小麥響應逆境脅迫的蛋白質組學研究進展

崔德周，樊慶琦，隋新霞，黃承彥，楚秀生

(山東省農業科學院作物研究所/農業部黃淮北部小麥生物學與遺傳育種重點實驗室/小麥玉米國家工程實驗室，山東濟南 250100)

小麥響應逆境脅迫的蛋白質組學研究進展

崔德周，樊慶琦，隋新霞，黃承彥，楚秀生

(山東省農業科學院作物研究所/農業部黃淮北部小麥生物學與遺傳育種重點實驗室/小麥玉米國家工程實驗室，山東濟南 250100)

小麥生長發育過程中會受到多種逆境脅迫的影響，在脅迫條件下，小麥可通過改變自身的蛋白質表達水平對各種脅迫作出響應。蛋白質組學研究能夠全面揭示小麥響應脅迫時其細胞內蛋白質的動態變化規律，鑒定差異表達的蛋白質，并發現脅迫響應相關的標志物，是小麥抗逆生物學研究的重要組成部分。本文簡要綜述了蛋白質組學技術在小麥響應非生物(低溫、高溫、干旱、鹽堿)和生物(病原菌)脅迫上的最新進展，并對其應用前景進行了展望，以期為深入研究小麥響應逆境脅迫的分子機制提供參考信息。

小麥；蛋白質組；非生物脅迫；生物脅迫

蛋白質組(Proteome)是源于蛋白質(Protein)和基因組(Genome)兩個詞的融合，指生物個體、某一組織或細胞在特定時刻或空間內表達的全部蛋白質。這個概念由澳大利亞學者威爾金斯(Mare Wilkins)在1994年首次提出，并由Wasinger等在1995年發表于專業雜志Electriphoresis[1]，很快得到國際生物學界的一致認可。蛋白質組學是研究蛋白質組的學科，分析生物體內、組織內或某一細胞內的蛋白質組成成分、表達水平和修飾狀態，了解蛋白質間的相互作用及其聯系，從整體水平上研究蛋白質的組成和調控規律。蛋白質組學的發展是由技術推動的，蛋白質組學研究的主要技術有雙向電泳(2-DE)、雙向熒光差異凝膠電泳(2D-DIGE)和質譜分析等，其中2-DE技術從開發應用到現在已經有40多年的歷史[2]，是蛋白質組學研究的核心技術之一；2D-DIGE技術重復性和靈敏度較2-DE有很大提高[3]；質譜技術通常與電泳技術相聯使用，具有靈敏、自動化程度高等特點，是蛋白鑒定的核心技術。除此之外，蛋白質芯片技術、酵母雙雜交系統和生物信息學分析也應用于蛋白質組學研究[4]。近年來發展起來的同位素標記的相對與絕對定量(iTRAQ)技術推動了定量蛋白質組學的發展[5]。目前，蛋白質組學已成為后基因組時代生命科學研究的核心內容之一。

小麥(TriticumaestivumL.)是我國重要的糧食作物之一，其高產、穩產在保障國家糧食安全和農業可持續發展中具有重要地位。然而，小麥生長發育過程中經常受到各種不利的非生物和生物因子的影響，如低溫、高溫、干旱、鹽堿、病蟲害等，嚴重影響了小麥的高產和穩產。不良逆境會引發作物體內一系列的生理代謝反應以及特殊生化過程的發生，使代謝過程和生長發育受到抑制，嚴重時甚至引起不可逆的傷害，導致植株死亡。研究表明，植株感受逆境信號后通過信號轉導途徑調節細胞內抗逆相關蛋白表達水平的變化[6-8]，進而調整自身的生理狀態或改變組織形態來適應不利環境。利用蛋白質組學的方法研究小麥在蛋白質水平對這些脅迫的響應，對發掘小麥抗逆基因、解析抗逆機制具有十分重要的意義。

