氮輸入對植物光合固碳的影響研究進展

張林海， 曾從盛， 胡偉芳

1 福建師范大學地理科學學院,福州 350007 2 福建師范大學亞熱帶濕地研究中心,福州 350007 3 福建師范大學濕潤亞熱帶生態地理-過程教育部重點實驗室,福州 350007 4 福建師范大學地理研究所,福州 350007

氮輸入對植物光合固碳的影響研究進展

張林海1,2,3,*， 曾從盛1,2,3,4， 胡偉芳1,2

1 福建師范大學地理科學學院,福州 350007 2 福建師范大學亞熱帶濕地研究中心,福州 350007 3 福建師范大學濕潤亞熱帶生態地理-過程教育部重點實驗室,福州 350007 4 福建師范大學地理研究所,福州 350007

植物光合固碳(C)是生物固C的重要途徑和生態系統C循環中的重要環節。在全球環境變化背景下,研究氮(N)輸入對植物光合固C的影響,對于更好的認識C、N循環過程及生態系統對全球變化的響應過程等具有重要意義。N輸入是否能夠增加植物固C取決于生態系統類型以及生態系統的N飽和度；草原和濕地生態系統N輸入的臨界負荷值較高,干旱、半干旱荒漠地區較低；N輸入可能改變植物光合固C在各器官的分配,主要由植物生理、自身生長節律和環境養分等決定。由于物種和生態系統類型的差異,N輸入對植物固C的影響仍具有很大的不確定性,目前缺乏準確、定量表達N輸入對生態系統光合和C同化物分配影響的數學表達方法和過程算法。未來應著重加強N輸入下C同化物分配的生物地球化學模型和N、P富集下植物光合固C耦合模型研究,并應用同位素標記和分子生物學技術,從生態系統角度綜合探討N輸入下植物光合固C的分配和轉化特征。

氮輸入；全球變化；光合及固碳

生態系統氮(N)輸入包括大氣干、濕N沉降、陸源N輸入以及海陸沉積物-水界面交換等主要途徑[1]。上世紀以來,由于人類活動導致生態系統的N負荷增加,N輸入的持續增強已成為全球性的環境問題,其發展趨勢異常嚴峻[2-3],成為全球變化的重要驅動力因素之一[4]。植物光合固碳(C)作為生物固C的重要方式,影響著生態系統C庫的循環和周轉,是評估全球變化背景下C循環的重要環節[5]。N是植物體內氨基酸和蛋白質的重要構成成分,同時也是植物生長和光合過程的重要營養因子[6],特別是可利用N,在植物的生長中起關鍵性作用,尤其是在很多溫帶森林和濕地生態系統植物光合生長中起重要的限制作用[7],因而N素對于植物C代謝過程的調節作用具有重要的意義。

持續的N輸入必然顯著改變生態系統的C、N循環過程和收支平衡[8-9]。如研究表明,近百年來隨著N輸入增加,對N敏感的樹種約增加了10倍[10-11]；N沉降可以改變植物葉片的N含量[12]和單位葉片的C獲得能力[13],進而影響植物凈初級生產力及固C能力。因此,N輸入對于生態系統固C的影響也是當前全球變化研究的熱點問題[14-15]。在全球變化背景下,如何理解N增強對植物光合固C和C循環的影響是目前面臨的重大科學挑戰[16]。

1 N輸入對植物光合固C的影響

1.1 N輸入是否增加植物固C

目前,N輸入是否增加植物固C有著較大的爭論。研究普遍認為在N限制的生態系統中,N輸入的增加可以刺激植物生長和生物量的積累[17],提高植物凈初級生產力[18],進而提高生態系統的固C量,即“N促C匯”,大部分森林生態系統就是這種類型[19]。歐洲和美國的森林模擬實驗都表明N沉降對植被固C的重要性[14,20]。草地、高寒草甸生態系統中,N輸入可以提高微生物N含量和土壤微生物代謝活性,促使草地獲得C增匯效應,而且以N初始水平低的群落增匯效應更大[21-22]。如通過研究不同N輸入水平對溫帶典型草原地上生產力的影響,發現N素添加導致未受干擾草地的地上生物量提高了98%—271%[23]。在濕地生態系統也類似的研究結論,三江平原沼澤濕地的實驗表明N輸入可以提高小葉章(Deyeuxiaangustifolia)的生物量[24]。這是由于N輸入改變了沼澤、泥炭等濕地的N貧乏狀況,對植被生產力的影響也主要以促進為主[25]。然而,如果生態系統處于N飽和環境,N輸入反而會導致N的淋失,植物對N的吸收減少[26],養分固定能力下降,進而影響生態系統的養分狀況,抑制植物生長[27]。如對脂松(Pinusresinosa)的研究表明,在高N處理(15 g N m-2a-1)條件下,脂松死亡率高達57%[28]。另外,植物固C對N輸入增加的響應可能是非線性的,一些模型的預測表明,持續的N輸入會造成生態系統的“N飽和”[29],可能導致土壤酸化和森林衰退[30],生態系統固C能力下降。盡管存在諸多爭論,但是目前大多數學者較為認同的觀點是,N輸入是否能夠增加植物固C量,取決于生態系統類型[31]以及N飽和度[32]。

