重慶市男性PAHs和PAEs暴露與男性精液質量的相關性分析

崔志鴻，曹佳

第三軍醫大學 毒理學研究所，重慶 400038

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重慶市男性PAHs和PAEs暴露與男性精液質量的相關性分析

崔志鴻，曹佳

第三軍醫大學 毒理學研究所，重慶 400038

多環芳烴(polycyclic aromatic hydrocarbons, PAHs)和鄰苯二甲酸酯(phthalate esters, PAEs)是三峽庫區水中主要有機污染物。為探討這2類化學物對三峽庫區男性精液質量的影響，課題組于2007年在三峽庫區6個區縣進行了男性生殖健康的流行病學調查。調查中共收集到有效樣本1 346例，對所有樣本進行了精液常規檢測，選取了冬季采樣的232例標本進行了尿液中4種PAHs代謝產物和5種PAEs代謝產物含量的檢測，并對這些樣本的精子細胞凋亡(Annexin V/PI雙標法)和精子脫氧核醣核酸(DNA)損傷(彗星電泳法)進行了檢測。運用Spearman等級相關，多元線性回歸和logisitic回歸分析等方法分析了PAHs和PAEs代謝產物與精液常規指標、精子細胞凋亡、精子DNA損傷的相關關系。結果顯示，1 346名三峽庫區健康男性精液常規5項指標全部達到世界衛生組織(WHO)標準的比率僅為38.9%。PAHs代謝產物的含量與男性精液常規指標間未發現相關關系，但某些PAHs代謝產物水平與精子凋亡參數及精子DNA損傷指標有一定的關聯性，隨著尿中PAHs代謝產物濃度的增加，正常未發生凋亡的精子減少，精子DNA的損傷增加。未發現PAEs代謝產物與精液各項參數間的相關關系。本研究結果表明，在重慶市健康育齡男性中PAHs與PAEs的暴露與精液常規指標間沒有明確的相關關系，但PAHs暴露與精子DNA損傷顯著相關。為明確PAHs的暴露對精子DNA的損傷作用，有必要進行較大規模的隊列研究以進行驗證。

PAHs；PAEs；男性；精液質量；重慶市

Received 1 December 2015 accepted 26 January 2016

三峽成庫后，庫區水中有害物質對生態環境和庫區居民的健康影響受到了廣泛關注。從2000年以來，第三軍醫大學毒理學研究所聯合重慶大學、西南大學、重慶醫科大學、重慶市環境科學研究院等科研團隊，對重慶市和三峽庫區水中的多種持久性有毒物質(persistent toxic substances, PTS)，包括持久性有機污染物(persistent organic pollutants, POPs)、放射性同位素、重金屬以及微囊藻毒素等重點污染物進行了檢測。結果顯示，三峽水庫成庫前和成庫后放射性同位素、重金屬、微囊藻毒素以及持久性有機污染物中的二惡英類化學物(包括二惡英、呋喃、多氯聯苯)等污染物均處于較低水平，沒有超過相關環境標準[1-4]。只有持久性有機污染物中的多環芳烴類(polycyclic aromatic hydrocarbons, PAHs)和鄰苯二甲酸酯類(phthalate esters, PAEs)化學物的檢出率及檢出量較高[5-8]。我們團隊隨后用水中有機提取物對實驗動物和培養細胞進行了一系列毒理學實驗，結果顯示，三峽庫區水中有機提取物對實驗動物的神經系統、免疫系統、生殖系統均有損傷作用，其中以對雄性生殖系統的損傷最為顯著[9-11]。鑒于庫區水中主要有機污染物為PAHs和PAEs，而雄性生殖系統是2類化學物共同的敏感靶器官，從2007年起，研究團隊圍繞這2類化學物的雄性生殖毒性進行了系列研究。

1 三峽庫區育齡男性生殖健康的流行病學研究 (Male reproductive health epidemiological study in the Three Gorges Reservoir area)

