胰腺癌根治術(shù)淋巴結(jié)清掃范圍的發(fā)展歷程

勾善淼， 吳河水

(華中科技大學(xué)同濟(jì)醫(yī)學(xué)院附屬協(xié)和醫(yī)院 胰腺外科， 武漢 430022)

胰腺癌根治術(shù)淋巴結(jié)清掃范圍的發(fā)展歷程

勾善淼， 吳河水

(華中科技大學(xué)同濟(jì)醫(yī)學(xué)院附屬協(xié)和醫(yī)院 胰腺外科， 武漢 430022)

胰腺癌是所有消化系統(tǒng)惡性腫瘤中患者預(yù)后情況最差的之一，總體5年生存率僅約5%，即使進(jìn)行了根治性切除，患者5年生存率也僅為20%左右。復(fù)發(fā)和轉(zhuǎn)移是影響胰腺癌患者術(shù)后生存的最關(guān)鍵因素，其中易發(fā)生淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是胰腺癌的重要特點(diǎn)，因而淋巴結(jié)的清掃范圍一直是胰腺癌根治術(shù)的一個(gè)熱點(diǎn)問題。對(duì)胰腺癌根治術(shù)淋巴結(jié)清掃范圍的歷史與現(xiàn)狀進(jìn)行了總結(jié)，認(rèn)為規(guī)范化的淋巴結(jié)清掃是改善胰腺癌術(shù)后患者預(yù)后的關(guān)鍵因素之一。

胰腺腫瘤； 淋巴結(jié)切除術(shù)； 外科手術(shù)

胰腺癌發(fā)生率在全國范圍內(nèi)位居所有惡性腫瘤的前10位。在美國，每年罹患胰腺癌的患者約45 000例，其發(fā)病率在男女惡性腫瘤患者中分別位居第10與第9位[1]；在我國，雖然胰腺癌發(fā)生率低于美國，但由于人口基數(shù)較大，每年罹患胰腺癌的患者仍高達(dá)90 000例，患病人數(shù)遠(yuǎn)超美國，其發(fā)病率在男女惡性腫瘤患者中分別位居第10與第12位[2]。胰腺腫瘤惡性程度極高，盡管付出了諸多努力，但近年在治療效果方面所取得的進(jìn)展卻微乎其微，總體5年生存率仍然徘徊在5%左右，目前已成為預(yù)后最差的消化系統(tǒng)惡性腫瘤。迄今為止，外科手術(shù)仍是胰腺癌唯一有治愈可能的治療方式，但由于特殊的解剖部位及腫瘤自身的生物學(xué)行為特點(diǎn)，胰腺癌術(shù)后易復(fù)發(fā)或轉(zhuǎn)移，患者術(shù)后中位生存期僅為18～25個(gè)月[3-6]。由于復(fù)發(fā)和轉(zhuǎn)移是影響胰腺癌患者術(shù)后生存的最關(guān)鍵因素，且易發(fā)生淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移是胰腺癌的重要特點(diǎn)，因而淋巴結(jié)清掃范圍一直是胰腺癌根治術(shù)的一個(gè)熱點(diǎn)問題。胰體尾癌因周圍解剖結(jié)構(gòu)與淋巴回流相對(duì)簡單，爭議較少；但胰頭癌周圍解剖結(jié)構(gòu)與淋巴回流均較復(fù)雜，故胰十二指腸切除術(shù)的淋巴結(jié)清掃范圍爭議較大[7]。總體而言，外科醫(yī)生對(duì)胰腺癌手術(shù)淋巴結(jié)清掃范圍的研究經(jīng)歷了“探索性嘗試-經(jīng)驗(yàn)總結(jié)(回顧性研究)-結(jié)論驗(yàn)證(前瞻性研究)-達(dá)成共識(shí)(胰腺癌根治術(shù)應(yīng)實(shí)施標(biāo)準(zhǔn)的淋巴結(jié)清掃)”的過程，但目前仍存在一定爭議。本文就胰腺癌手術(shù)，特別是胰十二指腸切除術(shù)的淋巴結(jié)清掃范圍進(jìn)行簡單的歷史回顧與現(xiàn)狀探討。