1.2 N輸入的臨界負荷值及指示方法

針對于不同生態系統對N輸入后植物固C的不同響應,有學者提出了臨界N容量或N的臨界負荷值(Nitrogen critical load)的概念,即生態系統超過該閾值表現出顯著的有害效應[33]。從表1可以看出,草原和濕地生態系統N輸入的臨界負荷值高于森林生態系統,這可能是草原和沼澤濕地生態系統,蘚類或淺根微管束植物對N素有明顯的截留效應[34],導致生態系統中優勢種對N素的吸收下降,因而表現出較高的N臨界負荷值。對于干旱、半干旱荒漠地區,N輸入的閾值更低,這可能和干旱、半干旱區的水分匱乏有關[35]。

表1 不同生態系統N輸入的臨界負荷值

1.3 不同植被、不同器官光合固C對N輸入的響應

采用天然豐度或示蹤C同位素技術可以很好的指示植物固C能力的變化。天然豐度C同位素研究表明,N輸入使C同位素偏負,其主要機制在于N素供給在植物光合作用過程中對同化作用的影響明顯,較高的N輸入促進植物的光合作用和固C能力,增加了植物對大氣δ12C的吸收,從而導致光合產物和植物葉片δ13C值降低[53]。如貴陽和貢嘎山的大氣N沉降實驗表明：細葉小羽蘚(Haplocladiummicrophyllum)的固C能力與大氣N沉降水平正相關,貴陽(N沉降為3.02 g N m-2a-1)的δ13C值為-30.2,貢嘎山(N沉降為0.85 g N m-2a-)為-26.5[54],高N沉降導致低δ13C天然豐度值。C同位素示蹤實驗則可以直接、快速了解N輸入后植物光合生理指標的變化和植物光合固C變化[55]。研究表明,尿素添加2 d后,多年生草本植物黑麥草(Loliumperenne)和白三葉草(Trifoliumrepens)地上葉的δ13C值迅速升高,表明植物光合作用增強；而12 d后,δ13C值下降,表明植物光合作用降低[56]。對中國江蘇鹽城自然保護區鹽沼濕地植物蘆葦(Phragmitescommunis)和互花米草(Spartinaalterniflora)培養和15N標記實驗表明,N輸入后顯著增加了2種植物生物量、總15N的吸收和總15N的吸收效率,但是導致根冠比下降,N利用效率也下降,而且互花米草具有顯著更高的生物量和根冠比[57]。總之,不同生態系統植物、植物不同器官的光合固C能力對N輸入有不同的響應方式,其C、N含量和光合固C能力會產生相應變化。

2 N輸入下植物光合固C的分配和轉移效應

植物光合固C分配、轉移是生態系統C循環的重要過程,主要由植物生理、遺傳特性和自身生長節律決定[58],并受植物生長的自然環境(如光、溫、水、養分等)的制約[59]。植物光合固C的分配轉移模式是植物種群提高競爭能力、克服環境逆境的重要途徑[60]。C穩定同位素示蹤技術是研究植物光合固C、分配及轉化與環境變化關系的重要研究方法和手段[61]。采用13C脈沖標記方法的研究表明,短時間內(1 d)N肥輸入后玉米光合固定δ13C的總量增加,但是比對照δ13C值下降,因為N素添加后,植物生物量增加,對δ13C值起稀釋作用[62]。隨著標記時間增加(15 d后),植物光合固定δ13C總量逐漸減少,這主要是由莖葉和根際呼吸損失而引起[63]。通常情況下,植物光合固定的δ13C即時分配大小為莖葉>根>土壤,大部分固定的C留在地上部分[64],但是分配比例因植物物種而異：楊世超等[65]應用同位素標記實驗表明,在標記期的苜蓿(medicagosativa)光合固定的δ13C值分配情況為：莖(18%—27%)>葉(4%—8%)>根(1%—2%)；而玉米(Zeamays)在整個生育期內分配到地上部、根部、根際呼吸和土壤有機碳中的光合C量,分別占凈吸收C量的62.39%、17.88%、17.07%和2.67%[66]。N輸入后光合固C在植物各器官分配可能會發生變化。一些研究認為,施N増加了同化C分配到莖和地上部分的比例,分配到根和地下部分的比例下降[67-69]。但是當N素等肥力供應不足時,分配至根系的C占凈光合固C的比例升高,光合固C向根系分配轉移,可能是植物對養分脅迫的一種適應[70-71]。植物在不同的生長期,光合固C的分配也存在差異。研究認為在生長前期光合固C偏向于向地下根系的輸送,生育后期偏向于地上以利于果實等的累積[72]。但是N輸入后光合C的分配可能會產生改變,如研究表明,施N處理后冬小麥在生長前期(苗期和拔節期),凈光合固定的δ13C分配到地上部分的比例高于不施N處理,而在生育時期結束后,施N處理光合固定的δ13C在地上部分的分配顯著降低[70]。因此,N輸入后植物C庫將發生轉移,因而有必要進一步了解植物光合固C在不同器官、以及植物-土壤系統中的固定、分配及轉移的過程。不過目前大多數利用脈沖標記進行光合固C研究是基于標記當天吸收的δ13C值得出的結論,提供的是即時和近期光合固C的分配和轉移規律,但是即使在同一生育期內,光合固C的分配也可能出現變化,光合固C分配還存在季節動態變化,因此利用13C脈沖標記方法研究植物光合固C分配(特別是分配到地下部分)只能說是一個估算,但是這種估算對于研究整個生態系統尺度的C平衡仍具有重要意義[73]。