1 小麥響應非生物脅迫的蛋白質組學研究

1.1 對低溫脅迫的響應

低溫是一種主要的非生物脅迫因子，是植物生長和發育的重要限制因素。低溫脅迫下植物體內大量基因表達，誘導合成低溫脅迫響應蛋白以抵御低溫對植物的破壞。低溫誘導蛋白主要分為結構蛋白、調節蛋白和滲透調節物質[9]。Danyluk等[10]發現，在3個供試小麥品種中，低溫處理后18個蛋白被瞬時誘導，53個蛋白在處理4周內持續高水平表達。近年來，借助蛋白質組學分析手段，人們對小麥響應低溫脅迫的機制有了更深入的認識。首先，低溫影響蛋白質合成。富含甘氨酸的RNA結合蛋白受低溫誘導表達量上升[11]，該蛋白可作為小麥遭受低溫脅迫的標記物[12]。低溫可促進氨基酸的合成，最具代表性的是甲硫氨酸和活性腺苷甲硫氨酸[13-14]，后者是合成甜菜堿、多胺等滲透調節物質的前體[15]。Gharechahi等[16]發現半胱氨酸合成酶的表達受低溫誘導，該酶除催化合成半胱氨酸外，還是谷胱甘肽合成的限速酶，而谷胱甘肽對植物體內活性氧清除系統具有保護作用[12]。其次，植株為清除低溫產生的活性氧，胞內抗氧化酶類活性增強。Sarhadi等[17]發現低溫脅迫下，低溫敏感小麥葉片細胞中活性氧含量顯著增加，而耐低溫小麥材料通過上調表達抗氧化相關蛋白，使活性氧濃度維持在較低的水平。Xu等[14]結合生理學、蛋白質組學和生化分析，進一步明確了活性氧清除系統在小麥響應低溫脅迫中的重要作用。最后，低溫脅迫下參與光合作用的蛋白表達量下降，光合作用減弱。研究表明，低溫脅迫初期，光合作用代謝通路中的放氧增強蛋白、NADH脫氫酶和脫氫抗壞血酸還原酶等蛋白下調[18]。人工低溫處理下，冬小麥參與光合作用的關鍵酶二磷酸核酮糖羧化酶(RuBisCO)、磷酸甘油酸激酶和磷酸核酮糖激酶表達量同樣顯著下降[19]。低溫下光合作用減弱是一普遍現象，聚類分析結果表明，春小麥在長時間的低溫脅迫下，大部分差異蛋白參與光合作用，而且呈下調趨勢[20-21]。值得一提的是，與根、葉等器官相比，小麥分蘗節中有更多耐低溫相關的物質，因而對冬小麥的越冬成活具有至關重要的作用[12]。蛋白質組學分析表明，分蘗節細胞可通過信號轉導途徑為植株發育和逆境適應提供必要的能量[22]。

1.2 對高溫脅迫的響應

高溫對植物的傷害主要是破壞細胞內酶的活性，進而造成正常代謝受阻、生長發育停止，甚至導致植株死亡[23]。蛋白質組學研究表明，高溫脅迫能激活誘導小G蛋白介導的Ca2+信號轉導通路[24-25]。另外，參與Ca2+信號通路的磷脂酶C也受到高溫脅迫的影響，34℃高溫處理可使小麥胚乳中磷脂酶C上調[26]，磷脂酶C活性的提高有助于傳遞高溫信號，從而調控相關基因的表達。感受高溫信號后，植物通過調節熱休克蛋白(HSP)的表達水平，保證蛋白質的正確折疊及蛋白質的穩定性。Albernathy等[27]認為小麥種子在早期吸脹過程中耐熱性的變化與HSP的合成有關。Majoul等[24]從小麥非醇溶谷蛋白組分中分離到了43個蛋白(24個上調、19個下調)，其中5個上調蛋白與低分子量HSP相似。后來Laino等[28]從硬質小麥籽粒非醇溶谷蛋白中鑒定出47個熱誘導蛋白，主要包括HSP以及參與脅迫響應、糖酵解和碳水化合物代謝的蛋白。