2007年，課題組在三峽庫區重慶段上、中、下游中抽取巫山縣、云陽縣、忠縣、萬州區、沙坪壩區、南岸區為研究現場(圖1)，與當地生殖中心合作，從2007年5月至12月，共收集精液標本1 976例，其中630例由于患有泌尿生殖系統疾病或其他慢性疾病，禁欲時間不符合要求(﹤2 d或>7 d者)，采精失敗，未能收集到全部精液樣本等原因被排除。最終納入的符合全部研究要求的樣本數為1 346例。所有研究對象在了解研究內容后簽署了知情同意書，對所有研究對象的生物樣本進行了采集，并進行了完整的體格檢查，完成了一份包括個人基礎資料、生活習慣、職業和環境暴露、遺傳危險因素、性功能與生殖功能、疾病史和體力活動的調查問卷。所有精液標本均在生殖中心采集，并在2 h內完成精液常規檢測。運用計算機輔助精子分析(CASA)技術，對

1 346例健康中青年男性精液進行了精液常規參數分析，包括精液量、pH值、精子密度、總精子數、精子活力、正常形態精子率等指標。并對三峽庫區中青年男性與生殖健康相關的生活及環境因素進行了分析[12,13]。

研究結果顯示，重慶地區人群符合世界衛生組織(WHO，第四版)精液質量標準的僅占61.1%。略低于國內其他地區，與歐美國家相比，也存在明顯差別[12]。采用多元線性回歸方程分析精液常規指標的影響因素，結果顯示季節和禁欲時間會對精液常規參數產生影響，而年齡、吸煙、飲酒和體重指數與精液常規指標無關。冬季的精液質量好于夏季和秋季。隨著禁欲時間的延長，精液量、精子密度和精子總數顯著增加(表1，表2)。此外，收入較高(>13 000 元·年-1)和較低(<3 000 元·年-1)人群的精子活動率相對差一些，其中高收入者最差。受教育程度越高，精液質量相對越好。喝茶是精子總數的危險因素，經常喝茶者精子總數呈下降趨勢；睡眠時間與精液量相關，6～8 h睡眠時間者精液量較多。體育鍛煉強度與精子前向運動和精子活動率顯著相關，體育鍛煉強度過大對精液質量可能有負面影響；電腦使用時間過長者的精子活動率減低。

2 三峽庫區男性體內PAHs代謝產物與精液質量的相關關系研究 (Associations between PAHs metabolites and semen quality in males of the Three Gorges Reservoir area)

如前所述，PAHs是三峽庫區水中有機污染物的重要組成，結合文獻，課題組發現三峽庫區空氣、土壤、食物中均存在PAHs的污染，PAHs還是PM2.5和PM10的重要組成。人類可以通過吸入污染的空氣、吸煙以及攝入受污染或燒烤食物接觸PAHs。PAHs對人體健康的影響一直是人們研究的熱點。近年來，國內外的研究還發現PAHs可在低劑量接觸水平對男性生殖內分泌功能產生一定的影響，并可造成精子脫氧核醣核酸(DNA)的損傷、PAHs-DNA加合物的形成、精子畸形率增加等在精子水平可檢測到的損傷作用。

在本課題組的研究中[14]，我們選取了前期報道的PAHs中檢出量較高的2-羥基萘(2-OHNa)、2-羥基芴(2-OHFlu)、9-羥基菲(9-OHPh)和1-羥基芘(1-OHP)等4種代謝產物作為檢測的目標化學物，選取了232名課題組2007年收集的三峽庫區健康男性的尿液標本進行了這4種PAHs代謝產物的含量檢測。具體方法為：用C18固相萃取小柱對尿液進行固相萃取，甲醇溶解后用高效液相色譜-熒光檢測儀(high-performance liquid chromatography with fluorescence detection, HPLC-FD)進行檢測。色譜條件為：流動相為甲醇(A)和純水(B)，流速0.8 mL·min-1，柱溫30 ℃，進樣量20 μL，采用梯度洗脫的方式，連續自動進樣。用4種發射和激發波長進行熒光檢測。用甲醇配制5個濃度梯度的4種化學物標品，用外標法進行定量。采用精子單細胞凝膠電泳實驗評價精子DNA損傷，采用AnnexinV/PI雙標法進行了精子凋亡的檢測。繼而對三峽庫區健康男性的PAHs水平與男性精子遺傳損傷的相關性進行研究。

表1 不同年齡、季節和禁欲時間組的精液參數對比分析

注：表中數據為中位數(25～75百分位數)。Kruskal-Wallis檢驗比較不同組別間中位數的差異。

Note: Values are represented as media (25～75 percentile). Kruskal-Wallis analysis of variance was used to compare the median between groups.

