成團泛菌(Pantoea agglomerans)對鎘脅迫下蔞蒿耐受性的影響

周小梅，趙運林，董萌，庫文珍，梁曾恩妮

1. 湖南城市學院建筑與城市規劃學院，益陽 413000 2. 中南林業科技大學，長沙 410004 3. 湖南城市學院化學與環境工程學院，益陽 413000 4. 湖南省農產品加工研究所，長沙 410125

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成團泛菌(Pantoea agglomerans)對鎘脅迫下蔞蒿耐受性的影響

周小梅1，趙運林2,*，董萌3，庫文珍3，梁曾恩妮4

1. 湖南城市學院建筑與城市規劃學院，益陽 413000 2. 中南林業科技大學，長沙 410004 3. 湖南城市學院化學與環境工程學院，益陽 413000 4. 湖南省農產品加工研究所，長沙 410125

為探討功能微生物對鎘(Cd)脅迫下蔞蒿耐受性的影響，以成團泛菌(Pantoea agglomerans)J2為對象，通過盆栽試驗，研究不同Cd處理水平下J2菌對蔞蒿生長、生理、Cd富集轉運與根際微生態的影響。結果表明：J2菌可顯著促進蔞蒿株高、地上部干重、地下部干重、總生物量及根冠比的增加。在J2菌的作用下，蔞蒿葉綠素a、葉綠素b和總葉綠素含量以及超氧化物歧化酶(SOD)、過氧化物酶(POD)和過氧化氫酶(CAT)活性均顯著增加，丙二醛(MDA)含量明顯減少。J2菌可顯著促進蔞蒿對Cd的富集轉運，蔞蒿地上部、地下部與總Cd含量均顯著增加，地上部生物富集系數(BCF)明顯大于地下部，轉運系數(TF)相比于對照增加了7.5%～37.4%。J2菌可顯著增加蔞蒿根際土壤細菌、放線菌數量及微生物總量，明顯減少真菌數量。研究表明成團泛菌J2對蔞蒿生長、生理、Cd富集轉運與根際微生態可產生積極影響，在一定程度上可提高蔞蒿植株對Cd的耐受性。

成團泛菌；鎘脅迫；蔞蒿；耐受性

Received 25 February 2016 accepted 22 April 2016

鎘(Cd)是毒性極強且非人體必需的重金屬元素，土壤中的Cd一旦被農作物吸收富集，通過食物鏈將極大地危害人類健康。蔞蒿(Artemisia selengensis Turcz.)菊科蒿屬多年生草本植物，俗稱藜蒿、蘆蒿、泥蒿、水蒿等，洞庭湖濕地優勢植物。蔞蒿對Cd具較強的富集轉運能力，對Cd的積累主要表現在地上部，是一種較具潛力的洞庭湖濕地Cd污染土壤修復植物[1]，但由于生物量相對較小等原因，影響了其在洞庭湖濕地Cd污染土壤修復中的運用。

功能微生物近年來被廣泛運用于促進植物的生長，增強植物對逆境的適應，改善土壤的微生物環境，提高植物對重金屬污染土壤的修復效果[2-4]等。因此，研究Cd脅迫下蔞蒿對接種功能微生物的響應機制極其重要。Luo等[5]研究表明，接種內生細菌可促使龍葵(Solanum nigrum)根部與地上部生物量顯著增加，并降低重金屬Cd對植物的毒害效應。Zhang等[6]研究發現，內生促生細菌可顯著增加植株體內過氧化物酶(POD)、過氧化氫酶(CAT)和超氧化物歧化酶(SOD)活性，進而可抵御由逆境脅迫所產生的氧化傷害。Sun等[7]研究發現，銅抗性細菌可顯著增加銅向油菜(Brassica napus)莖葉部的轉運，明顯提高油菜莖葉部分銅的含量。韓坤等[8]將具1-氨基環丙烷-1-羧酸(ACC)脫氨酶活性Bacillus sp.菌株接種到鹽脅迫下小麥的根系，結果表明，小麥幼苗的干物質重和葉綠素含量明顯增加，SOD、POD、CAT活性顯著增強，可緩解由鹽脅迫所產生的毒害效應。趙青云等[9]研究表明，施用根際促生菌Bacillus subtilis Y-IVI，可促進香草蘭地上部干重和根系干重的增加，可改善香草蘭的根際微生態。但鮮有在Cd脅迫條件下，功能微生物對蔞蒿生長、生理與根際微生態的影響研究。