1 擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃的探索與經(jīng)驗(yàn)總結(jié)階段

盡管之前也有個(gè)別關(guān)于胰腺癌根治術(shù)淋巴結(jié)清掃范圍擴(kuò)大的報(bào)道，但較大規(guī)模的研究主要始于20世紀(jì)80年代。在20世紀(jì)80年代至21世紀(jì)初的20余年間，日本、歐美以及我國的學(xué)者進(jìn)行了多項(xiàng)回顧性及前瞻性的隊(duì)列研究，其中以日本學(xué)者所做的研究納入病例最多、影響最大。這些研究對(duì)淋巴結(jié)的分組多采用日本胰腺學(xué)會(huì)(Japanese Pancreas Society，JPS)第1版標(biāo)準(zhǔn)[8]，將幽門旁、胰頭上方、膽總管周圍、胰十二指腸前方、胰十二指腸后方、胰頭下方以及腸系膜上靜脈周圍淋巴結(jié)定義為第1站淋巴結(jié)；將胰體上方、胰體下方、結(jié)腸中動(dòng)脈周圍、肝總管周圍、腹腔干周圍以及腹主動(dòng)脈周圍淋巴結(jié)定義為第2站淋巴結(jié)。這些研究將清掃至第1站淋巴結(jié)定義為標(biāo)準(zhǔn)清掃，將清掃至第2站淋巴結(jié)定義為擴(kuò)大清掃。其中以Ishikawa等[9]和Manabe等[10]的研究較具有代表性。Ishikawa等[9]研究數(shù)據(jù)顯示，標(biāo)準(zhǔn)淋巴結(jié)清掃組(37例)患者的3年生存率為13%，而擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃組(22例)患者的3年生存率為38%，其中存在周圍淋巴結(jié)侵犯的患者進(jìn)行標(biāo)準(zhǔn)淋巴結(jié)清掃后3年生存率為0，而進(jìn)行擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃后3年生存率為27%。Manabe等[10]研究結(jié)果顯示，進(jìn)行擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃患者的5年生存率為33.4%，其中Ⅰ/Ⅱ期患者的5年生存率為46.4%，Ⅲ/Ⅳ期患者5年生存率為20.7%；而對(duì)照組2年生存率僅為5.4%，3年生存率為0，其中Ⅰ/Ⅱ期患者的2年生存率為16.7%，3年生存率為0，Ⅲ/Ⅳ期患者2年生存率為3.2%，3年生存率為0。在這些研究中，擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃較標(biāo)準(zhǔn)淋巴結(jié)清掃顯示出巨大的優(yōu)勢，因而擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃成為胰腺癌手術(shù)的熱點(diǎn)，越來越多的醫(yī)院開始嘗試擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃的胰腺癌手術(shù)。然而，此后的研究少有能重復(fù)上述行擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃者預(yù)后優(yōu)于標(biāo)準(zhǔn)淋巴結(jié)清掃者的結(jié)果[11-12]。