經HPLC-FC技術得到的尿液樣本PAHs代謝產物濃度，經肌酐濃度進行校正后，PAHs代謝產物濃度的中位數分別為2-OHNa (8.45 μg·g-1)、2-OHFlu (3.05 μg·g-1)、9-OHPh(2.01 μg·g-1)和1-OHP(0.7 μg·g-1)(圖2)。其中，2-OHNa比美國普通成年男性高2倍左右，而2-OHFlu、9-OHPh和1-OHP濃度比美國普通成年男性高10倍左右[15]，但該結果與國內其他地區的研究結果相近[16]，這提示我國的普通男性PAHs暴露量總體比較高。

圖2 重慶市男性尿液中4種PAHs的含量(經肌酐校正)Fig. 2 Urinary concentrations of four PAHs metabolites in male residents of Chongqing City (adjusted by creatinine)

表2 精液參數的危險因素分析

注：表中數據表示成“精液參數(P 值)”。

Note: Values are represented as semen parameter values (P value).

我們將精液常規指標按照正/異常情況分為2組，將PAHs代謝產物用三分位數分為3層，利用非條件logistic回歸模型分析了PAHs內暴露劑量與精液常規指標的相關關系，經年齡、禁欲時間、吸煙及飲酒情況校正后，沒有發現多環芳烴代謝產物與精液常規指標間的顯著關系。

經年齡、禁欲時間及吸煙狀況校正后發現，PAHs的4種代謝產物均與Annexin V-/PI-細胞率呈負相關。這提示PAHs的暴露水平越低，精子中未凋亡的正常細胞含量越低。結果提示PAHs的暴露與精子細胞的凋亡存在一定的相關關系(表3)。

單細胞凝膠電泳結果顯示，精子彗星率、尾長、尾矩與尿中2-OHNa含量之間均呈正相關關系，尾部DNA百分含量與尿中2-OHFlu和1-OHP含量間也成正相關關系。但是沒有發現精子DNA損傷與9-OHPh含量之間的相關關系(圖3)。

我們的研究結果提示，三峽庫區育齡男性普遍具有多環芳烴的暴露且水平較高。PAHs代謝產物的含量與精液常規指標間沒有發現相關關系，但是，PAHs某些代謝產物水平與精子凋亡參數及精子單細胞凝膠電泳結果的尾部DNA百分含量、尾長、尾矩間有一定的關聯性，隨著尿中多環芳烴代謝產物濃度的增加，正常未發生凋亡的精子減少，精子DNA的損傷的增加。此外，多環芳烴的暴露水平與一些性激素水平相關，提示多環芳烴可能具有內分泌干擾效應[17-18]。這些結果都提示，三峽庫區男性PAHs的暴露可能對男性生殖系統產生不良影響，進而影響男性的生殖功能。

圖3 重慶市男性尿中PAHs代謝產物與精子DNA損傷間的關系Fig. 3 The associations between urinary concentration of PAHs metabolites and the comet parameters (DNA damage) in male residents of Chongging City

表3 PAHs代謝產物與精子細胞凋亡與精子DNA損傷指標的關系

注：*P<0.1, **P<0.05。

Note:*P<0.1, **P<0.05。

3 三峽庫區男性體內PAEs代謝產物與精液質量的相關關系研究 (Associations between PAEs metabolites and semen quality in males of the Three Gorges Reservoir area)

PAEs是三峽庫區水中檢出量最多的一類有機污染物。PAEs在日常生活中廣泛存在，人們可以通過各種途徑，如水、食物、空氣以及與塑料制品的接觸攝入該類物質，PAEs進入人體后，可分解成相應的代謝產物危害人體健康。動物研究和流行病學研究的結果均提示，多種PAEs或/和其代謝產物具有抗雄性激素活性和雄性生殖毒性的作用。