1.3 對干旱脅迫的響應

干旱脅迫使植物體內蛋白質種類和數量發生一系列變化，產生干旱誘導蛋白。干旱誘導蛋白通常分功能蛋白和調節蛋白兩大類，前者在細胞內發揮直接保護作用，包括滲調蛋白、離子通道蛋白、胚胎晚期富集(LEA)蛋白和代謝酶類等；后者主要參與水分脅迫的信號轉導以及相關基因的表達調控，包括磷脂酶、蛋白激酶、鈣調素、G蛋白、轉錄因子和一些信號分子等[29-30]。蛋白質組學分析表明，小麥植株的抗干旱能力與細胞的氧化還原能力有密切關系[31-34]。Ford等[32]發現干旱條件下參與氧化應激代謝和活性氧清除途徑的蛋白上調表達。Hao等[35]研究表明，干旱脅迫下，抗旱基因型中與脅迫防御相關的差異蛋白數目高于干旱敏感型。為抵御干旱脅迫，能量代謝加強，小麥葉片和根部ATP合成酶類均上調表達[36-38]。另外，Peng等[39]對體細胞雜交材料山融3號(耐鹽型)及其供體親本濟南177(鹽敏感型)苗期葉片和根在PEG模擬干旱處理后的蛋白質組變化情況進行了分析，結果表明，山融3號耐鹽性的提升主要是由于其對滲透和離子穩態調控能力的增強。

1.4 對鹽脅迫的響應

鹽脅迫幾乎影響植物生理和代謝的每一個方面，植物在感受環境高鹽信號刺激后，通過信號轉導過程調節基因表達和代謝方式，進而調整自身的形態或生理狀態來適應不利環境。鹽脅迫下，小麥通過G蛋白表達量的升高，調節對胞外Na+信號的接收，從而改變胞質中Ca2+的濃度，調整Ca2+/鈣結合蛋白復合體的表達模式，進而調控信號的放大程度或傳遞途徑[40]。為減輕高鹽造成的傷害，植物在H+-ATP酶的驅動下，通過質膜Na+/H+逆向轉運蛋白將Na+排出胞外，同時依賴于液泡膜Na+/H+逆向轉運蛋白將Na+泵入液泡實現離子區域化[41]。Wang等[40]研究表明，鹽脅迫條件下，具有高耐鹽性的山融3號比低耐鹽性的濟南177根中液泡型H+-ATP酶表達量高。從生理學的角度而言，鹽脅迫下，植物通過增加細胞壁的木質化程度來防止因滲透脅迫引起的細胞壁塌陷[42-43]。在木質素合成途徑中，硫腺苷甲硫氨酸合成酶(SAM)催化甲硫氨酸與ATP合成硫腺苷甲硫氨酸，后者可以為木質素單體提供甲基[43]。Guo等[44]研究了NaCl處理下小麥根系蛋白組的變化，發現耐鹽材料京411中SAM2顯著上調表達，表明耐鹽材料可能通過提高根系木質化程度抵御鹽脅迫。此外，有研究表明葉綠體和線粒體蛋白組對小麥耐鹽也具有重要作用[45-46]。

2 小麥響應生物脅迫的蛋白質組學研究

小麥在生長發育過程中同樣會受到多種生物因子的影響，當小麥受到病原菌、害蟲等侵害時，會通過改變體內蛋白質的表達或酶的活性等途徑完成對這些生物逆境信號的轉導及生物學效應的實現。目前，對生物脅迫下小麥蛋白質組學研究，主要集中在病原微生物的侵害方面，包括白粉病、赤霉病、條銹病、葉銹病等。

