網箱養殖大黃魚水下聲音與行為反應

殷雷明，黃洪亮，張旭光，李靈智，陳雪忠

（1.上海海洋大學海洋科學學院，上海 201306；2.中國水產科學研究院東海水產研究所，農業部東海與遠洋漁業資源開發利用重點實驗室，上海 200090；3.上海海洋大學海洋生物系統和神經科學研究所，上海 201306）

網箱養殖大黃魚水下聲音與行為反應

殷雷明1，2，黃洪亮2，張旭光3，李靈智2，陳雪忠2

（1.上海海洋大學海洋科學學院，上海 201306；2.中國水產科學研究院東海水產研究所，農業部東海與遠洋漁業資源開發利用重點實驗室，上海 200090；3.上海海洋大學海洋生物系統和神經科學研究所，上海 201306）

利用水下聲音測量系統（帶寬20 Hz～24 kHz）分別記錄了浙江省象山縣西滬港和福建省福鼎市沙埕港網箱養殖大黃魚的水下聲音和行為反應，并對聲音數據進行頻譜分析和聲壓級（SPL，dB：re 1μPa）計算。結果顯示：（1）網箱周圍水下聲音主要為，自然環境噪聲（風、波浪，500 Hz～24 kHz）、大黃魚生物噪聲（驚擾發聲主峰值630 Hz、攝食發聲主峰值800 Hz、游泳噪聲50～400 Hz、攝食噪聲20～2 200 Hz）和人為噪聲（船舶噪聲50～500 Hz）；（2）船舶噪聲SPL（約87.68 dB）低于部分石首魚科聽覺閾值（94.9～99.6 dB：re 1 μPa），不影響大黃魚聲通訊和攝食行為；（3）網箱內生物噪聲聲壓級強度：驚擾狀態＞攝食狀態＞背景噪聲。結果表明，大黃魚生物噪聲頻率主峰值和聲壓級強度與行為反應有關，即行為反應程度越激烈，頻率主峰值越低，聲壓級強度越高。

大黃魚；網箱養殖；水下聲音；生物噪聲；行為反應

聲音對于許多海洋生物極為重要，研究者們［1－3］通常將水下聲音分為三部分：地球物理學聲音、動物的聲音（又稱為生物噪聲，biological noise）和人為聲音。其中，魚類的生物噪聲包括：游泳噪聲［4］（swimming sound）、生物發聲［5］（bioacoustics）和攝食噪聲［6］（feeding sound），它們是魚類用于導航和定位的線索，也是個體與配偶、后代及其它同伴進行交流的通訊方式［7］。

大黃魚（Larimichthys crocea），隸屬鱸形目（Perciformes），石首魚科（Sciaenidae），黃魚屬，是中國近海主要經濟魚類。石首魚科魚類一般可通過發聲肌肉收縮帶動魚鰾振動而發出聲音［8－9］，通常至少可發出兩種類型的聲音：生殖發聲（reproductive calls）和驚擾發聲（disturbance calls）［9］。關于大黃魚發聲的研究，1979年齊孟鶚等［10］錄制了大黃魚產卵場內的叫聲，頻率范圍在130 Hz～4 kHz，主峰值在630～800 Hz。陳毓楨［11］研究了在產卵場大潮汛時大黃魚群體叫聲。粘寶卿等［12］提出了對聲屏障圈養大黃魚的展望。任新敏等［13］研究指出大黃魚覓食及產卵時的叫聲頻譜特性一致，主峰值約為800 Hz，認為叫聲頻率與魚鰾的結構特性有關，而與行為關系較小。劉貞文等［14］采用3種不同規格（分別為1 cm、10 cm和20 cm）的大黃魚作為研究對象測得了在自由狀態和驚擾狀態下的叫聲頻譜，實驗結果表明：大黃魚的發聲頻率峰值為550～750 Hz。魏翀等［15］運用分段指數振蕩函數合成大黃魚聲信號。而關于利用網箱內養殖大黃魚的生物噪聲反饋行為狀態的研究卻少見發表。