3 N輸入影響植物光合固C的機理

3.1 N輸入提高植物光合固C能力的機理

N素是植物葉綠素、蛋白質、氨基酸和光合酶等的重要組成部分,參與光合產物的合成,可以通過影響植物的光合作用改變植物固C能力。研究表明,N輸入提高了植物葉片N含量和葉綠素含量[74-75],促進植物光合色素的合成[52],增加植物葉面積[76],引起核酮糖-1,5-二磷酸羧化酶/加氧酶(Rubisco酶)的濃度和活性及蛋白質總量升高,從而提高植物的光合速率[55]。如對Harvard赤松(Pinusresinosa)進行高N處理的樣地中,發現赤松葉片氨基酸和葉綠素明顯積累,其原因是葉片N含量與光合作用存在解耦合關系,植物將葉片中增加的N作為可溶性蛋白質,提高了光合作用[8]。在南亞熱帶地區的試驗中,N沉降增加了外來植物薇甘菊(Mikaniamicrantha)凈光合速率(Pn)、氣孔導度(Gs)、蒸騰速率(Tr)和水分利用效率(WUE)的日均值,一定程度提高了植物的光合作用和加速了生物的入侵[77]。溫帶草原生態系統的研究認為,施N不僅對葉片Pn有促進作用,而且延長了光合高峰期的持續時間。N輸入導致葉片Tr降低,瞬時WUE值增高,Gs增大,胞間CO2濃度(Ci)逐漸減小,固C能力增強[39]。濱海鹽沼的研究也表明,施加N素促進了互花米草葉片的生長,葉面積、葉數、葉長和葉寬均顯著增加,外源N輸入促進了互花米草葉綠素含量的增加[78]。三江平原小葉章濕地N輸入模擬實驗同樣表明,小葉章葉綠素、葉片可溶性蛋白和游離氨基酸含量分別增加20.37%、10.52%和19.18%,而可溶性糖含量則下降了14.69%,不同水平N輸入處理的凈同化率分別為對照的1.10—3.81倍[79]。

光合生理指標和葉綠素熒光參數是研究植物光合生理生態的重要參數,指示植物的光合固C能力大小。研究表明,隨著施N水平的增加,小葉章的全N含量、光合色素含量、光合參數如表觀量子產量(AQE)和潛在光合能力(Amax)均增加,表明利用弱光的能力增強,有利于植物在低溫環境維持較高的光合能力[80]。另外,植物還可以通過N輸入,降低光補償點(LCP)和暗呼吸速率(Rd),促進各器官N含量,增加葉重比,提高生物量和固C量[81]。N輸入增強后植物PSⅡ最大光化學量子產量(Fv/Fm)、PSⅡ實際光化學量子產量(ΦPSⅡ)、光化學淬滅系數(qP)也逐漸升高,非光化學淬滅(NPQ)逐漸下降,植物光能轉換效率提高,PSⅡ反應中心的開放度更高,利于光合產物提高[82]。亞熱帶地區NH4NO3添加實驗表明,植物Pn、Tr,植物光系統Ⅱ最大光化學效率(Fv/Fm)、光化學性能指數(PIABS)和生物量在N添加后顯著提高[83]。這些研究表明,N輸入可以促進了葉片光系統Ⅱ光化學效率的提高,提高植物的光合速率及固C能力。

3.2 N輸入降低植物光合固C能力的機理

在N富集或N飽和的生態系統中,N輸入反而對植物生長不利。首先,過量的N并未被植物吸收,多數通過淋溶損失被土壤固持。Schleppi等[84]在瑞士中部的N輸入標記實驗表明,僅有12%的N進入地上植被,其余絕大部分進入土壤；長期N肥實驗也表明,沉降的N大部分集中在土壤表層,約70%的N儲存于低C/N(10—30)的土壤中,因而N沉降不會對植物C吸收產生影響[85]。其次,N輸入會引起植物光合和呼吸性能變化。如過高N輸入使植物最大凈光合速率(Pnmax)和光飽和點(LSP)下降,對光環境的適應性下降,暗呼吸速率(Rd)卻升高,因此生物量和固C積累反而少[81]。高N處理還顯著降低了植物葉片的Fv/Fm和Fv/Fo,導致PSⅡ原初光能轉化效率和PSⅡ的潛在活性下降,最大熒光、可變熒光、光化學猝滅系數降低,影響了植物的光合固C作用[6,86]。

Brown等[46]則認為N輸入雖然促進了植物生長,但是葉面積增加反過來影響自身光合作用,形成自遮蔽(Self-shading)作用。植物的呼吸作用是造成植物固C損失的重要途徑。N輸入后,植物葉片蛋白質含量升高,導致呼吸作用上升[87],而且植物體內N含量與呼吸作用也普遍存在正相關關系[88]。N輸入與土壤呼吸的這種正向關系主要是因為高N輸入有利于改善枯落物質量(如C/N降低),使C、N礦質化速率升高。在瑞典南部實驗也發現在高N輸入條件下,呼吸速率偏高,呼吸作用的增強可能導致植物固C量的下降[89]。

植物體內的高N水平降低植物的抗逆性和抗蟲害能力,從而嚴重阻礙植物的生長和生理活動。研究表明,在富N或N飽和系統中,植物為了抵抗N輸入增加的不利環境,會分配更多的光合同化產物來形成防御物質,導致生產力和固C量降低[94]。N輸入后植物生長雖然加快,但是昆蟲種群數量也在增長,植食作用的加強會降低植物的生產力[95],另外,N輸入后葉片中氨基酸濃度增加,而氨基酸是一種病原微生物易吸收的N源,從而可能引起病原體繁殖加速或引起其它更多種的病原體侵染[96],這些都會直接或間接地對植物光合生長產生有害影響。