2 擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃的療效驗(yàn)證階段

一方面由于胰腺癌根治術(shù)擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃的研究均為回顧性研究，從方法學(xué)角度來講研究質(zhì)量較差，循證等級(jí)低，作為指導(dǎo)臨床治療的證據(jù)效力不足；另一方面由于各項(xiàng)研究的結(jié)果也存在顯著差異，故外科醫(yī)生在20世紀(jì)末開始嘗試開展前瞻性研究，其中有多項(xiàng)為隨機(jī)對(duì)照研究，以期驗(yàn)證前期研究的結(jié)果。這些研究主要在歐美國家開展，尤以美國霍普金斯醫(yī)院Yeo等[13-14]開展的研究納入患者最多，影響最大。Yeo等[13-14]分別于1999年、2002年在外科學(xué)年鑒發(fā)表了其研究結(jié)果。該研究始于1996年，將標(biāo)準(zhǔn)淋巴結(jié)清掃范圍定義為胰十二指腸前方淋巴結(jié)、胰十二指腸后方淋巴結(jié)、肝十二指腸韌帶近側(cè)淋巴結(jié)與腸系膜上靜脈右側(cè)淋巴結(jié)，而擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃則切除更多的胃(30%～40%)、清除沿胃右動(dòng)脈和胃網(wǎng)膜右動(dòng)脈的大小網(wǎng)膜內(nèi)淋巴結(jié)、清除右腎門至腹主動(dòng)脈左側(cè)淋巴結(jié)、清除門靜脈-腸系膜上靜脈周圍淋巴結(jié)至腸系膜下動(dòng)脈發(fā)出平面的淋巴結(jié)。該研究共納入294例患者，其中148例進(jìn)行了擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃，146例進(jìn)行了標(biāo)準(zhǔn)淋巴結(jié)清掃。研究結(jié)果顯示，擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃組患者較標(biāo)準(zhǔn)淋巴結(jié)清掃組在術(shù)后生存方面并無優(yōu)勢，反而手術(shù)相關(guān)并發(fā)癥發(fā)生率更高，生活質(zhì)量更差。其他隨機(jī)對(duì)照研究[15-17]包括一項(xiàng)日本的研究結(jié)果與該研究一致，均不支持?jǐn)U大淋巴結(jié)清掃在長期生存方面優(yōu)于標(biāo)準(zhǔn)淋巴結(jié)清掃的結(jié)論。因此，2003年JPS對(duì)胰頭癌淋巴結(jié)分組進(jìn)行了修訂[18]，將原定義為第1站的腸系膜上動(dòng)脈周圍淋巴結(jié)、部分肝十二指腸韌帶周圍淋巴結(jié)定義為第2站淋巴結(jié)，將原定義為第2站的腹腔干及主動(dòng)脈旁淋巴結(jié)定義為第3站淋巴結(jié)。根據(jù)新的JPS淋巴結(jié)分組標(biāo)準(zhǔn)，原第1站淋巴結(jié)切除即已達(dá)到第2站淋巴結(jié)切除，而原第2站淋巴結(jié)切除已達(dá)第3站淋巴結(jié)切除。該標(biāo)準(zhǔn)的修訂反映了日本學(xué)者對(duì)擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃的反思與改進(jìn)。在這個(gè)階段，胰腺癌根治術(shù)的淋巴結(jié)清掃理念開始由“擴(kuò)大”向“標(biāo)準(zhǔn)”轉(zhuǎn)變。

3 淋巴結(jié)清掃范圍共識(shí)達(dá)成階段

經(jīng)歷了對(duì)胰腺癌根治術(shù)淋巴結(jié)清掃擴(kuò)大化的探索過程，盡管對(duì)于某些具體的淋巴結(jié)是否應(yīng)該清掃仍存在爭議，但外科學(xué)界基本上達(dá)成了胰腺癌根治術(shù)應(yīng)進(jìn)行“標(biāo)準(zhǔn)”而非“擴(kuò)大”淋巴結(jié)清掃的共識(shí)，這也在近年發(fā)表或修訂的臨床指南與共識(shí)中有所體現(xiàn)。

美國國家綜合癌癥網(wǎng)絡(luò)(NCCN)胰腺癌指南[19]定義的胰十二指腸切除術(shù)標(biāo)準(zhǔn)淋巴結(jié)清掃范圍包括胰十二指腸前后、肝十二指腸韌帶右側(cè)及腸系膜上動(dòng)脈右側(cè)的淋巴結(jié)，而擴(kuò)大清掃還包括右側(cè)腎門至主動(dòng)脈左側(cè)緣、左腎靜脈至腸系膜下動(dòng)脈起始部的后腹膜組織。NCCN 指南[19]建議，除臨床研究外，建議僅行標(biāo)準(zhǔn)范圍的淋巴結(jié)清掃。