2.1 對白粉病的響應

Li等[47]以對小麥白粉病敏感和免疫的近等基因系為材料，經蛋白質組學分析發現抗白粉病相關基因主要參與能量代謝、抗氧化、基因調控、木質化和細胞壁加厚等抗病生理反應。線粒體加工肽酶(MPP)負責加工進入線粒體的前體蛋白質，同時也是呼吸鏈bc1復合體的重要組成部分[48]。研究發現，小麥抗病品系L699受白粉菌侵染后，MPP上調表達，表明小麥通過提高能量代謝來抵御白粉病菌侵染[49]。類萌發素蛋白(GLP)是植物響應脅迫的一類重要蛋白質，在植物被病原菌入侵時，GLP基因上調表達，催化產生H2O2，產生的H2O2一方面能夠選擇性參加信號級聯途徑，使植物產生自我防衛反應；另一方面能夠利用與纖維素發生交聯作用，加強植物細胞壁的結構[50]。梁銀萍等[49]研究表明，小麥抗病品系L699被白粉菌侵染后，GLP表達上調，進一步揭示了GLP在小麥抗病中的重要作用。植物病程相關蛋白(PR)是植物被病原菌感染后誘導產生并積累的一類蛋白質的總稱，是植物防御體系的重要組成部分[51]。Fu等[52]利用iTRAQ技術分析發現，小麥接種白粉菌后，差異蛋白主要包括PR多肽、抗氧化酶類和初級代謝相關酶類，其中鑒定到兩個PR-1蛋白顯著上調表達。

2.2 對赤霉病的響應

赤霉病對小麥生產的危害是亟待解決的世界性難題，主要由革蘭氏病原菌Fusariumgraminearum引起。蛋白質組學分析可挖掘小麥響應赤霉菌脅迫的標記物。小麥抗赤霉病材料望水白，在受到Fusariumgraminearum侵染6 h后，參與碳代謝和光合作用的蛋白下調，與細胞防御相關的蛋白上調[53]。Zhou等[54]在抗病材料寧7840中，鑒定到15個受赤霉菌誘導特異或上調表達的蛋白，主要參與抗氧化途徑。近年來，Chetouhi等[55]的研究表明，赤霉菌侵染會通過影響淀粉合成和貯藏蛋白的含量來改變籽粒灌漿期的蛋白質組水平。

2.3 對銹病的響應

條銹病是由條形柄銹菌(Pucciniastriiformisf. sp.tritici)引起的小麥主要真菌病害之一，可造成小麥嚴重減產。梁根云等[56]運用2-DE技術，分析了受條銹菌侵染的川麥107和80-8的對照以及發病14 d葉片中蛋白質組的變化情況，檢測到9個差異蛋白，其中一個是在接種后發病的川麥107中特異誘導表達的蛋白。馬 成等[57]研究表明，病程相關蛋白、β-葡萄糖苷酶和谷胱甘肽轉移酶可能與條銹菌的侵染有關。近年來，Maytalman等[58]的研究進一步揭示了PR蛋白和谷胱甘肽轉移酶在小麥抗條銹病代謝通路中的重要作用。葉銹病方面，李 冰等[59]以一對小麥葉銹病近等基因系TcLr10(抗病)和Thatcher(感病)為材料，接菌后24 h、48 h和72 h分別提取兩材料葉片的總蛋白，蛋白質組學分析表明，接菌后兩材料中均誘導產生一蛋白質點，該點在Lr10中誘導產生的速度和含量均顯著高于Thatcher。

3 前景與展望

植物的抗逆響應是一個極其復雜的生理生化過程，而其分子機制至今尚未完全闡明。植物感受逆境信號后通過信號轉導等途徑調節胞內相關蛋白的表達，進而調整自身的生理狀態以適應不利環境。與玉米、水稻等農作物相比，小麥生長周期更長，因此更易遭遇不利環境的脅迫。蛋白質組學引入小麥響應逆境脅迫的研究，為從全基因組水平研究蛋白質和基因功能提供了有效的工具。以2-DE和質譜鑒定技術為基礎的小麥抗逆蛋白質組學研究，發現和鑒定了大批逆境響應蛋白，揭示了多種脅迫和信號物質間的關系，取得了可喜的研究成果。但小麥對逆境的響應是一個非常復雜的體系，涉及到一系列的信號轉導、基因調控和蛋白表達的變化。而目前以2-DE技術為基礎的蛋白質組學研究，由于其重復性難以控制以及低豐度、膜蛋白難檢測等缺點，已逐漸成為限制蛋白質組研究的瓶頸。首先，iTRAQ技術的研究與應用為低豐度蛋白、膜蛋白的鑒定提供了有力的保障[5]，iTRAQ技術可一次分析8個樣品，提高了實驗的通量和重復性。其次，小麥基因組測序、生物信息學數據庫的完善，為蛋白質的準確鑒定與功能預測奠定了基礎；最后，將加強多層次、多技術手段的聯合研究，將蛋白質組學與轉錄組學、代謝組學、遺傳學以及農藝性狀結合起來進行研究。目前，小麥抗逆蛋白質組學正處于蓬勃發展階段，相信隨著科技創新和技術進步，將有更多的與小麥響應逆境脅迫相關的蛋白或基因被挖掘，蛋白質組學將為小麥抗逆理論研究和育種做出更大貢獻。

