統的物質循環和能量流動的每一個過程，對維護生物食物鏈的穩定起到至關重要的作用［48］，如本研究中濁度、TOC與jFD之間的相關關系所示.而重金屬與 jFD的相關關系也印證了渤海灣重金屬污染已干擾到棲息于此的大型底棲動物群落，這已被該海域其他研究所證實

［43］.

3.4 攝食均勻度指數與 M-AMBI評價結果的比較

研究證實，jFD與BTA高度相關［14］，且其評價結果與生物多樣性指數、ITI、AMBI的基本一致［13］.本研究的jFD與M-AMBI的評價結果也基本一致，且均已被證實適用于渤海灣生態質量狀況評價［8，10］，而本研究結果進一步佐證了此結論.此外，渤海灣群落結構指標與功能指標指示的生態狀況趨勢基本一致，即環境壓力大的區域物種豐富度、多樣性低、群落結構以小型機會種為主

［49］，相應的生物指數值也低，類似的現象也出現在遼東灣［50-51］及葡萄牙 Ria Formosa瀉湖［13］，亦如本研究中兩類指數基本一致的評價結果所示.

Kappa分析結果的差異則可能主要是兩個指數的分級閾值標準不一致造成的.二者除“劣”的閾值分級標準一致外（均為小于0.2），其他四個級別的均不一致［6，10］.因此，雖然兩者所指示的整體質量狀況基本一致，但評價出的生態質量狀況分級的協同程度較差.事實上，兩者之間的不協同基本集中在相鄰的生態質量等級上（表3）.

3.5 攝食均勻度指數的優缺點分析

jFD從群落功能的角度反映環境壓力的變化

［13-14］，豐富了底棲動物群落指示作用的研究體系.與同類指數相比［11，52-54］，該方法的可操作性更強，且其在近岸淺水區的評價結果也較為可靠.與其他常用的結構指標相比［6，55］，jFD僅需對豐富度高的關鍵種進行分類鑒定及攝食群的劃分，有效降低了采樣成本，對于樣本較小及分類鑒定較為粗略的數據分析結果非常可靠［13］.然而，與其他方法類似［56］， jFD尚不能敏感地區分物理和富營養化壓力的生態效應，這或許與建立在分類基礎上的指數更適用于評價中等（moderate）或差（poor）的生態質量狀況有關［13］.如本研究中S34站的物種數及豐度都較高，但所有物種均為肉食者，導致jFD值為 0，對應的生態環境質量為劣.然而，該站位的活性磷酸鹽、DIN、重金屬如 Cd、Cr、Pb等均達到一類水標準［57］.

多數底棲動物的分組以科為單位進行劃分，如本研究中多毛綱動物，這必然會由于缺乏生物自身的攝食策略信息而導致分組存在一定的偏差.同時，由于方法學差異或種間變化導致同一物種在文獻中的攝食功能群分組不盡相同［58］，因此在引用時也需要根據實際情況進行取舍，這可能會導致研究結果受限于研究者本身的知識貯備.如溝紋擬盲蟹（Typhlocarcinops canaliculata）的食性出現了“雜食”和“碎屑”兩種分組狀況，本研究參考其在渤海灣的棲居地環境并在咨詢當地分類學專家的基礎上，采用 Cummins等［9］劃分的“雜食者”進行生物指數的計算.此外，環境條件的變化、食物的可利用度、發育階段、地理隔離等均會導致生物的攝食模式發生變化

［59］，這都困擾著目前的功能攝食群研究.故此，綜合使用各類指數才能更準確地評價水體的生態質量狀況［60］.

4 結論

4.1 本研究大型底棲動物群落劃分為4個攝食群，無植食者.兩個航次均以碎屑和肉食者的物種豐富度最高，浮游生物食者的棲息密度最高，而雜食者的物種豐富度和棲息密度均最低.

4.2 jFD值多小于0.6，說明研究區的大型底棲動物群落受到不同程度的干擾，生態質量較差，這可能與該海域受到的人為干擾如陸源排污、圍海造陸等有關.

4.3 jFD與 M-AMBI的評價結果基本一致，均能敏感地響應渤海灣從近岸至離岸海域日益增加的環境壓力，適用于評價渤海灣的生態質量狀況.

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致謝：本研究中大型底棲動物的分類鑒定及功能攝食群分組工作得到了中國科學院海洋研究所張寶琳老師、張均龍副研究員、肖寧博士及隋吉星博士的無私幫助，在此表示感謝.

Assessment on the ecological quality based on the macrozoobenthos functional feeding groups.

CAI Wen-qian1，2，LIN Kui-xuan1，2， ZHU Yan-zhong1，2， ZHOU Juan2， XIA Yang1，2， LIU Lu-san1，2*（1.State Key Laboratory of Environmental Criteria and Risk Assessment， Chinese Research Academy of Environmental Sciences， Beijing 100012， China；2.State Environmental Protection Key Laboratory of Estuary and Coastal Environment， Chinese Research Academy of Environmental Sciences， Beijing 100012， China）. China Environmental Science， 2016，36（9）：2865～2873

Based on data collected during May and September of 2011， the feeding evenness index developed from the functional feeding groups， together with the M-AMBI （Multivariate AZTI Marine Biological Index） derived from the community structure， were used to assess the ecological quality status of Bohai Bay. Results showed that the macrozoobenthos community was divided into five feeding groups in the study but no herbivorous group was found. Groups detritivorous and carnivorous displayed the greatest percentages of species richness， and the group planktivorous displayed the highest percentage of the community density. However， the group omnivorous displayed the smallest percentage of the above two indicators. Furthermore， the feeding evenness index in the most sampling stations were less than 0.60， indicating that most marine waters were disturbed to some degree in this study which was corresponding to the degraded ecological quality status. This may be related to the human pressures affecting Bohai bay such as waste discharges and land reclamation. It seemed that the ecological quality status indicated by the feeding evenness index and M-AMBI were generally similar. Meanwhile， both indices were sensitive to the environmental pressure gradient from the inshore to the offshore areas in Bohai Bay. In sum， the feeding evenness index could be suitable to assess the ecological quality status of Bohai Bay.

macrozoobenthos community；functional feeding groups；the feeding evenness index；M-AMBI；Bohai Bay

X826

A

1000-6923（2016）09-2865-09

2016-02-10

國家自然科學基金資助項目（41406160）；國家環保公益性行業專項（201309007）

* 責任作者， 研究員， liuls@craes.org.cn

蔡文倩（1986-），女，河南鹿邑人，助理研究員，博士，主要從事生物境監測與評價研究.發表論文10余篇.