相比于NCCN胰腺癌指南[19]，形成于2013年的國際胰腺外科研究組(International Study Group for Pancreatic Surgery，ISGPS)共識(shí)[20]對(duì)胰腺癌根治術(shù)的淋巴結(jié)清掃范圍作了更為詳細(xì)的描述。在該共識(shí)中，對(duì)淋巴結(jié)的分組采用JPS第2版分組辦法(圖1)。對(duì)于胰十二指腸切除術(shù)的淋巴結(jié)標(biāo)準(zhǔn)清掃范圍達(dá)成以下共識(shí)：僅腸系膜上動(dòng)脈右側(cè)淋巴結(jié)(No.14a，14b)應(yīng)該清掃，不建議對(duì)腸系膜上動(dòng)脈進(jìn)行360°清掃，不建議清掃腹腔干周圍淋巴結(jié)(No.9)；應(yīng)清掃胃十二指腸韌帶淋巴結(jié)至胃右動(dòng)脈平面(No.5，6，8a，12)，對(duì)肝總動(dòng)脈后淋巴結(jié)(No.8p)清掃不進(jìn)行常規(guī)推薦；不建議清掃脾動(dòng)脈(No.11)與胃左動(dòng)脈(No.7)淋巴結(jié)；不建議清掃腹主動(dòng)脈淋巴結(jié)(No.16)，盡管部分學(xué)者將左腎靜脈下緣至腸系膜下動(dòng)脈上緣之間腹主動(dòng)脈周圍淋巴結(jié)(No.16b1)納入其切除平面，但I(xiàn)SGPS共識(shí)[20]對(duì)其清掃不進(jìn)行常規(guī)推薦。綜上，將標(biāo)準(zhǔn)的淋巴結(jié)清掃范圍界定為幽門上及下淋巴結(jié)(No.5，6)、肝總動(dòng)脈前上淋巴結(jié)(No.8a)、肝十二指腸韌帶淋巴結(jié)(No.12b1，12b2，12c)、胰頭后上及下淋巴結(jié)(No.13a～b)右側(cè)的腸系膜上動(dòng)脈上方及右側(cè)淋巴結(jié)(No.14a～b)、胰頭前上及下淋巴結(jié)(No.17a～b)，而是否包括左腎靜脈下緣至腸系膜下動(dòng)脈上緣之間腹主動(dòng)脈周圍淋巴結(jié)(No.16b1)、肝總動(dòng)脈后淋巴結(jié)(No.8p)以及腹主動(dòng)脈后方淋巴結(jié)未達(dá)成共識(shí)[21]。胰體尾切除淋巴結(jié)清掃歷來爭議較少，該共識(shí)將遠(yuǎn)端胰腺切除術(shù)淋巴結(jié)清掃范圍定義為脾門淋巴結(jié)(No.10)、脾動(dòng)脈(No.11) 和胰下淋巴結(jié)(No.18)。當(dāng)腫瘤局限在胰體部時(shí)，可考慮清掃腹腔干周圍淋巴結(jié)(No.9)。對(duì)于超出上述清掃范圍者定義為擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃。基于循證醫(yī)學(xué)證據(jù)，共識(shí)不推薦擴(kuò)大淋巴結(jié)清掃，僅建議專業(yè)化的研究中心嚴(yán)格按照標(biāo)準(zhǔn)，慎重選擇患者行擴(kuò)大的切除手術(shù)進(jìn)行臨床研究。

2014年，中華醫(yī)學(xué)會(huì)外科學(xué)分會(huì)胰腺外科學(xué)組發(fā)布了《胰腺癌診治指南(2014)》[22]，其中關(guān)于淋巴結(jié)清掃范圍的闡述基本與NCCN胰腺癌指南[19]和ISGPS共識(shí)[20]一致。