[1]WASINGER V C,CORDWELL S J,CERPAPOLJAK A,etal.Progress with gene-product mapping of the mollicutes-mycoplasma-genitalium [J].Electrophoresis,1995,16:1090.

[2]O’FARRELL P H.High resolution two-dimensional electrophoresis of proteins [J].JournalofBiologicalChemistry,1975,250 :4007.

[3]üKNLü M,MORGAN M E,MINDEN J S.Difference gel electrophoresis.A single gel method for detecting changes in protein extracts [J].Electrophoresis,1997,18 :2071.

[4]CHEN L,FATIMA S,PENG J,etal.SELDI protein chip technology for the detection of serum biomarkers for liver disease [J].ProteinandPeptideLetters,2009,16(5):467.

[5]ROSS P L,HUANG Y N,MARCHESE J N,etal.Multiplexed protein quantitation inSaccharomycescerevisiaeusing amine-reactive isobaric tagging reagents [J].Molecular&CellularProteomics,2004,3(12):1154.

[6]ZHU J K.Salt and drought stress signal transduction in plants [J].AnnualReviewofPlantBiology,2002,53:247.

[7]HUANG G,MA S,BAI L,etal.Signal transduction during cold,salt,and drought stresses in plants [J].MolecularBiologyReports,2012,39:969.

[8]FAHAD S,HUSSAIN S,MATLOOB A,etal.Phytohormones and plant responses to salinity stress:a review [J].PlantGrowthRegulation,2015,75(2):391.

[9]BRETON G,DANYLUK J,CHARRON J B,etal.Expression profiling and bioinformatic analyses of a novel stress-regulated multispanning transmembrane protein family from cereals andArabidopsis[J].PlantPhysiology,2003,132(1):64.

[10]DANYLUK J,RASSAN E,SARHAN F.Gene expression during cold and heat shock in wheat [J].BiochemistryandCellBiology,1991,69(2):383.

[12]JANMOHAMMADI M,ZOLLA L,RINALDUCCI S.Low temperature tolerance in plants:changes at the protein level [J].Phytochemistry,2015,117:76.

[14]XU J,LI Y,SUN J,etal.Comparative physiological and proteomic response to abrupt low temperature stress between two winter wheat cultivars differing in low temperature tolerance [J].PlantBiology,2013,15(2):292.

[16]GHARECHAHI J,ALIZADEH H,NAGHAVI M.R.,etal.A proteomic analysis to identify cold acclimation associated proteins in wild wheat(TriticumurartuL.) [J].MolecularBiologyReports,2014,41(6):3897.

[17]SARHADI E,MAHFOOZI S,HOSSEINI S.A,etal.Cold acclimation proteome analysis reveals close link between up-regulation of low-temperature associated proteins and vernalization fulfillment [J].JournalofProteomeResearch,2010,9(11):5658.

[18]JANMOHAMMADI M,MATROS A,Mock H P.Proteomic analysis of cold acclimation in winter wheat under field condition [J].IcelandicAgriculturalSciences,2014,27:3.