4 研究展望

植物光合固C作為生態系統C循環過程的一個重要環節,無疑對全球生態系統的C源/匯功能有重要影響。目前N輸入增強等全球變化過程對植物光合固C影響的機制和過程有很多尚不明確的地方,如在細胞和分子水平上微生物對植物光合固C的探討較少,對C、N耦合深刻認識的生物地球化學模型較為缺乏,同其他生源要素如S、P等的耦合研究不足等。鑒于以上認識,以下幾個方面應給予高度的重視：

(1)由于物種、生態系統類型差異,當前N輸入對植物固C的影響仍具有很大的不確定性,并且隨著N輸入的增加,可能導致生態系統N飽和,而P則成為一些生態系統的限制因子[97]。應進一步深入探討P輸入特別是N、P交互作用對植物光合固C的影響機制,并加強C、N、P耦合的固C模型研究。

(2)準確、定量表達N素對生態系統光合作用、同化物分配過程的影響是預測未來全球C循環變化的關鍵環節。需在加強實測和機理研究的基礎上,發展能反映N飽和現象、能顯式表達N素與光合作用關系的過程算法,以及表達N素對同化物分配過程影響的分配方案[98],以準確預測N輸入增加對生態系統光合固C及C循環的影響。

(3)應從植被、根系、土壤和枯落物分解等角度進行綜合探討,把植被、根系、土壤和枯落物分解作為一個整體,應用同位素標記和分子生物學技術,結合生態學研究手段,合理運用Meta分析,準確地定量表達N素對生態系統光合作用、同化物分配過程的影響,并從多尺度、多因子綜合分析N輸入影響下植物光合固C在生態系統各個C庫之間的流動、分配、轉化特征,深入理解全球變化背景下的C循環規律。

[1] Wade A J, Neal C, Whitehead P G, Flynn N J. Modelling nitrogen fluxes from the land to the coastal zone in European systems: a perspective from the INCA project. Journal of Hydrology, 2005, 304(1/4): 413-429.

[2] Bobbink R, Hicks K, Galloway J, Spranger T, Alkemade R, Ashmore M, Bustamante M, Cinderby S, Davidson E, Dentener F, Emmett B, Erisman J W, Fenn M, Gilliam F, Nordin A, Pardo L, De Vries W. Global assessment of nitrogen deposition effects on terrestrial plant diversity: A synthesis. Ecological Applications, 2010, 20(1): 30-59.

[3] Zhang L, Jacob D J, Knipping E M, Kumar N, Munger J W, Carouge C C, van Donkelaar A, Wang Y X, Chen D. Nitrogen deposition to the United States: distribution, sources, and processes. Atmospheric Chemistry & Physics Discussions, 2012, 12(1): 241-282.

[4] Morillas L, Durán J, Rodríguez A, Roales J, Gallardo A, Lovett G M, Groffman P M. Nitrogen supply modulates the effect of changes in drying-rewetting frequency on soil C and N cycling and greenhouse gas exchange. Global Change Biology, 2015, 21(10): 3854-3863.

[5] 孫金偉, 吳家兵, 任亮, 張冠華, 任斐鵬, 姚付啟. 氮添加對長白山闊葉紅松林2種樹木幼苗光合生理生態特征的影響. 生態學報, 2016, 36(21), doi: 10.5846/stxb201412082428.

[6] 周志強, 彭英麗, 孫銘隆, 張玉紅, 劉彤. 不同氮素水平對瀕危植物黃檗幼苗光合熒光特性的影響. 北京林業大學學報, 2015, 37(12): 17-23.

[7] 胡偉芳, 章文龍, 張林海, 陳曉艷, 林偉, 曾從盛, 仝川. 中國主要濕地植被氮和磷生態化學計量學特征. 植物生態學報, 2014, 38(10): 1041-1052.

[8] Bauer G A, Bazzaz F A, Minocha R, Long S, Magill A, Aber J, Berntson G M. Effects of chronic N additions on tissue chemistry, photosynthetic capacity, and carbon sequestration potential of a red pine (PinusresinosaAit.) stand in the NE United States. Forest Ecology and Management, 2004, 196(1): 173-186.

[9] Bukaveckas P A, Isenberg W N. Loading, transformation, and retention of nitrogen and phosphorus in the tidal freshwater James River (Virginia). Estuaries and Coasts, 2013, 36(6): 1219-1236.

[10] Galloway J N. The global nitrogen cycle: changes and consequences. Environmental Pollution, 1998, 102(S1): 15-24.

[11] Galloway J N, Dentener F J, Capone D G, Boyer E W, Howarth R W, Seitzinger S P, Asner G P, Cleveland C C, Green P A, Holland E A, Karl D M, Michaels A F, Porter J H, Townsend A R, V?osmarty C J. Nitrogen cycles: past, present, and future. Biogeochemistry, 2004, 70(2): 153-226.

[12] Liu X J, Zhang Y, Han W X, Tang A H, Shen J L, Cui Z L, Vitousek P, Erisman J W, Goulding K, Christie P, Fangmeier A, Zhang F S. Enhanced nitrogen deposition over China. Nature, 2013, 494(7438):459-462.

[13] 彭禮瓊, 金則新, 王強. 模擬氮沉降對夏蠟梅幼苗生理生態特性的影響. 生態學雜志, 2014, 33(4): 989-995.

[14] Thomas R Q, Canham C D, Weathers K C, Goodale C L. Increased tree carbon storage in response to nitrogen deposition in the US. Nature Geoscience, 2010, 3(1): 13-17.

[15] Gundale M J, From F, Bach L H, Nordin A. Anthropogenic nitrogen deposition in boreal forests has a minor impact on the global carbon cycle. Global Change Biology, 2014, 20(1): 276-286.