據此，本研究欲通過盆栽試驗，以具促生功能的Cd抗性成團泛菌(Pantoea agglomerans)J2為對象，探討功能微生物對不同Cd處理水平下蔞蒿生長、Cd富集轉運、抗性生理和根際微生態的影響，以揭示功能微生物對Cd脅迫下蔞蒿耐受性的影響機制，為構建一種有效的洞庭湖濕地Cd污染土壤修復技術提供科學依據。

1 材料與方法(Materials and methods)

1.1 供試材料

菌株J2分離自蔞蒿體中，經鑒定為成團泛菌(Pantoea agglomerans)。能分泌吲哚乙酸(IAA)，且對Cd2+的耐受濃度為90 mg·L-1[10]。在超凈工作臺上，用無菌接種環挑取少量J2菌體，接種于裝有液體LB培養基的三角瓶中。于振蕩培養箱內，30 ℃、150 r·min-1震蕩培養16 h，菌液4 ℃、8 000 r·min-1離心5 min，再用無菌生理鹽水潤洗2次，然后用無菌生理鹽水調節菌懸液濃度為5.2×108cfu·mL-1，制成接種菌劑。

蔞蒿植株取自南洞庭湖管竹山(112°19′33.4″E，28°55′14.9″N)。為保證試驗用苗的一致性，從移栽成活后的蔞蒿植株中剪取長勢基本一致的帶3芽的蔞蒿莖段若干于湖南城市學院的苗圃大棚進行扦插與常規養護管理。

基質是采用由草炭、蛭石和珍珠巖按3:1:1比例混合而成的營養土，經測定有機質含量為395 g·kg-1，全氮含量為11.6 g·kg-1，全磷含量為1.15 g·kg-1，全鉀含量為10.2 g·kg-1，pH值為6.85，全Cd含量為0.25 mg·kg-1，經自然風干與滅菌處理后，施入N、P、K復合肥100 mg·kg-1，再添加不同濃度的Cd(以Cd2+計算)，使培養基質中Cd2+濃度分別為0、10、20、30 mg·kg-1，拌勻，于實驗室平衡備用。

1.2 試驗設計

2014年8月18日，將經處理且平衡了45 d的基質進行裝盤，孔穴盤的底徑為3 cm，上口徑為6.2 cm，高為8.5 cm，每穴稱裝基質100 g。取菌劑50 mL，與基質充分混勻，以等量無菌生理鹽水為對照。挑選健壯、長勢基本一致的蔞蒿扦插苗(帶3片完全展開葉)移栽至孔穴盤，每處理移栽16株。澆透水，置于湖南城市學院苗圃大棚，正常養護管理60 d后，取樣進行各指標的測定。

1.3 測定方法

將蔞蒿植株從孔穴盤中取出，自來水下沖冼干凈，為去除吸附在根表面的Cd2+，將蔞蒿植株置于濃度為20 mmol·L-1的Na2-EDTA溶液中浸泡20 min，再用去離子水反復沖冼并用濾紙吸干多余水分。用直尺量取蔞蒿植株的株高，并將蔞蒿植株分為地上部和地下部，置于烘箱中，105 ℃殺青15 min，再于75 ℃下烘干至恒重，稱取地上部、地下部及總干重并計算根冠比，根冠比=地下部干重/地上部干重。

