巖藻黃素與巖藻黃素-葉綠素復合體（FCP）研究進展

李文軍，張超，王文達，趙松浩，秦松，*

（1.中國科學院煙臺海岸帶研究所，山東煙臺264003；2.中國科學院大學，北京100049；3.中國科學院植物研究所，北京100093）

巖藻黃素與巖藻黃素-葉綠素復合體（FCP）研究進展

李文軍1，2，張超1，王文達3，趙松浩3，秦松1，*

（1.中國科學院煙臺海岸帶研究所，山東煙臺264003；2.中國科學院大學，北京100049；3.中國科學院植物研究所，北京100093）

巖藻黃素又稱巖藻黃質，是廣泛存在于海洋藻類中的一種光合色素，為類胡蘿卜素的含氧衍生物。巖藻黃素-葉綠素蛋白復合體（FCP）是由巖藻黃素和葉綠素共同組成的高效捕光蛋白復合物。主要綜述了巖藻黃素的理化性質、生物活性、和提取方法以及FCP的功能、結構和提取方法。

巖藻黃素；巖藻黃素-葉綠素蛋白復合體；生物活性；提取

巖藻黃素又稱巖藻黃質，為無味、黃色、粉末狀物質[1]，通常從硅藻、海帶、羊棲菜、裙帶菜等海藻中提取。屬于類胡蘿卜素中的葉黃素類[2]。它含有羥基、羰基和羧基等官能團，具有獨特的生物活性，例如：抗氧化活性、抗肥胖活性和抗癌活性等。在新型功能食品、海洋藥物、保健品方面有很好的應用前景。在臨床疾病的預防和治療以及生物工程方面也表現出很好的發展潛力。巖藻黃素-葉綠素蛋白復合體（FCP）是由巖藻黃素和葉綠素共同組成的一種高效捕光復合物，對藻類適應水環境中的弱光條件具有非常重要的意義。目前對巖藻黃素的理化性質、生物活性和提取純化工藝研究得都比較透徹。但是針對FCP的研究則較少，有待進行更為深入的研究。

1 巖藻黃素研究進展

1.1 巖藻黃素理化性質

1.1.1 巖藻黃素的物理性質

多分布于海帶、褐藻、金藻、硅藻等藻類之中。為胡蘿卜素的含氧衍生物，屬于類胡蘿卜素中的葉黃素類[1]，不溶于水，易溶于有機溶劑[2]。常見結構的分子式為：C42H58O6，分子量為658.91Da，密度為1.09，熔點為166℃～168℃[3]。結構式，見圖1。

圖1 巖藻黃素分子式Fig.1 The structureof fucoxanthin

1.1.2 巖藻黃素的化學結構與性質

巖藻黃素富含共軛雙鍵和丙二烯結構，很強的抗氧化活性[4-5]。而且它還含有羥基、羰基和羧基等官能團，具有獨特的生物活性[6]。巖藻黃素除了常見的結構外還有兩種不常見的結構類型，分別是在顆石藻和棕囊藻中發現的19’-丁酰氧基巖藻黃素以及在挪威Pelagococcus中發現的19’-己酰氧基巖藻黃素[7]。巖藻黃素很不穩定，容易被氧化或發生異構化，在強酸或強堿環境下都容易發生降解。在人體內巖藻黃素首先會被水解成為巖藻黃素醇，進而形成其它代謝產物[8]。

1.2 巖藻黃素生物活性

1.2.1 抗肥胖活性

抗肥胖活性是最早被發現的巖藻黃素生物活性之一[2]。巖藻黃素可以通過多種途徑來達到抗肥胖的目的。現在公認的巖藻黃素最直接的減肥機理是它可以促進線粒體白色脂肪組織（White Adipose Tissue，WAT）中解偶聯蛋白-1（UCP-1）的產生，而這種解偶聯蛋白的作用是促進線粒體將能量以熱量形式散發出來，而不是產生ATP，從而消耗機體內儲存的能量[9]。Matsumoto等在對小鼠進行實驗時發現巖藻黃素可以通過抑制淋巴對甘油三酯的吸收來減少人體對能量的攝入[10]。巖藻黃素可以通過促進或抑制和脂肪分解與合成相關基因的表達來起到減肥的作用。例如，促進中β3腎上腺素受體mRNA的表達、促進蛋白轉化酶枯草溶菌素9（PCSK9）mRNA的表達、減少乙酰輔酶A羧化酶（ACC）mRNA的表達[11-12]等。巖藻黃素還可以通過促進酯解作用和脂肪氧化來對抗肥胖[13]。Woo等發現巖藻黃素的抗肥胖活性具有劑量效應，只有當攝入量為體重的0.05%時，才具有較好的減肥作用[14]。