[19]LI X,CAI J,LIU F,etal.Physiological,proteomic and transcriptional responses of wheat to combination of drought or waterlogging with late spring low temperature [J].FunctionalPlantBiology,2014,41(7):690.

[20]JAHANBAKHSH-GODEHKAHRIZ S,RASTGAR-JAZII F,ZOLLA L,etal.Analysis and identification of cold responsive proteins in Kohdasht spring wheat(Triticumaestivum) [J].ProcediaComputerScience,2011,3:70.

[21]RINALDUCCI S,EGIDI M G,KARIMZADEH G,etal.Proteomic analysis of a spring wheat cultivar in response to prolonged cold stress [J].Electrophoresis,2011,32(14):1807.

[22]CANG J,YU J,LIU L,etal.Two-dimensional electrophoresis analysis of proteins in response to cold stress in extremely cold-resistant winter wheat Dongnongdongmai 1 tillering nodes [J].JournalofNortheastAgriculturalUniversity,2012,19(1):27.

[23] 陳 忠,蘇維埃,湯章城.植物熱激蛋白[J].植物生理學通訊,2000,36(4):289.

CHEN Z,SU W A,TANG Z C.Plant heat-shock proteins [J].PlantPhysiologyCommunications,2000,36(4):289.

[24]MAJOUL T,BANCEL E,TRIBOE,etal.Proteomic analysis of the effect of heat stress on hexaploid wheat grain:characterization of heat-responsive proteins from non-prolamins fraction [J].Proteomics,2004,4(2):505.

[25]REDDY A S N,ALI G S,CELESNIK H,etal.Coping with stresses:roles of calcium- and calcium/calmodulin-regulated gene expression [J].PlantCell,2011,23(6):2010.

[26]MAJOUL T,BANCEL E,TRIBOE,etal.Proteomic analysis of the effect of heat stress on hexaploid wheat grain:characterization of heat-responsive proteins from total endosperm [J].Proteomics,2003,3(2):175.

[27]ALBERNATHY R H,THIEL D S,PETERSEN N S,etal.Thermotolerance is developmentally dependent in germinating wheat seed [J].PlantPhysiology,1989,89(2):569.

[28]LAINO P,SHELTON D,FINNIE C,etal.Comparative proteome analysis of metabolic proteins from seeds of durum wheat(cv.Svevo) subjected to heat stress [J].Proteomics,2010,10(12):2359.

[29] 林秀琴,袁 坤,王真輝,等.植物響應逆境脅迫的比較蛋白質組學研究進展[J].熱帶農業科學,2009,29(2):52.

LIN X Q,YUAN K,WANG Z H,etal.Advances on comparative proteomics of plants under stresses [J].ChineseJournalofTropicalAgriculture,2009,29(2):52.

[30] 張紅亮,王道文,張正斌.利用轉錄組學和蛋白質組學技術揭示小麥抗旱分子機制的研究進展[J].麥類作物學報,2016,36(7):878.

ZHANG H L,WANG D W,ZHANG Z B.Progress and prospects in the research on wheat drought response and resistance mechanisms using transcriptomic and proteomic approaches [J].JournalofTriticeaeCrops,2016,36(7):878.

[31]HAJHEIDARI M,EIVAZI A,BUCHANAN B B,etal.Proteomics uncovers a role for redox in drought tolerance in wheat [J].JournalofProteomeResearch,2007,6(4):1451.

[32]ZHOU J,MA C,ZHEN S,etal.Identifcation of drought stress related proteins from 1Sl(1B) chromosome substitution line of wheat variety Chinese Spring [J].BotanicalStudies,2016,57:20.

[33]FORD K L,CASSIN A,BACIC A.Quantitative proteomic analysis of wheat cultivars with differing drought stress tolerance [J].FrontiersinPlantScience,2010,2:44.

[34]ZHANG H,ZHANG L,LV H,etal.Identification of changes inTriticumaestivumL.leaf proteome in response to drought stress by 2D-PAGE and MALDI-TOF/TOF mass spectrometry [J].ActaPhysiologiaePlantarum,2014,36(6):1385.