[16] Tu L H, Hu T X, Zhang J, Li X W, Hu H L, Liu L, Xiao Y L. Nitrogen addition stimulates different components of soil respiration in a subtropical bamboo ecosystem. Soil Biology and Biochemistry, 2013, 58:255-264.

[17] Lu X K, Mo J M, Gilliam F S, Fang H, Zhu F F, Fang Y T, Zhang W, Huang J. Nitrogen addition shapes soil phosphorus availability in two reforested tropical forests in southern China. Biotropica, 2012, 44(3): 302-311.

[18] Neff J C, Townsend A R, Gleixner G, Lehman S J, Turnbull J, Bowman W D. Variable effects of nitrogen additions on the stability and turnover of soil carbon. Nature, 2002, 419(6910): 915-917.

[19] LeBauer D S, Treseder K K. Nitrogen limitation of net primary productivity in terrestrial ecosystems is globally distributed. Ecology, 2008, 89(2): 371-379.

[20] Solberg S, Dobbertin M, Reinds G J, Lange H, Andreassen K, Fernandez P G, Hildingsson A, de Vries W. Analyses of the impact of changes in atmospheric deposition and climate on forest growth in European monitoring plots: A stand growth approach. Forest Ecology and Management, 2009, 258(8): 1735-1750.

[21] 齊玉春, 彭琴, 董云社, 肖勝生, 賈軍強, 郭樹芳, 賀云龍, 閆鐘清, 王麗芹. 不同退化程度羊草草原碳收支對模擬氮沉降變化的響應. 環境科學, 2015, 36(2): 625-635.

[22] 宗寧, 石培禮, 蔣婧, 熊定鵬, 孟豐收, 宋明華, 張憲洲, 沈振西. 短期氮素添加和模擬放牧對青藏高原高寒草甸生態系統呼吸的影響. 生態學報, 2013, 33(19): 6191-6201.

[23] Bai Y F, Wu J G, Clark C M, Naeem S, Pan Q M, Huang J H, Zhang L X, Han X G. Tradeoffs and thresholds in the effects of nitrogen addition on biodiversity and ecosystem functioning: evidence from inner Mongolia Grasslands. Global Change Biology, 2010, 16(1): 358-372.

[24] 劉德燕, 宋長春, 孫麗. 外源氮輸入對濕地植物生長及光合特征的影響. 中國環境科學, 2007, 27(4): 513-517.

[25] 曾競, 卜兆君, 王猛, 馬進澤, 趙紅艷, 李鴻凱, 王升忠. 氮沉降對泥炭地影響的研究進展. 生態學雜志, 2013, 32(2): 473-481.

[26] Matson P A, McDowell W H, Townsend A R, Vitousek P M. The globalization of N deposition: ecosystem consequences in tropical environments. Biogeochemistry, 1999, 46(1-3): 67-83.

[27] Holland E A, Dentener F J, Braswell B H, Sulzman J M. Contemporary and pre-industrial global reactive nitrogen budgets. Biogeochemistry, 1999, 46(1): 7-43.

[28] Magill A H, Aber J D, Currie W S, Nadelhoffer K J, Martin M E, McDowell W H, Melillo J M, Steudler P. Ecosystem response to 15 years of chronic nitrogen additions at the Harvard Forest LTER, Massachusetts, USA. Forest Ecology and Management, 2004, 196(1): 7-28.

[29] Lovett G M, Goodale C L. A new conceptual model of nitrogen saturation based on experimental nitrogen addition to an oak forest. Ecosystems, 2011, 14(4): 615-631.

[30] Sparrius L B, Sevink J, Kooijman A M. Effects of nitrogen deposition on soil and vegetation in primary succession stages in inland drift sands. Plant and Soil, 2012, 353 (1-2): 261-272.

[31] Liu L L, Greaver T L. A global perspective on belowground carbon dynamics under nitrogen enrichment. Ecology Letters, 2010, 13(7): 819-828.

[32] Chen H, Li D J, Gurmesa G A, Yu G R, Li L H, Zhang W, Fang H J, Mo J M. Effects of nitrogen deposition on carbon cycle in terrestrial ecosystems of China: A meta-analysis. Environmental Pollution, 2015, 206: 352-360.

[33] Nordin A, Strengbom J, Witzell J, N?sholm T, Ericson L. Nitrogen deposition and the biodiversity of boreal forests: implications for the nitrogen critical load. AMBIO: A Journal of the Human Environment, 2005, 34(1): 20-24.

[34] Currey P M, Johnson D, Dawson L A, van der Wal R, Thornton B, Sheppard L J, Leith I D, Artz R R E. Five years of simulated atmospheric nitrogen deposition have only subtle effects on the fate of newly synthesized carbon inCallunavulgarisandEriophorumvaginatum. Soil Biology and Biochemistry, 2011, 43(3): 495-502.

[35] 閆佳毅, 張宇清, 秦樹高, 吳斌, 馮薇, 邵晨曦, 法科宇. 不同水分條件下苔蘚結皮光合能力對氮素添加量的響應. 水土保持通報, 2015, 35(6): 75-80.

[36] Wallenda T, Kottke I. Nitrogen deposition and ectomycorrhizas. New Phytologist, 1998, 139(1): 169-187.

[37] Mo J M, Brown S, Xue J H, Fang Y T, Li Z A. Response of litter decomposition to simulated N deposition in disturbed, rehabilitated and mature forests in subtropical China. Plant and soil, 2006, 282(1-2): 135-151.

[38] 李德軍, 莫江明, 方運霆, 蔡錫安, 薛璟花, 徐國良. 模擬氮沉降對三種南亞熱帶樹苗生長和光合作用的影響. 生態學報, 2004, 24(5): 876-882.