1.2.2 抗氧化活性

巖藻黃素屬于類胡蘿卜素，富含共軛雙鍵，因此有較強的抗氧化作用，人們對它的抗氧化活性也進行了廣泛、深入的研究。它具有很好的細胞保護作用，可以降低過氧化氫誘導的細胞損傷，因此可以用來治療過氧化氫誘發的各種氧化應激反應疾病[11-12]。巖藻黃素可以通過清除自由基來使細胞免受氧化損傷，清除DPPH自由基和ABTS+自由基的IC50的值分別為0.14mg/mL和0.03mg/mL[13]。巖藻黃素可以顯著地提高小鼠體內超氧化物歧化酶（SOD）和谷胱甘肽過氧化物酶（GSH-Px）的活性[15]。神經細胞的氧化損傷是阿爾茨海默病的發病原因之一[16]，Kawee-ai等提出鑒于巖藻黃素具有較好的抗氧化活性，它可以用來治療阿爾茨海默病[17]。巖藻黃素還可以抑制線粒體中丙二醛的產生，降低紅細胞的溶血程度[18]。

1.2.3 抗癌活性

目前，有很多關于巖藻黃素抗腫瘤活性的報道，

可抑制多種類型的腫瘤細胞。它可以選擇性地攻擊癌細胞，使正常細胞不受影響或者受較小的影響[19]。宮頸癌是導致女性死亡的最常見的癌癥之一，巖藻黃素可以有效地抑制PI3K/Akt信號通路，而該信號通路與宮頸癌的產生密切相關[20]。巖藻黃素還具有β-葡萄糖醛酸酶抑制活性，可以預防結腸癌的發生[21]。另外巖藻黃素對肝癌、膀胱癌、前列腺癌、淋巴癌等癌癥也具有較好的抑制作用[12]。目前關于巖藻黃素的抗癌機理研究的還不是很透徹，Wang等認為巖藻黃素主要在癌細胞的細胞周期中發揮作用，使細胞周期停留在G0/G1期，進而阻斷了癌細胞的增殖[22]。Rengarajan等認為巖藻黃素可以抑制癌細胞增殖，誘導癌細胞凋亡[23]。

1.2.4 光保護作用

作為一種光合色素，光保護作用是巖藻黃素最重要的生物活性之一。它可以有效地減少紫外線照射對藻類帶來的傷害。巖藻黃素與葉綠素共同組成的巖藻黃素-葉綠素蛋白復合體（FCP）是許多藻類的主要捕光復合物[24]。巖藻黃素將吸收的光能傳遞給葉綠素，并且能夠轉移過量的光能，避免對細胞造成傷害。在藻類的不同生長階段，體內巖藻黃素的含量也不近相同[25]。

1.2.5 其它生物活性

Lashmanova等通過對果蠅和線蟲的研究發現，巖藻黃素可以在一定程度上延長它們的壽命，并且對它們的生殖能力、活動能力和攝食量都有一定的影響[26]。瘦素抵抗是Ⅱ型糖尿病的最初發病原因之一，瘦素抵抗個體會抑制肝葡萄糖氧化，增加肝糖原貯備，并導致甘油三酯合成增加，減少肝糖產生及輸出進而發展成為Ⅱ型糖尿病。巖藻黃素可以通過改善瘦素抵抗來治療糖尿病[6]。巖藻黃素具有抗炎活性，對炎性細胞因子和炎癥介質有抑制效果。可以改善由肥胖引起的脂肪細胞炎癥[27]。

1.3 巖藻黃素提取

1.3.1 溶劑浸提法

溶劑浸提法是最常用的巖藻黃素提取方法，利用巖藻黃素溶于有機溶劑的特性，用不同的有機溶劑或者多種有機溶劑的混合物來達到提取巖藻黃素的目的。常用的有機溶劑有乙醇、正己烷、丙酮等。Kanda等人利用液態二甲醚從微藻中提取巖藻黃素，當提取溫度為25℃、壓力為0.59MPa、時間為43min時，巖藻黃素的得率最大，為390μg/g[28]。