取蔞蒿植株地上部和地下部干樣，研磨粉碎，分別稱取0.2 g樣品，參照梁泰帥等[11]方法進行消解，采用島津AA-6300型石墨爐原子吸收分光光度計(標準曲線線性關系系數為99.8%以上、回收率范圍為97.2%～104.3%)進行地上部和地下部Cd含量的測定，并計算總Cd含量，生物富集系數(BCF)=植株組織中Cd含量/土壤中Cd含量，以及轉運系數(TF)=植株地上部Cd含量/植株地下部Cd含量。

選取蔞蒿植株的第4葉進行葉綠素含量，丙二醛(MDA)含量，SOD、POD和CAT活性的測定。葉綠素含量，SOD、POD和CAT活性的測定參照李合生[12]的方法，MDA含量的測定參照Cakmak和Marschner[13]的方法。

將蔞蒿植株從孔穴盤中取出，輕輕抖動，將附著在根系上的土視為根際土壤。取根際土壤進行細菌、真菌和放線菌數量的測定，細菌、真菌和放線菌數量采用稀釋平板計數法進行測定[14]。

1.4 統計分析

所有數據均為3次獨立試驗的平均值，以平均值±標準差來進行表示，SPSS19.0進行統計分析，LSD做差異顯著性分析。

2 結果與討論(Results and discussion)

2.1 成團泛菌對鎘脅迫下蔞蒿生長特性的影響

生物量與株高的變化是植物對Cd脅迫反應的綜合體現[15]，從表1可知，隨Cd脅迫濃度的增加蔞蒿株高、地上部干重、地下部干重以及總干重均呈先升后降的趨勢，在CK 20處理水平下均達最大值。相比于單一Cd脅迫，蔞蒿株高在J2 20和J2 30處理水平下顯著增加5.1%和5.6%，地上部干重、地下部干重、總干重在所有的處理水平下均顯著增加，地上部干重增幅為11.6%～16.7%，地下部干重增幅為41.7%～66.7%，總干重增加了14.3%～18.8%。這說明成團泛菌J2對蔞蒿的生長產生積極影響。推測原因可能是由于菌株能分泌IAA，可增加蔞蒿植物對土壤中水分和養分的吸收，并從形態等方面來調控植株的生長發育[16]。

根冠比是反映植物根部和地上部生長的重要指標，也是評估在Cd脅迫下植物耐受能力強弱的可靠標準[15]。從表1可知，隨Cd脅迫濃度的增加蔞蒿根冠比呈先升后降的趨勢，在CK 20處理水平下達最大值。相比于單一Cd脅迫，蔞蒿根冠比在成團泛菌J2作用下顯著增加了22.1%～48.3%。根冠比的增加說明光合產物向根系供給的比例增加[15]。蔞蒿植株生物量、株高以及根冠比的增加，可進一步說明成團泛菌J2可增強植株對Cd脅迫的適應性反應。

2.2 成團泛菌對鎘脅迫下蔞蒿葉綠素含量的影響

葉綠素含量的高低通?？勺鳛橹参锟剐陨砼c光合能力強弱的評價指標[17]。逆境脅迫會破壞葉綠體的結構，從而影響葉綠素的生物合成[18]。接種功能微生物可提高植物的抗逆性，從而可保障葉綠素酶的催化能力[19-20]。從表2可以看出，隨Cd脅迫濃度的增加蔞蒿葉綠素a、葉綠素b和總葉綠素含量均呈先升后降的趨勢，在CK10處理水平下均達最大值。相比于單一Cd脅迫，蔞蒿葉綠素a含量在J2 20處理水平下顯著增加6.6%，葉綠素b和總葉綠素含量在所有的處理水平下均顯著增加，葉綠素b含量的增幅為11.3%～20%，總葉綠素含量的增幅為7.7%～9.6%。葉綠素含量的增加表明成團泛菌J2在一定程度上可增加蔞蒿植株的光合積累和抗逆性。

表1 成團泛菌(J2)對鎘脅迫下蔞蒿生長特性的影響

注：同列不同小寫字母表示5%水平上的差異顯著，下同。

Note: The different small letters in the same column mean significant difference at the level of 5%. The same as followed.