[39] 肖勝生, 董云社, 齊玉春, 彭琴, 何亞婷, 劉欣超. 內蒙古溫帶草原羊草葉片功能特性與光合特征對外源氮輸入的響應. 環境科學學報, 2010, 30(12): 2535-2543.

[40] 游成銘, 胡中民, 郭群, 干友民, 李凌浩, 白文明, 李勝功. 氮添加對內蒙古溫帶典型草原生態系統碳交換的影響. 生態學報, 2016, 36(8) :2142-2150.

[41] 宋長春, 張金波, 張麗華. 氮素輸入影響下淡水濕地碳過程變化. 地球科學進展, 2005, 20(11): 1249-1255.

[42] 趙光影, 竇晶鑫, 郝冬梅. 模擬氮沉降對三江平原濕地小葉章生物量及分配的影響. 地理與地理信息科學, 2012, 28(4): 103-106.

[43] Vitt D H, Wieder K, Halsey L A, Turetsky M. Response ofSphagnumfuscumto nitrogen deposition: a case study of ombrogenous peatlands in Alberta, Canada. The Bryologist, 2003, 106(2): 235-245.

[44] Nordbakken J F, Ohlson M, H?gberg P. Boreal bog plants: nitrogen sources and uptake of recently deposited nitrogen. Environmental Pollution, 2003, 126(2): 191-200.

[45] Pitcairn C E R, Leith I D, Fowler D, Hargreaves K J, Moghaddam M, Kennedy V H, Granat L. Foliar nitrogen as an indicator of nitrogen deposition and critical loads exceedance on a European scale. Water, Air, and Soil Pollution, 2001, 130(1-4): 1037-1042.

[46] Brown K R, Thompson W A, Weetman G F. Effects of N addition rates on the productivity ofPiceasitchensis,Thujaplicata, andTsugaheterophyllaseedlings. Trees, 1996, 10(3): 189-197.

[47] Van Der Heijden E, Verbeek S K, Kuiper P J C. Elevated atmospheric CO2and increased nitrogen deposition: effects on C and N metabolism and growth of the peat mossSphagnumrecurvumP. Beauv. var.mucronatum(Russ.) Warnst. Global Change Biology, 2000, 6(2): 201-212.

[48] Fenn M E, Poth M A. Indicators of nitrogen status in California forests // Bytnerowicz A, Arbaugh M J, Schilling, S L eds. Proceedings of the International Symposium on Air Pollution and Climate Change Effects on Forest Ecosystems. Riverside, CA, 1996: 123-130.

[49] Fenn M E, Poth M A, Aber J D, Baron J S, Bormann B T, Johnson D W, Lemly A D, McNulty S G, Ryan D F, Stottlemyer R. Nitrogen excess in North American ecosystems: predisposing factors, ecosystem responses, and management strategies. Ecological Applications, 1998, 8(3): 706-733.

[50] 孫大成, 郭雪蓮, 解成杰, 余磊朝, 許靜. 氮輸入對沼澤濕地植物生長和氮吸收的影響. 生態環境學報, 2013, 22(8): 1317-1321.

[51] Green E K, Galatowitsch S M. Effects ofPhalarisarundinaceaand nitrate-N addition on the establishment of wetland plant communities. Journal of Applied Ecology, 2002, 39(1): 134-144.

[52] 蔣思思, 魏麗萍, 楊松, 肖迪, 王曉潔, 侯繼華. 不同種源油松幼苗的光合色素和非結構性碳水化合物對模擬氮沉降的短期響應. 生態學報, 2015,35(21) : 7061-7070.

[53] Israeli Y, Schwartz A, Plaut Z, Yakir D. Effects of light regime on δ13C, photosynthesis and yield of field-grown banana(Musasp., Musaceae). Plant, Cell and Environment, 1996, 19(2): 225-230.

[54] Liu X Y, Xiao H Y, Liu C Q, Li Y Y, Xiao H W. Stable carbon and nitrogen isotopes of the mossHaplocladiummicrophyllumin an urban and a background area (SW China): The role of environmental conditions and atmospheric nitrogen deposition. Atmospheric Environment, 2008, 42(21): 5413-5423.

[55] 吳家兵, 井艷麗, 關德新, 楊宏, 袁鳳輝, 孫金偉. 氮沉降對森林碳匯功能影響的研究進展. 世界林業研究, 2012, 25(2): 12-16.

[56] Ambus P, Petersen S O, Soussana J F. Short-term carbon and nitrogen cycling in urine patches assessed by combined carbon-13 and nitrogen-15 labelling. Agriculture, Ecosystems & Environment, 2007, 121(1-2): 84-92.

[57] Qing H, Cai Y, Xiao Y, Yao Y H, An S Q. Nitrogen uptake and use efficiency of invasiveSpartinaalternifloraand nativePhragmitesaustralis: Effect of nitrogen supply. Clean-Soil, Air, Water, 2015, 43(2): 305-311.

[58] Poorter H, Nagel O. The role of biomass allocation in the growth response of plants to different levels of light, CO2, nutrients and water: a quantitative review. Australian Journal of Plant Physiology, 2000, 27(12): 596-607.

[59] 馬曄, 劉錦春. δ13C在植物生態學研究中的應用. 西北植物學報, 2013, 33(7): 1492-1500.

[60] Weiner J. Allocation, plasticity and allometry in plants. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics, 2004, 6(4):207-215.