1.3.2 超臨界CO2萃取法

超臨界CO2萃取法是一種環境友好型的巖藻黃素提取技術，在提取過程中只用到了乙醇這一種對環境無害的有機溶劑[29]。而且與傳統的溶劑浸提法相比，超臨界萃取的溫度接近于室溫，更適用于巖藻黃素熱不穩定性的特點，能較好的保持巖藻黃素原有的生物活性[12]。而且在超臨界萃取過程中，對萃取效果有影響的因素只有壓力和溫度，因此，就實驗的可重復性方面來講，超臨界萃取技術要優于其它提取方法[30]。Quitain等利用該方法從裙帶菜中提取巖藻黃素，并對提取條件進行了優化，當提取壓力為40MPa、溫度為40℃、時間為180min時，提取率達到最高為80%[31]。

1.3.3 酶法提取

海洋藻類具有較厚的細胞壁，在提取巖藻黃素之前如果用酶先將藻類的細胞壁進行水解就能大大地提高提取的效率[32]。酶法提取巖藻黃素分為單一酶提取法和復合酶提取法。李斌等分別采用纖維素酶、果膠酶及其組成的復合酶對提取海帶中巖藻黃素的條件進行了探究。最終確定果膠酶法為最佳的提取方法，最佳提取條件是，加酶量為20 000U/kg，酶解時溶液pH5.0、溫度為60℃，時間為90min[33]。秦云等利用復合酶法對提取海帶中巖藻黃素的條件進行了優化，當加入復合酶（纖維素酶量∶果膠酶量=1∶1）的量為0.30%、時間為80min、溶液pH5.0、溫度為50℃時提取效果最好，此時巖藻黃素得率為18.30mg/100 g（以濕質量計）[32]。

1.3.4 微波輔助提取法

Xiao等采用了一種新型的微波輔助方法來提取褐藻中的巖藻黃素，該方法與高速逆流色譜技術結合，從提取時間、溫度、微波強度等方面對提取條件進行了優化，最優的提取條件為料液比為1∶15、溫度為60℃、提取時間為10min、微波強度為300W，此時巖藻黃素提取率可以達到90%[34]。

1.3.5 超聲輔助提取

陳文佳等對海帶中巖藻黃素的超聲波輔助提取工藝進行了優化，研究結果表明抗氧化劑抗壞血酸的加入能夠有效地提高巖藻黃素的提取率。當乙醇濃度為70%、溫度為70℃、超聲功率180W、時間為80min、液料比為1∶25時提取效果最好[35]。

1.4 巖藻黃素純化

無論是經過溶劑浸提法、酶提取法還是超臨界萃取法，得到的都只是巖藻黃素粗品，只有經過進一步的分離純化才能得到巖藻黃素純品。

1.4.1 高效液相色譜（HPLC）

高效液相色譜（HPLC）具有快速、檢測靈敏、樣品用量小、操作簡便等特點[36]。20世紀70年代初期首次在β-胡蘿卜素的純化、分析中得到應用，到目前為止是較為常用的純化巖藻黃素的方法[12，37]。在實際應用中

多采用反相高效液相色譜進行純化、流動相通常為乙腈和水。溫度設置在27℃，流速為1mL/min[38]。

1.4.2 薄層色譜法（TLC）

薄層色譜法是快速分離和定性分析少量物質的實驗方法[39]。它是一種固-液吸附薄層色譜分離法，主要是利用各成分對同一吸附劑吸附能力不同來達到分離純化的目的。Piovan等利用薄層色譜法對裙帶菜提取物中的巖藻黃素進行了純化[3]。

1.4.3 大孔樹脂純化法

該方法是利用大孔樹脂對色素的吸附能力要大于對糖類等其它物質的吸附能力來達到分離純化的目的[40]。劉麗平對AB-8、D101、NKA-9、X-5、HP-2、HPD100、HPD300、HZ803這8種大孔樹脂的分離純化效果進行了探究，結果表明，D101樹脂能同時得到巖藻黃素和葉綠素兩種物質，有利于工業化生產。但是就巖藻黃素的純度方面來講，HZ803樹脂的分離效果更好[41]。