本實驗通過測量不同條件下網箱養殖大黃魚在驚擾和攝食過程產生的生物噪聲（游泳噪聲、生物發聲、攝食噪聲）和網箱外水下環境噪聲的頻譜特性，結合部分石首魚科魚類的聽覺閾值［9，16－17］，分析了水下聲音與大黃魚行為反應的關系，旨在為今后分析評估大黃魚日常攝食和活動狀態提供參考依據。

1 材料與方法

1.1 水下聲音測量點

2016年3月20～22日、6月19～21日，分別對浙江省象山縣西滬港（29°31′59″N、121°45′5″E）、福建省福鼎市沙埕港（27°13′37″N、120°23′40″E）網箱養殖大黃魚周圍的水下聲音進行測量并觀察記錄網箱內大黃魚的行為反應。網箱內大黃魚體長約17～20 cm，體質量約100～150 g，年齡16個月。象山港和沙埕港大黃魚實驗網箱規格分別為3 m×3 m×3 m和8 m×4 m ×4 m，養殖密度分別約為25 ind·m－3和30 ind·m－3。水下聲音測量時，將裝有防撞擊裝置的水聽器用重錘懸垂穩定于水下1 m處，防止水流擾動和魚類直接撞擊。為避免人為干擾，選取網箱外5 m處為水下背景噪聲參考測量點。而網箱內日常投餌位置則作為大黃魚生物噪聲的測量點。

實驗期間，3月20～22日在象山縣西滬港大黃魚養殖區測量時，風速為2.6 m·s－1，海況2級，水溫16℃，溫度較低，大黃魚活性較差，網箱附近有挖沙船作業和漁船經過；6月19～21日在福鼎市沙埕港大黃魚養殖區測量時，風速為1.3 m·s－1，海況小于2級，水溫27℃，溫度適宜，大黃魚活性正常。

1.2 聲音采集與分析方法

為了獲取大黃魚在不同狀態下的行為反應和生物噪聲頻譜，實驗分為兩部分：早7時，在網箱內起網捕魚時采集大黃魚魚群驚擾時的聲音頻譜；晚17時，在網箱內投餌時采集大黃魚攝食過程的聲音頻譜。每次實驗前先在網箱外采集背景噪聲作為參照值。整個實驗過程人員安靜無走動，機械設備關閉。

水下聲音信號利用水聽器（ST 1030型，OKI，日本），內置前置放大器靈敏度為：－178 dB：re 1V·μPa－1，連接帶有帶寬濾波器和功率放大功能的聲級計（SW 1030型，OKI，日本）進行聲壓均值顯示和AD轉換，通過專業數字式錄音機（納格拉SD，AST，瑞士）以比特率16 bits·s－1、48 kHz采樣頻率存儲為WAV聲音文件（以上實驗裝置均使用電池操作），最后進行離線分析。該實驗測量頻率帶寬為20 Hz～24 kHz，每個測量站點進行3次間隔10 min的重復測量，每次測量時間長度為2 min，各站點重復3 d測量。

聲音文件首先由Praat軟件（6.0，阿姆斯特丹大學，荷蘭）進行回放辨聽，并參照AMORIM等［18］對攝食聲音進行振幅和時頻共振峰分析。然后，采用PULSE-Reflex-Core軟件（19，B＆K，丹麥）對水下背景噪聲進行快速傅立葉（FFT）轉換并繪制頻率圖譜，并針對魚類生物噪聲的頻寬特性［6，19］進行1／3倍頻程分析和時頻聲壓級計算（sound pressure level，以下簡稱SPL，單位dB：re 1 μPa，計算參量：時間常量為0.125 s，時間間隔為0.01 s，頻率帶寬為20 Hz～24 kHz，平均時間120 s），最后結合WENZ［3］譜分析各個測量點的頻譜特性。

2 結果與分析

2.1 網箱周圍水下聲音頻譜分析

2016年3月20～22日，在象山縣西滬港大黃魚養殖區測量點測得網箱內、外水下聲音頻譜（圖1-a）。結合WENZ［3］譜分析得出水下聲音主要來源為：50～500 Hz的海上船舶噪聲、500～24 kHz左右的風成和海面粗糙度（波浪）噪聲和5 000～7 000 Hz的峰值，可能是挖沙船機械作業的工業噪聲［3］。而網箱內，由于水溫較低，大黃魚不攝食、無叫聲、活性低，僅有魚群零星游動產生的游泳噪聲和表面波浪噪聲出現在200～1 000 Hz左右［20］，其余部分與網箱外環境噪聲基本一致。