[61] Wingate L, Ogée J, Burlett R, Bosc A, Devaux M, Grace J, Loustau D, Gessler A. Photosynthetic carbon isotope discrimination and its relationship to the carbon isotope signals of stem, soil and ecosystem respiration. New Phytologist, 2010, 188(2): 576-589.

[62] 安婷婷, 汪景寬, 李雙異, 付時豐, 裴久渤, 李慧. 用13C脈沖標記方法研究施肥與地膜覆蓋對玉米光合碳分配的影響. 土壤學報, 2013, 50(5): 948-955.

[63] Chaudhary D R, Saxena J, Lorenz N, Dick R P. Distribution of recently fixed photosynthate in a switchgrass plant-soil system. Plant, Soil and Environment, 2012, 58(6): 249-255.

[64] Bromand S, Whalen J K, Janzen H H, Schjoerring J K, Ellert B H. A pulse-labelling method to generate13C-enriched plant materials. Plant and Soil, 2001, 235(2): 253-257.

[65] 楊世超, 鄧波, 張蘊薇, 楊富裕. 中苜一號紫花苜蓿碳同化分配與轉移速率的研究. 草地學報, 2012, 20(4): 679-685.

[66] 何敏毅, 孟凡喬, 史雅娟, 吳文良. 用13C脈沖標記法研究玉米光合碳分配及其向地下的輸入. 環境科學, 2008, 29(2): 446-453.

[67] Kuzyakov Y, Domanski G. Carbon input by plants into the soil. Review. Journal of Plant Nutrition and Soil Science, 2000, 163(4): 421-431.

[68] Wang Z P, Li L H, Han X G, Li Z Q, Chen Q S. Dynamics and allocation of recently photo-assimilated carbon in an Inner Mongolia temperate steppe. Environmental and Experimental Botany, 2007, 59(1): 1-10.

[69] Bazot S, Ulff L, Blum H, Nguyen C, Robin C. Effects of elevated CO2concentration on rhizodeposition fromLoliumperennegrown on soil exposed to 9 years of CO2enrichment. Soil Biology and Biochemistry, 2006, 38(4): 729-736.

[70] 齊鑫, 王敬國. 應用13C脈沖標記方法研究不同施氮量對冬小麥凈光合碳分配及其向地下輸入的影響. 農業環境科學學報, 2008, 27(6): 2524-2530.

[71] Werth M, Kuzyakov Y. Assimilate partitioning affects13C fractionation of recently assimilated carbon in maize. Plant and Soil, 2006, 284(1-2): 319-333.

[72] Lu Y H, Watanabe A, Kimura M. Input and distribution of photosynthesized carbon in a flooded rice soil. Global Biogeochemical Cycles, 2002, 16(4): 321-328.

[73] Kuzyakov Y, Schneckenberger K. Review of estimation of plant rhizodeposition and their contribution to soil organic matter formation. Archives of Agronomy and Soil Science, 2004, 50(1): 115-132.

[74] Warren C R, Dreyer E, Adams M A. Photosynthesis-Rubisco relationships in foliage ofPinussylvestrisin response to nitrogen supply and the proposed role of Rubisco and amino acids as nitrogen stores. Trees, 2003, 17(4): 359-366.

[75] Pregitzer K S, Burton A J, Zak D R, Talhelm A F. Simulated chronic nitrogen deposition increases carbon storage in Northern temperate forests. Global Change Biology, 2008, 14(1): 142-153.

[76] Knops J M H, Reinhart K. Specific leaf area along a nitrogen fertilization gradient. The American Midland Naturalist, 2000, 144(2): 265-272.

[77] 張衛強, 肖輝林, 殷祚云, 曾曉舵, 黃美艷, 馮乙晴, 張毅龍. 模擬氮沉降對入侵植物薇甘菊光合特性的影響. 生態環境學報, 2013, 22(12): 1859-1866.

[78] 張耀鴻, 張富存, 李映雪, 謝曉金, 周曉冬, 李強, 雷俊. 外源氮輸入對互花米草生長及葉特征的影響. 生態環境學報, 2010, 19(10): 2297-2301.

[79] 竇晶鑫, 劉景雙, 王洋, 趙光影. 小葉章對氮沉降的生理生態響應. 濕地科學, 2009, 7(1): 40-46.

[80] 王建波, 鐘海秀, 付小玲, 王繼豐, 倪紅偉. 氮沉降對小葉章光合生理特性的影響. 中國農學通報, 2013, 29(7): 45-49.

[81] 李明月, 王健, 王振興, 吳曉燕, 黃儒珠, 朱錦懋. 模擬氮沉降條件下木荷幼苗光合特性、生物量與 C、N、P 分配格局. 生態學報, 2013, 33(5): 1569-1577.

[82] 孫年喜, 宗學鳳, 王三根. 不同供氮水平對玉米光合特性的影響. 西南農業大學學報: 自然科學版, 2005, 27(3): 389-392.

[83] 閆慧, 吳茜, 丁佳, 張守仁. 不同降水及氮添加對浙江古田山4種樹木幼苗光合生理生態特征與生物量的影響. 生態學報, 2013, 33(14) :4226-4236.

[84] Schleppi P, Bucher-Wallin L, Siegwolf R, Saurer M, Muller N, Bucher J B. Simulation of increased nitrogen deposition to a montane forest ecosystem: partitioning of the added15N. Water, Air, and Soil Pollution, 1999, 116(1-2): 129-134.

[85] Currie W S, Nadelhoffer K J. Original articles: dynamic redistribution of isotopically labeled cohorts of nitrogen inputs in two temperate forests. Ecosystems, 1999, 2(1): 4-18.