4 后共識(shí)階段的胰腺癌根治術(shù)淋巴結(jié)清掃

盡管胰腺癌根治術(shù)淋巴結(jié)清掃范圍已經(jīng)初步達(dá)成共識(shí)，但并不意味著所有的胰腺癌根治術(shù)必須遵循共識(shí)所確定的淋巴結(jié)清掃范圍。第一，是否應(yīng)常規(guī)清除肝總動(dòng)脈后淋巴結(jié)(No.8p)與左腎靜脈下緣至腸系膜下動(dòng)脈上緣之間腹主動(dòng)脈周圍淋巴結(jié)(No.16b1)尚無定論。本中心在進(jìn)行胰頭癌根治術(shù)時(shí)選擇常規(guī)清掃二者，但從臨床證據(jù)上講，切除二者是否能使患者獲益的證據(jù)并不充足[23]，而從解剖學(xué)上肝總動(dòng)脈后淋巴結(jié)(No.8p)與左腎靜脈下緣至腸系膜下動(dòng)脈上緣之間腹主動(dòng)脈周圍淋巴結(jié)(No.16b1)是胰頭區(qū)域重要的回流淋巴結(jié)。從手術(shù)方式上來講，本中心在實(shí)施胰腺癌根治術(shù)時(shí)遵循整塊切除(en-bloc切除)與解剖性切除原則。在實(shí)施胃十二指腸韌帶解剖時(shí)，本中心先打開胃十二指腸前方結(jié)締組織，向上分離肝總動(dòng)脈前上淋巴結(jié)(No.8a)，繼而從肝總動(dòng)脈后方將其牽向下方，此時(shí)切除肝總動(dòng)脈后淋巴結(jié)(No.8p)較之在肝總動(dòng)脈后淋巴結(jié)(No.8p)與肝總動(dòng)脈前上淋巴結(jié)(No.8a)間切斷更符合解剖性切除與整塊切除原則。與此類似的，在切除過程中翻起十二指腸與胰頭腫塊時(shí)，本中心一并切除腹膜后結(jié)締組織與左腎靜脈下緣至腸系膜下動(dòng)脈上緣之間腹主動(dòng)脈周圍淋巴結(jié)(No.16b1)。第二，同一個(gè)亞解剖部位(胰頭、胰體、胰尾)的腫瘤仍然存在解剖位置的差異，從而發(fā)生轉(zhuǎn)移的淋巴結(jié)也存在差異，比如位于鉤突的胰頭癌更容易發(fā)生腹主動(dòng)脈周圍淋巴結(jié)(No.16)轉(zhuǎn)移，而同一亞解剖部位的不同亞型的胰腺癌是否應(yīng)執(zhí)行同一淋巴結(jié)清掃標(biāo)準(zhǔn)也尚無定論。第三，按共識(shí)所確定的淋巴結(jié)清掃范圍進(jìn)行胰腺癌根治術(shù)，患者預(yù)后依然很差。考慮到上述問題，在較大的醫(yī)學(xué)中心仍需探索更佳的胰腺癌根治術(shù)淋巴結(jié)清掃范圍。必須要指出的是，整塊切除是胰腺癌根治術(shù)首先要遵循的原則，淋巴結(jié)清掃最好在整塊切除的過程中同時(shí)完成，而不建議在切除腫瘤后再實(shí)施淋巴結(jié)清掃。近年有學(xué)者[24]提出胰十二指腸全系膜切除的概念，其核心內(nèi)容即為整塊切除。