[35]HAO P,ZHU J,GU A,etal.An integrative proteome analysis of different seedling organs in tolerant and sensitive wheat cultivars under drought stress and recovery [J].Proteomics,2015,15(9):1544.

[36]ALVAREZ S,CHOUDHURY S R,PANDEY S.Comparative quantitative proteomics analysis of the ABA response of roots of drought-sensitive and drought-tolerant wheat varieties identifies proteomic signatures of drought adaptability [J].JournalofProteomeResearch,2014,13(3):1688.

[37]BUDAK H,AKPINAR B A,UNVER T,etal.Proteome changes in wild and modern wheat leaves upon drought stress by two-dimensional electrophoresis and nanoLC-ESI-MS/MS [J].PlantMolecularBiology,2013,83(1-2):89.

[38]YE J,WANG S,ZHANG F,etal.Proteomic analysis of leaves of different wheat genotypes subjected to PEG 6000 stress and re-watering [J].PlantOmics,2013,6(4):286.

[39]PENG Z,WANG M,LI F,etal.A proteomic study of the response to salinity and drought stress in an introgression strain of bread wheat [J].Molecular&CellularProteomics,2009,8(12):2676.

[40]WANG M,PENG Z,LI C,etal.Proteomic analysis on a high salt tolerance introgression strain ofTriticumaestivum/Thinopyrumponticum[J].Proteomics,2008,8(7):1470.

[41]MUNNS R,TESTER M.Mechanisms of salinity tolerance [J].AnnualReviewofPlantBiology,2008,59:651.

[42]DEGENHARDT B,GIMMLER H.Cell wall adaptations to multiple environmental stresses in maize roots [J].JournalofExperimentalBotany,2000,51(344):595.

[43]YAN S,TANG Z,SU W,etal.Proteomic analysis of salt stress-responsive proteins in rice root [J].Proteomics,2005,5(1):235.

[44]GUO G,GE P,MA C,etal.Comparative proteomic analysis of salt response proteins in seedling roots of two wheat varieties [J].JournalofProteomics,2012,75(6):1867.

[45] 霍晨敏,趙寶存,葛榮朝,等.小麥耐鹽突變體鹽脅迫下的蛋白質組分析[J].遺傳學報,2004,31(12):1408.

HUO C M,ZHAO B C,GE R C,etal.Proteomic analysis of the salt tolerance mutant of wheat under salt stress [J].ActaGeneticaSinica,2004,31(12):1408.

[46]JACOBY R P,MILLAR A H,TAYLOR N L.Opportunities for wheat proteomics to discover the biomarkers for respiration-dependent biomass production,stress tolerance and cytoplasmic male sterility [J].JournalofProteomics,2016,143:36.

[47]LI Q,CHEN X M,LI D,etal.Differences in protein expression and ultrastructure between two wheat near-isogenic lines affected by powdery mildew [J].RussianJournalofPlantPhysiology,2011,58(4):686.

[48]GLASER E,SJ?LING S,SZIGYARTO C,etal.Plant mitochondrial protein import:precursor processing is catalysed by the integrated mitochondrial processing peptidase(MPP)/bc1 complex and degradation by the ATP-dependent proteinase [J].BiochimicaetBiophysicaActa-Bioenergetics,1996,1275(1):33.

[49] 梁銀萍,常小麗,張 敏,等.小麥L699葉片受白粉菌脅迫后蛋白質的差異表達[J].麥類作物學報,2016,36(4):460.

LIANG Y P,CHANG X L.,ZHANG M,etal.Differential proteomics analysis of wheat line L699 induced byBlumeriagraminis[J].JournalofTriticeaeCrops,2016,36(4):460.

[50] 李紅麗,劉迪秋,何 華,等.類萌發素蛋白在植物防衛反應中的作用[J].植物生理學報,2013,49(4):331.

LI H L,LIU D Q,HE H,etal.The role of germin-like protein in plant defense responses [J].PlantPhysiologyJournal,2013,49(4):331.