[86] 王強, 金則新, 彭禮瓊. 氮沉降對烏藥幼苗生理生態特性的影響. 應用生態學報, 2012, 23(10): 2766-2772.

[87] Reich P B, Walters M B, Ellsworth D S, Vose J M, Volin J C, Gresham C, Bowman W D. Relationships of leaf dark respiration to leaf nitrogen, specific leaf area and leaf life-span: a test across biomes and functional groups. Oecologia, 1998, 114(4): 471-482.

[88] Reich P B, Tjoelker M G, Pregitzer K S, Wright I J, Oleksyn J, Machado J. Scaling of respiration to nitrogen in leaves, stems and roots of higher land plants. Ecology Letters, 2008, 11(8): 793-801.

[89] M?nsson K F, Falkengren-Grerup U. The effect of nitrogen deposition on nitrification, carbon and nitrogen mineralisation and litter C:N ratios in oak (QuercusroburL.) forests. Forest Ecology and Management, 2003, 179(1-3): 455-467.

[90] Warren C R, Livingston N J, Turpin D H. Photosynthetic responses and N allocation in Douglas-fir needles following a brief pulse of nutrients. Tree Physiology, 2004, 24(6): 601-608.

[91] Aber J, McDowell W, Nadelhoffer K, Magill A, Berntson G, Kamakea M, McNulty S, Currie W, Rustad L, Fernandez I. Nitrogen saturation in temperate forest ecosystems. Bioscience, 1998, 48(11): 921-934.

[92] Nakaji T, Fukami M, Dokiya Y, Izuta T. Effects of high nitrogen load on growth, photosynthesis and nutrient status ofCryptomeriajaponicaandPinusdensifloraseedlings. Trees, 2001, 15(8): 453-461.

[93] 樊后保, 黃玉梓. 陸地生態系統氮飽和對植物影響的生理生態機制. 植物生理與分子生物學學報, 2006, 32(4): 395-402.

[94] 黃娟, 莫江明, 孔國輝, 魯顯楷, 張煒. 植物源揮發性有機物對氮沉降響應研究展望. 生態學報, 2011, 31(21): 6616-6623.

[95] Tikkanen O P, Roininen H. Spatial pattern of outbreaks ofOperophterabrumatain eastern Fennoscandia and their effects on radial growth of trees. Forest Ecology and Management, 2001, 146(1-3): 45-54.

[96] Strengbom J, Nordin A, N?sholm T, Ericson L. Parasitic fungus mediates change in nitrogen-exposed boreal forest vegetation. Journal of Ecology, 2002, 90(1): 61-67.

[97] Gress S E, Nichols T D, Northcraft C C, Peterjohn W T. Nutrient limitation in soils exhibiting differing nitrogen availabilities: what lies beyond nitrogen saturation?. Ecology, 2007, 88(1): 119-130.

[98] 李雷, 黃玫, 顧峰雪, 張黎. 氮素影響陸地生態系統碳循環過程的模型表達方法. 自然資源學報, 2013, 28(11): 2012-2022.

Reviews on effects of nitrogen addition on plant photosynthetic carbon fixation

ZHANG Linhai1,2,3,*, ZENG Congsheng1,2,3,4, HU Weifang1,2

1CollegeofGeographicalSciences,FujianNormalUniversity,Fuzhou350007,China2ResearchCentreofWetlandsinSubtropicalRegion,FujianNormalUniversity,Fuzhou350007,China3KeyLaboratoryofHumidSub-tropicalEco-geographicalProcessoftheMinistryofEducation,FujianNormalUniversity,Fuzhou350007,China4InstituteofGeography,FujianNormalUniversity,Fuzhou350007,China

Plant photosynthetic carbon fixation is the important pathway in biological CO2fixation, and plays an important role in the process of ecosystems carbon cycle. It is quite meaningful to understand the effect of nitrogen enrichment on the plants photosynthetic carbon fixation. The response of carbon sequestration capacity to nitrogen addition depends on the type and nitrogen saturation of the ecosystems. The nitrogen critical load is higher in grassland and wetland ecosystems, and lower in arid and semi-arid desert ecosystem. The distribution of carbon assimilates in plant organs possibly are altered by the nitrogen addition, which depends mainly on plant physiology, growth rhythm and environmental nutrients condition. Because of the diversity of plant species and ecosystems, the effects of nitrogen enrichment on plant photosynthetic carbon fixation are uncertain. The process models for accurately and quantitatively expressing the effects of nitrogen enrichment on fixation and distribution of photosynthetic carbon in plants are still very limited. We suggest to focus on the biogeochemical models of the effects of nitrogen enrichment on distribution of carbon assimilation, and the coupled model of carbon fixation in plants under both nitrogen and phosphorus enhancement. Further more, by using isotope labeling and molecular biology techniques, we need to determine the effects of nitrogen enrichment on fixation and distribution of photosynthetic carbon from ecosystem viewpoint.

nitrogen input; global change; photosynthetic carbon fixation

福建省自然科學基金資助項目(2015J01161); 福建省基本科研專項重點資助項目(2014R1034-1); 福建師范大學校級創新團隊資助項目(IRTL1205)

2016- 08- 18;

2016- 11- 17

10.5846/stxb201608181695

*通訊作者Corresponding author.E-mail: mary12maryzhang@126.com

張林海， 曾從盛， 胡偉芳.氮輸入對植物光合固碳的影響研究進展.生態學報,2017,37(1):147- 155.

Zhang L H, Zeng C S, Hu W F.Reviews on effects of nitrogen addition on plant photosynthetic carbon fixation.Acta Ecologica Sinica,2017,37(1):147- 155.