表2 成團泛菌對鎘脅迫下蔞蒿葉綠素含量的影響

表3 成團泛菌對鎘脅迫下蔞蒿MDA含量與抗氧化酶活性的影響

2.3 成團泛菌對鎘脅迫下蔞蒿MDA含量和抗氧化酶活性的影響

2.4 成團泛菌對鎘脅迫下蔞蒿Cd富集轉運的影響

從表4可知，相比于CK 0，蔞蒿地下部、地上部與總Cd含量均顯著增加，且隨Cd脅迫濃度的增加呈上升趨勢。與單一Cd脅迫相比，成團泛菌促進了蔞蒿對Cd的吸收，蔞蒿地下部Cd含量在J2 20和J2 30處理水平下顯著增加9.4%和9.8%，地上部Cd含量在J2 10、J2 20和J2 30處理水平下顯著增加12.7%、49.6%和38.8%，總Cd含量在J2 10、J2 20和J2 30處理水平下明顯增加9.1%、30.9%和25.5%。

BCF是評價植物從土壤中富集重金屬能力強弱的指標[11,24]，從表4可以看出，蔞蒿地上部BCF要明顯大于地下部，表明地上部是蔞蒿Cd的主要富集部位，在CK 10處理水平下蔞蒿地上部與地下部的BCF均達最大值，且隨Cd脅迫濃度的進一步增加，BCF呈下降趨勢。與單一Cd脅迫相比，蔞蒿地上部BCF在J2 10、J2 20和J2 30處理水平下顯著增加12.5%、50.0%和38.9%，地下部BCF在J2 10、J2 20和J2 30處理水平下顯著增加4.4%、8.8%和9.4%。

轉運系數(TF)可用來評價植物將重金屬由地下部轉運至地上部的能力[11,24]，從表4可知，隨Cd脅迫濃度的增加，蔞蒿轉運系數基本呈下降趨勢。相比于單一Cd脅迫，蔞蒿轉運系數在成團泛菌J2作用下增加了7.5%～37.4%。

相關研究表明，內生細菌可通過分泌低分子有機酸和合成鐵載體等途徑來活化土壤中的重金屬元素，從而促進植物的吸收[25]；可通過分泌有機配位體與重金屬螯合，改變植物體內重金屬的分布與存在形態，從而促進重金屬向植物莖葉部的轉運[26]。在本研究中，蔞蒿植株地下部Cd含量、地上部Cd含量和總Cd含量均顯著增加，說明成團泛菌J2可促進蔞蒿對Cd的吸收。蔞蒿植株地下部BCF、地上部BCF和TF均明顯增加，并且地上部BCF的增幅明顯大于地下部BCF，表明成團泛菌J2有利于蔞蒿對Cd的富集與轉運。

表4 成團泛菌對鎘脅迫下蔞蒿Cd富集轉運特征的影響

2.5 成團泛菌對鎘脅迫下蔞蒿根際土壤微生態的影響

土壤微生物數量的變化可作為土壤環境質量評價的生物指標[27]。接種功能微生物可增強土壤微生物的活性，減少有害菌株的數量和比例，促使土壤生態系統向更健康的方向發展[28]。研究表明，隨Cd脅迫濃度的增加，蔞蒿根際土壤細菌、真菌、放線菌數量以及微生物總數均呈先升后降的趨勢，在CK 10處理水平下真菌數量達最大值，在CK 20處理水平下細菌、放線菌數量以及微生物總數均達到最大值。相比于單一Cd脅迫，蔞蒿根際土壤細菌數量在J2 10、J2 20和J2 30處理水平下顯著增加23.6%、59.1%和35.9%，微生物總數在J2 10、J2 20和J2 30處理水平下顯著增加25.3%、51.2%和33.2%，放線菌數量在J2 0、J2 10和J2 20處理水平下明顯增加13.0%、36.8%和9.0%，而真菌數量在J2 10處理水平下顯著減少了11.7%。分析原因可能是由于接種成團泛菌J2促進了蔞蒿植株的生長，增強了蔞蒿根系并增加了其脫落物，可為特定微生物的繁殖提供營養，從而導致微生物數量，尤其是細菌和放線菌數量的大幅增加，并對真菌的繁殖產生抑制作用[29]。這也表明成團泛菌J2在一定程度上可改善受損的土壤生態系統，能為蔞蒿植株的生長提供一個較好的土壤環境。