[51]VAN LOON L C,REP M,PIETERSE C M J.Significance of inducible defense-related proteins in infected plants [J].AnnualReviewofPhytopathology,2006,44:135.

[52]FU Y,ZHANG H,MANDAL S N,etal.Quantitative proteomics reveals the central changes of wheat in response to powdery mildew [J].JournalofProteomics,2016,130:108.

[53]WANG Y,YANG L,XU H,etal.Differential proteomic analysis of proteins in wheat spikes induced byFusariumgraminearum[J].Proteomics,2005,5(17):4496.

[54]ZHOU W,KOLB F L,RIECHERS D E.Identification of proteins induced or upregulated by Fusarium head blight infection in the spikes of hexaploid wheat(Triticumaestivum) [J].Genome,2005,48(5):770.

[55]CHETOUHI C,BONHOMME L,LECOMTE P,etal.A proteomics survey on wheat susceptibility toFusariumhead blight during grain development [J].EuropeanJournalofPlantPathology,2015,141(2):407.

[56] 梁根云,姬紅麗,章振羽,等.條銹菌侵染慢銹性小麥品種川麥107后的蛋白質組學分析[J].麥類作物學報,2007,27(2):335.

LIANG G Y,JI H L,ZHANG Z Y,etal.Proteome analysis of slow-rusting variety Chuanmai 107 inoculated by wheat stripe rust(Puccinastriiformis) [J].JournalofTriticeaeCrops,2007,27(2):335.

[57] 馬 成,徐世昌,徐 琴,等.抗條銹病小麥品系Taichuang29*6/Yr5接種條銹菌CY32后的蛋白質組學分析[J].中國農業科學,2009,42(5):1616.

MA C,XU S C,XU Q,etal.Proteomic analysis of stripe rust resistance wheat line Taichung29*6/Yr5 inoculated with stripe rust race CY32 [J].ScientiaAgriculturaSinica,2009,42(5):1616.

[58]MAYTALMAN D,MERT Z,BAYKAL A T,etal.Proteomic analysis of early responsive resistance proteins of wheat(Triticumaestivum) to yellow rust(Pucciniastriiformisf.sp.tritici) using ProteomeLab PF2D [J].PlantOmics,2013,6(1):24.

[59] 李 冰,范立群,宋水山,等.小麥抗葉銹病相關蛋白的初步分析[J].河北省科學院學報,2007,24(2):57.

LI B,FAN L Q,SONG S S,etal.Primary analysis of protein involved in wheat resistance against wheat leaf rust [J].JournaloftheHebeiAcademyofSciences,2007,24(2):57.

Advances in Wheat Proteomics under Diverse Stresses

CUI Dezhou,FAN Qingqi,SUI Xinxia,HUANG Chengyan,CHU Xiusheng

(Crop Research Institute, Shandong Academy of Agricultural Sciences/Key Laboratory of Wheat Biology and Genetic Improvement in the North Yellow﹠Huai River Valley, Ministry of Agriculture/National Engineering Laboratory for Wheat﹠Maize, Jinan,Shandong 250100, China)

Many environmental stresses influenced the growth and development of wheat, and wheat plant can change its proteome to adapt the environmental stresses. Based on proteome technique, the important proteins associated with stresses could be detected, and used as the potential biomarkers. This paper reviewed the advances in the application of proteomics in wheat responses to abiotic (cold, heat, drought, salt) and biotic (pathogens) stresses, and pointed out its application prospects, which would provide new insights into wheat responses to diverse stresses.

Wheat; Proteome; Abiotic stress; Biotic stress

時間：2017-01-03

2016-07-28

2016-08-18

公益性行業科研專項(201203033-05)；山東省良種工程項目；山東省農業科學院青年科研基金項目(2015YQN11)

E-mail: dezhoucui@126.com

楚秀生(E-mail：xschu2007@sina.com)

S512.1；S311

A

1009-1041(2017)01-0116-06

網絡出版地址：http://www.cnki.net/kcms/detail/61.1359.S.20170103.1629.032.html