2 巖藻黃素-葉綠素蛋白復合體（FCP）研究進展

2.1 巖藻黃素-葉綠素蛋白復合體組成

巖藻黃素-葉綠素蛋白復合體（FCP）是一些海洋藻類中行使高效捕光功能的關鍵分子復合物，它使得藻類能夠在水中弱光環境下進行光合作用[42]。巖藻黃素-葉綠素蛋白復合體是硅藻和褐藻特有的捕光復合物，因含有大量巖藻黃質（fucoxanthin）被稱為FCP（Fucoxanthin-chloropyll protein）。硅藻中的 P haeodactylum tricornutum（羽紋綱）、Thalassiosira pseudonana（中心綱）、Cyclotella meneghiniana（又名 Cyclotella cryptica，中心綱）和Chaetocerosgracilis（中心綱）是FCP研究較集中的4個代表性藻種。其中，中心綱（T.pseudonana）和羽紋綱（P.tricornutum）各有一個藻種已得到全基因序列[43]。根據其編碼基因lhcf、lhcr和lhcx將相應的FCP蛋白單體分成Lhcf、Lhcr和Lhcx3種。這3種蛋白在后續的分離中得到許多研究工作的驗證。FCP的Lhcf蛋白序列與高等植物LHC蛋白同源，據推測可能也是有三段跨膜螺旋的膜蛋白。

FCP活體硅藻中存在的狀態為三聚體（trimer）和低聚體（oligomer），例如，C.meneghiniana分離得到的FCPa（trimer）與FCPb（oligomer），C.gracilis中分離得到的FCP-A（trimer）和FCP-B/（oligomer）[44]。除了Fx和Chla外，FCP中還含有Chl c。基于FCPa的研究發現，Chla、Chlc和Fx比例為4∶1∶4。但每個FCP單體中色素分子的具體數目存在爭議。Ishihara等通過研究發現盡管硅藻Chaetocerosgracilis中與FCP相關的基因有30多個，但是它的FCP復合物只有3種多肽成分組成。通過氨基酸序列測定和二維等電聚焦電泳分析得出其中主要的兩種成分為Fcp3（Lhcf3）和Fcp4（Lhcf4），絕大多數色素就綁定在這兩種多肽上。而且綁定在FCP上的葉綠素a的含量占到葉綠素a總量的60%。與類囊體膜相比，FCP復合物中巖藻黃素和葉綠素C的含量較高[45]。Buchel從硅藻FCP中分離得到了兩種主要的多肽成分，它們的分子量分別為18kD和19 kD[46]。Gelzinis等利用雙色的二維電子光譜對FCP進行過研究，研究發現FCP中存在兩種不同類型的巖藻黃素[26]。目前沒有FCP蛋白的晶體結構報道，FCP中色素組成的細節還需進一步的結構生物學研究。

2.2 FCP中巖藻黃素（fucoxanthin，Fx）的功能研究

FCP是硅藻和褐藻的主要捕光天線蛋白，主要功能是捕獲光能傳遞到兩個光反應中心。FCP中的葉綠素主要吸收紅光和藍紫光，而FCP中Fx的功能主要體現在兩個方面。首先，Fx捕獲藍光和藍綠光并將能量傳遞給chla。與其他色素分子不同，處在不同蛋白質環境中的Fx會出現不同程度的紅移，從而加強對藍綠光吸收，為硅藻適應水中復雜光環境提供一種獨特的競爭優勢。基于FCPa/b的共振拉曼光譜實驗發現，FCP蛋白中Fx存在三種能態：Fxblue、Fxred和Fxgreen。雙色二維電子光譜、線性二色光譜和stark光譜實驗結果也提供了相關的證據[47]。不同Fx吸收的能量直接傳遞給chla，表現激發至S2態”的Fx分子，經“S1/ICT”態將能量傳遞給chla分子，其“S1/ICT”態得到了偏振瞬態吸收光譜的實驗證據支持。此外，Zigmantas等還發現，Fx中羰基的引入減小了“S1/ICT”態和S2態之間的能隙[48]。這種結構使得蛋白中的類胡蘿卜素分子在“S2態”紅移至“綠光區域”后，“S1/ICT”態仍然有足夠高的能量向chla傳遞能量。