根據國外已有報道，并結合本室前期的研究工作，我們選取了人群尿液中檢出率和含量較高的5種PAEs代謝產物，包括鄰苯二甲酸單丁酯(MBP)、鄰苯二甲酸單芐酯(MBzP)、鄰苯二甲酸單乙酯(MEP)、鄰苯二甲酸單乙基己基酯(MEHP) 以及鄰苯二甲酸(PA)作為PAEs的內暴露標志物，評價了庫區男性PAEs的暴露水平。用高效液相色譜-質譜聯用方法(high-performance liquid chromatography tadem mass spectrometry, HPLC-MS)進行定量檢測。具體方法為：尿液用SPF小柱固相萃取，V(乙腈):V(水)=1:9溶解，用HPLC-MS進行分析。色譜條件為：流動相A相為含0.1%乙酸的水溶液，B相為含0.1%乙酸的乙腈溶液；梯度洗脫，流速0.3 mL·min-1，柱溫40 ℃，進樣量20 μL。質譜條件為：電離電壓為2.85 kV，錐孔電壓20 V，離子源溫度為100 ℃，干燥氣溫度300 ℃，電子倍增器電壓為650 V，碰撞能量15～19 eV，采用MRM方式監測。用加標配制的混合標準品進行內標法定量。

采用非條件logistic回歸模型來分析精液常規指標和分層后的PAEs代謝產物間的關聯，同時使用偏相關分析研究連續性精液參數和尿液PAEs代謝產物水平之間的相關性。

HPLC-MS檢測的結果顯示，5種PAEs代謝產物中，PA和MBP的檢出率為100%，MEP的檢出率為77.6%，MEHP為58.9%，而MBzP的檢出率僅為8.90%。由于MBzP的檢出率較低，因此未將其納入后續的分析中。其余4種代謝產物的濃度經肌酐校正后幾何中位數分別為：MBP(22.94 μg·g-1)，MEP(6.5 μg·g-1)，MEHP(5.4 μg·g-1)及PA(2.20 μg·g-1)。

將我們的研究結果與全世界發表的研究PAEs暴露與精液質量關系的論文比較后可以發現，普通人群，包括我們的研究人群的PAEs暴露水平遠遠低于職業暴露及不育門診病人的PAEs暴露水平[19]。而中國人群的MEP含量遠低于歐美人群，MEP的原型化學物DEP在化妝品，如沐浴露、洗發液、乳液中使用較為廣泛，中國男性這些個人用品的使用量遠遠低于歐美人群，這可能是造成中國人群尿液中MEP普遍比較低的重要原因。

表4 PAEs代謝產物與精液參數的偏相關系數

注：a用年齡、禁欲時間和吸煙等因素進行校正，blog10轉換，*P<0.1，**P<0.05。

Note:aAdjusted by age, abstinence, and smoking.blog10-transformed.*P<0.1,**P<0.05.

在PAEs暴露量與精液質量的相關關系研究中，按照精液量的正常與否將研究對象分為正常組與對照組，發現對照組MBP的濃度幾何均數(19.27 μg·g-1)分別低于精液量異常組(29.69 μg·g-1)，精子活力異常組(24.97 μg·g-1)及形態異常組(19.75 μg·g-1)，但是差異沒有顯著性(P>0.05)。通過偏相關分析，我們還分析了連續精液參數和連續PAEs代謝產物間的相關關系，在控制了年齡、禁欲時間、吸煙狀況后，也未發現PAEs與精液參數間顯著的相關關系(P>0.05)。

在初步分析中，尿中MBP濃度與正常精子率(Annexin V-/PI-%)呈現負相關關系，與壞死精子率(PI+%)呈現正相關關系，即尿中MBP濃度越高正常未凋亡的精子越少，壞死的精子越多。MEHP濃度與壞死精子率(PI+%)也呈現正相關關系。但在將年齡和禁欲時間作為控制變量進行分析之后，這種相關關系變得不再具有統計學顯著意義。PAEs代謝產物含量與單細胞凝膠電泳各項參數之間的也沒有發現相關關系(表4)[19]。

4 PAHs和PAEs對男(雄)性生殖損傷的隊列研究 (Cohort study focusing on the adverse reproductive effect of PAHs and PAEs on males)

在前期工作已經發現PAHs與PAEs暴露與男性精子DNA損傷相關的基礎上，為了有更充分的證據說明PAHs和PAEs暴露與男性生殖指標損傷的關系，我們認為有必要設計更加嚴格的流行病學調查予以證實。從2012年開始，課題組開始建立重慶市大學生PAHs與PAEs暴露與男性生殖損傷的隊列：MARHCS (Male reproductive health in Chongqing College Students)[20]。