圖1 JPS第2版胰腺周圍淋巴結(jié)分組示意圖[18]No.5：幽門上淋巴結(jié)；No.6：幽門下淋巴結(jié)；No.7：胃左動(dòng)脈旁淋巴結(jié)；No.8a：肝總動(dòng)脈前上淋巴結(jié)；No.8p：肝總動(dòng)脈后淋巴結(jié)；No.9：腹腔干周圍淋巴結(jié)；No.10：脾門淋巴結(jié)；No.11p：脾動(dòng)脈近端淋巴結(jié)；No.11d：脾動(dòng)脈遠(yuǎn)端淋巴結(jié)；No.12a：肝固有、肝總動(dòng)脈旁淋巴結(jié)；No.12b：膽總管旁淋巴結(jié)；No.12p：門靜脈后方淋巴結(jié)；No.12c：膽囊管旁淋巴結(jié)；No.13a：胰頭后上淋巴結(jié)；No.13b：胰頭后下淋巴結(jié)；No.14a：腸系膜上動(dòng)脈上方淋巴結(jié)；No.14b：腸系膜上動(dòng)脈右側(cè)淋巴結(jié)；No.14c：腸系膜上動(dòng)脈下方淋巴結(jié)；No.14p：腸系膜上動(dòng)脈近端淋巴結(jié)；No.14d：腸系膜上動(dòng)脈遠(yuǎn)端淋巴結(jié)；No.15：結(jié)腸中動(dòng)脈旁淋巴結(jié)；No.16：腹主動(dòng)脈旁淋巴結(jié)；No.17a：胰頭前上淋巴結(jié)；No.17b：胰頭前下淋巴結(jié)；No.18：胰下淋巴結(jié)

5 結(jié)語

胰腺癌根治術(shù)淋巴結(jié)清掃范圍由“擴(kuò)大”到“標(biāo)準(zhǔn)”的歷史反映了外科醫(yī)生對(duì)胰腺癌生物學(xué)行為認(rèn)識(shí)與追求療效進(jìn)步的過程與努力，共識(shí)的達(dá)成也有賴于外科醫(yī)生的不懈探索。在前指南與共識(shí)時(shí)代，由于缺乏足夠的循證醫(yī)學(xué)證據(jù)與指南共識(shí)指導(dǎo)，胰腺癌根治術(shù)的淋巴結(jié)清掃范圍往往以個(gè)人經(jīng)驗(yàn)為主導(dǎo)，經(jīng)常以源于個(gè)案的成功或失敗的經(jīng)驗(yàn)作為取舍標(biāo)準(zhǔn)，從而導(dǎo)致了治療效果差異極大。指南與共識(shí)的達(dá)成使得外科醫(yī)生在面對(duì)胰腺癌淋巴結(jié)清掃范圍時(shí)有章可循，從而提高胰腺癌的治療效果。但迄今為止在現(xiàn)有指南和共識(shí)指導(dǎo)下的療效尚不能令人滿意，關(guān)于淋巴結(jié)清掃范圍的共識(shí)仍需進(jìn)一步發(fā)展與完善。

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(本文編輯：葛 俊)

Developmental history of the extent of lymph node dissection in pancreatic cancer surgery

GOUShanmiao,WUHeshui.

(DepartmentofPancreaticSurgery,UnionHospitalAffiliatedtoTongjiMedicalCollegeofHuazhongUniversityofScienceandTechnology,Wuhan430022,China)

Pancreatic cancer is one of the digestive malignant tumors with the worst prognosis and has an overall 5-year survival rate as low as 5%. Even though radical resection is performed, the 5-year survival rate is only about 20%. Recurrence and metastasis are the most important influencing factors for the postoperative survival of patients with pancreatic cancer. Lymph node metastasis is an important feature of pancreatic cancer, and the extent of lymph node dissection has always been a hot topic in radical surgery for pancreatic cancer. This article summarizes the history and current status of the extent of lymph node dissection in pancreatic cancer and points out that standardized lymph node dissection is a key factor for improving patients′ prognosis after pancreatic cancer surgery.

pancreatic neoplasms； lymph node excision； surgical procedures， operative

10.3969/j.issn.1001-5256.2017.01.012

2016-09-19；

2016-10-21。

勾善淼(1981-)，男，副教授，副主任醫(yī)師，博士，主要從事胰腺疾病的基礎(chǔ)與臨床研究。

吳河水，電子信箱：heshuiwu@163.com。

R735.9

A

1001-5256(2017)01-0057-04