另一方面，巖藻黃素在光保護NPQ（Non-photochemical quenching）機制中起到一定淬滅作用。Di Valentin等發現對低溫（1.8 K）磁場中的FCP[49]施加特定的共振微波場，能誘導形成三線態胡蘿卜素。但考慮巖藻黃素三線態無法直接由其自身單線態轉化而成，因此Valentin認為巖藻黃素通過淬滅chlorophyll三線態而獲得自身的三線態，進而推測巖藻黃素在非光化學淬滅中起到重要作用。而目前對于巖藻黃素參與葉綠素單重態傳能的研究還較少，硅甲藻黃素（diadinoxanthin）和硅藻黃素（diatoxanthin）組成的類胡蘿卜素循環被認為是參與硅藻的NPQ，但是在分離純化

FCP的過程中，硅甲藻黃素和硅藻黃素極容易丟失，大部分研究在類囊體膜或者PSI和PSII層次。

2.3 巖藻黃素-葉綠素蛋白復合體的提取

Ishihara等先利用反復凍融法對硅藻進行破壁處理，然后用蔗糖密度梯度離心法從硅藻中提取巖藻黃素，并對提取后所得物質組分進行了檢測，單峰性表明提取的巖藻黃素是比較純的[45]。Gardian等也用蔗糖密度梯度離心法從硅藻中提取了巖藻黃素，它們從一開始得到的4部分分離物中選擇了呈現棕色的兩部分進行SDS-PAGE電泳[50]。它們的分子量在17 kD～19 kD之間，與已經報道過的兩個FCP組成多肽的分子量相同。Beer等用離子交換層析法從C.meneghiniana分離到兩種FCP組分，分子量為18kD和19kD，而且色素組成尤其是硅甲藻黃素和硅藻黃素有明顯的差異[51]。盡管基因組測序后對于硅藻FCP的基因能夠確定，但硅藻中不同FCP蛋白的氨基酸序列、色素組成，電荷性質等差異非常小，這可能是無法精細分離純化和獲得晶體結構突破的原因。

3 小結

巖藻黃素作為一種廣泛存在于海洋藻類中的光合色素，不僅對藻類的生長和發育具有重要意義。而且還具有許多對人體有益的生物活性，比如：抗氧化活性、抗肥胖活性和抗癌活性等。因此，巖藻黃素在海洋藥物、食品、保健品的發展中具有巨大的開發、利用前景。目前從海藻中提取巖藻黃素的方法有很多，比如：溶劑浸提法、超臨界萃取法和超聲輔助提取法等，通過以上方法得到粗品后可以用高效液相色譜法、薄層色譜法和大孔樹脂法進行純化，為巖藻黃素的開發、利用提供了可能。巖藻黃素-葉綠素蛋白復合體（FCP）是由巖藻黃素和葉綠素共同組成的一種高效捕光復合物，對藻類適應水環境中的弱光條件具有非常重要的意義，對于與人工仿生模擬光合作用，打造生物太陽能有機電池也是極有潛力的材料選擇。而目前關于FCP的結構組成、能量傳遞途徑和生物活性的研究還不夠深入，有待進行更進一步的研究。

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Progress on Fucoxanthin and Fucoxanthin-chlorophyll Protein（FCP）Com p lexes

LIWen-jun1，2，ZHANGChao1，WANGWen-da3，ZHAOSong-hao3，QINSong1，*
（1.Yantai InstituteofCoastal ZoneResearch，Chinese Academy ofSciences，Yantai264003，Shangdong，China；2.UniversityofChinese Academy of Sciences，Beijing100049，China；3.InstituteofBotany，Chinese Academy ofSciences，Beijing100093，China）

Fucoxanthin isa carotenoid presentin seaweeds.Fucoxanthin-chlorophyllprotein（FCP）isefficient light-harvesting complex.The physicaland chemical properties，bioactivity and extractionmethod of fucoxanthinwere reported in this paper.The function，structure and extractionmethod of FCPwere reported in this paper.

fucoxanthin；fucoxanthin-chlorophyllprotein complexes；bioactivity；extraction

10.3969/j.issn.1005-6521.2016.23.045

2016-02-26

中國科學院戰略性先導科技專項（XDA1102040300）；海洋公益性行業科研專項經費資助（20120527）；國家自然科學基金項目資助（41176144,41376139）；國家科技支撐計劃（2013BAB01B01）

李文軍（1984—），男（漢），博士研究生，研究方向：海洋生物學。

*通信作者