2013年6月，在重慶市大學城男性在讀大學生當中通過志愿者招募的方式建立研究基線。研究對象納入標準：年滿18周歲；禁欲天數在2～7 d之間；在重慶市大學城的在讀大學生。有任何泌尿生殖系統異常的個體被排除。志愿者在簽署知情同意書后，填寫社會-心理-行為因素調查問卷，采集了研究對象的精液、外周血和尿液標本。2013年共有872人報名，其中796人被納入研究基線。被排除的76人當中，33人因禁欲天數不符合要求，36人因有泌尿生殖系統疾病，7人因精液采集失敗后主動退出調查。2014年6月，對研究對象開展第一次隨訪，656人(82.4%)完成調查；2015年5—6月進行第二次隨訪，568人(71.4%)完成。在基線調查和2次隨訪中我們均對所有調查對象進行了體格檢查和問卷調查，并進行了血液、尿液和精液標本的采集。

我們對所有樣本進行了尿液中8種PAHs代謝產物以及13種PAEs代謝產物的檢測，對精液標本除精液常規檢測、CASA檢測外，還進行了精子染色質損傷(SCSA)、精子彗星電泳、精子端粒長度檢測等精子遺傳損傷的檢測，除此之外，還評價了精子線粒體膜電位、精子頂體酶等各項精子功能指標。還對所有納入個體的PAHs、PAEs代謝酶多態性、DNA損傷修復酶多態性進行了檢測。以上檢測已基本完成，我們將陸續發表這些研究結果。我們的隊列研究必將為全面闡述PAHs和PAEs對男性精液質量的影響及其機制提供強有力的證據。

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Correlation between PAHs and PAEs Exposure and Semen Quality of Male Residents in Chongqing City, China

Cui Zhihong, Cao Jia*

Institute of Toxicology, College of Preventive Medicine, Third Military Medical University, Chongqing 400038, China

Polycyclic aromatic hydrocarbons (PAHs) and phthalate esters (PAEs) are main organic pollutants in the Three Gorges Reservoir water. To investigate the adverse effects of these pollutants on male semen quality, the research group took a male reproductive health epidemiology study at six areas of Chongqing city at 2007. A total of 1 346 subjects were recruited in this study. Semen analysis was performed in all subjects, and the concentrations of four PAHs metabolites and five PAEs metabolites were detected in the urine sample of 232 subjects whose samples were collected in winter. Sperm apoptosis (Annexin V/PI double stained) and sperm deoxyribonucleic acid (DNA) damage (comet assay) were also analyzed in these subjects. The correlations between PAHs and PAEs metabolites and semen parameters were analyzed by Spearman correlation coefficient analysis, multivariate linear regression analysis and logistic regression models. The results showed that only 38.9% of the participants had normal semen according to World Health Organization (WHO) criteria. Some PAHs metabolites showed a positive correlation with sperm DNA damage and sperm apoptosis parameters, but not with semen routine parameters. Along with the increase of PAHs metabolites levels, normal (not apoptosis) sperm number was decreased and sperm DNA damage level was increased. We didn’t find any correlations between PAEs metabolites and semen parameters. This study showed that although significant correlations between PAHs and PAEs exposure and semen routine parameters were not found, the significant correlations between PAHs exposure and sperm DNA damage were identified. Future large-scale cohort studies incorporating more risk factors are necessary to generate a more accurate and full assessment of the adverse effects of PAH and PAE exposure on semen quality.

PAHs; PAEs; male; semen quality; Chongqing City

國家自然科學基金重點項目(81130051)；國家科技部支撐計劃項目(2013BAI12B02)；重慶市重點攻關課題(cstc2012ggyyjs10003)

崔志鴻(1974-)，女，博士，研究方向為環境毒理學，Email: cuizhihong@tmmu.edu.cn；

*通訊作者(Corresponding author)， E-mail: caojia1962@126.com

10.7524/AJE.1673-5897.20151201002

2015-12-01 錄用日期：2016-01-26

1673-5897(2016)4-138-08

X171.5

A

簡介：曹佳(1962-)，男，博士，教授，研究方向為環境毒理學。

崔志鴻, 曹佳. 重慶市男性PAHs和PAEs暴露與男性精液質量的相關性分析[J]. 生態毒理學報，2016, 11(4): 138-145

Cui Z H, Cao J. Correlation between PAHs and PAEs exposure and semen quality of male residents in Chongqing City, China [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2016, 11(4): 138-145 (in Chinese)