表5 成團泛菌對鎘脅迫下蔞蒿根際土壤微生物數量的影響

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Effects of Pantoea agglomerans on Tolerance of Artemisia selengensis under Cadmium Stress

Zhou Xiaomei1, Zhao Yunlin2,*, Dong Meng3, Ku Wenzhen3, Liang Zengenni4

1. College of Architecture and Urban Planning, Hunan City University, Yiyang 413000, China 2. Central South University of Forestry Science and Technology, Changsha 410004, China 3. College of Chemistry and Environment Engineering, Hunan City University, Yiyang 413000, China 4. Hunan Agricultural Product Processing Institute, Changsha 410125, China

To explore the effects of functional microorganism on Artemisia selengensis tolerance under cadmium stress, this study examined the effects of strain J2 on growth, physiology, cadmium concentration and translocation, rhizosphere micro-ecology of Artemisia selengensis under different concentrations of cadmium by pot experiment. The results indicated that Pantoea agglomerans J2 distinctly enhanced the plant height, shoot dry weight, root dry weight, the total dry weight and root-shoot ratio of Artemisia selengensis under cadmium stress. Strain J2 distinctly increased the contents of chlorophyll a, chlorophyll b and the total chlorophyll as well as the activities of superoxide dismutase (SOD), peroxidase (POD)and catalase (CAT), whereas significantly reduced the malondialdehyde (MDA) contents of Artemisia selengensis under cadmium stress. Pantoea agglomerans J2 distinctly promoted Artemisia selengensis to concentrate and translocate cadmium, and shoot cadmium contents, root cadmium contents and the total cadmium contents were significantly increased by Pantoea agglomerans J2 treatment. Bioconcentration factors (BCF) of cadmium in shoot were significant greater than in root. Moreover, translocation factors (TF) of Artemisia selengensis increased by 7.5%-37.4% under cadmium stress compared with the control. Pantoea agglomerans J2 significantly improved the number of bacteria and actinomyces and the total number of microorganisms along with distinctly reducing the number of fungi of Artemisia selengensis rhizosphere soil under cadmium stress. The study suggested that Pantoea agglomerans J2 was conducive to improve not only growth, physiology, cadmium concentration and translocation as well as rhizosphere micro-ecology of Artemisia selengensis under cadmium stress, but also to some extent, Artemisia selengensis tolerance to cadmium.

Pantoea agglomerans; cadmium stress; Artemisia selengensis; tolerance

湖南省自然科學基金(2015JJ4012，2016JJ4015)；湖南省教育廳優秀青年項目(15B045)

周小梅(1977-)，女，副教授，博士，研究方向為環境污染生態修復，E-mail: 864759100@qq.com；

*通訊作者(Corresponding author)， E-mail: zyl8291290@163.com

10.7524/AJE.1673-5897.20160225002

2016-02-25 錄用日期：2016-04-22

1673-5897(2016)4-176-08

X171.5

A

簡介：趙運林(1959-)，男，博士，教授，主要研究方向為濕地生態修復。

周小梅, 趙運林, 董萌, 等. 成團泛菌(Pantoea agglomerans)對鎘脅迫下蔞蒿耐受性的影響[J]. 生態毒理學報，2016, 11(4): 176-183

Zhou X M, Zhao Y L, Dong M, et al. Effects of Pantoea agglomerans on tolerance of Artemisia selengensis under cadmium stress [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2016, 11(4): 176-183 (in Chinese)