2016年6月19～21日，在福鼎市沙埕港大黃魚養殖區測量點測得水下聲音頻譜圖（圖1-b），結合WENZ［3］譜和Praat時頻共振峰分析（圖2）得出水下聲音主要來源為：（1）網箱外環境噪聲，主要噪聲來源為養殖戶的小型船舶噪聲50～500 Hz，500～24 kHz左右的風成和海面粗糙度（波浪）噪聲；（2）網箱內生物噪聲頻率范圍在20～2 200 Hz，包括：起網捕魚過程中大黃魚的驚擾聲（逃逸游泳噪聲、驚擾發聲、起網產生的表面波浪），投餌過程中的攝食噪聲（覓食游泳噪聲、攝食發聲、吞食產生的水體表面攪動與氣泡破裂聲）（圖2）。

圖1 網箱養殖大黃魚水下聲音頻譜對比（a：西滬港；b：沙埕港）Fig.1 Comparison of underwater sounds spectrum around net cages of Larimichthys crocea（a：Xihu bay；b：Shacheng bay）

圖2 大黃魚攝食聲音Praat分析示意圖（a：振幅；b：共振峰）Fig.2 Analysis of Larimichthys crocea at feeding state by Praat（a：amplitude；b：form ant）

2.2 大黃魚生物噪聲1／3倍頻程分析

由圖1-b和圖2-b可知，大黃魚的發聲頻率范圍在200～2 100 Hz［14］，網箱內魚群自由游泳聲音頻率在50～400 Hz［20－22］，大黃魚網箱內攝食過程產生的聲音頻率在20～2 200 Hz左右，因此，將聲音樣本的頻率段截取20～2 500 Hz進行1／3倍頻程分析（圖3）。

由圖3可知，大黃魚在攝食過程中產生的攝食發聲頻率主峰值在800 Hz，驚擾發聲主峰值在630 Hz，驚擾發聲SPL略高于攝食發聲。在聲音樣本中（圖2-b），攝食發聲與大黃魚攝食行為產生的水體表面攪動與氣泡破裂的“噗通”聲在1 000～1 250 Hz的共振峰有疊加，因此，在該頻率段上的SPL高于驚擾狀態。

圖3 驚擾和攝食發聲1／3倍頻程分析Fig.3 Disturbance calls and feeding calls with 1／3 octave band analysis

2.3 行為反應與生物噪聲聲壓級分析

由圖1-a和表1可知，象山縣西滬港網箱內大黃魚處于低溫低活性狀態，無發聲和攝食行為，各頻率段內噪聲的SPL與背景噪聲基本一致。

而在溫度適宜活性正常的福鼎市沙埕港網箱內，大黃魚的生物噪聲SPL隨其行為反應的改變而產生變化（圖3，表1）。

捕魚過程大黃魚的行為反應：在起網捕魚過程中，大黃魚出現驚嚇逃逸反應，個別魚在水面呈跳躍狀爆發式游動，魚群伴隨發出“咕嚕”（grunts）［23］的叫聲。魚群在受到驚擾后產生爆發式游泳行為，游泳噪聲SPL為96.36 dB，高于同頻率條件下網箱外背景噪聲10 dB左右；大黃魚驚擾發聲頻率主峰值在630 Hz，SPL為101.11 dB，高于同頻率條件下背景噪聲約16 dB左右。

投餌過程中大黃魚的行為反應：在投餌前魚群自由游動，投餌片刻后大量魚群逐漸浮出水面，并做出吞食動作，同時魚群發出“咯咯”（croaks）［23］的叫聲，水面伴隨魚群吞食產生的水體表面氣泡破裂聲。由表1可知，魚群攝食的游泳噪聲SPL為91.12 dB；高于同頻率背景噪聲約3.48 dB；大黃魚攝食發聲主峰值在800 Hz，SPL為100.78 dB，高于同頻率背景噪聲約17.96 dB；吞食產生的水體表面攪動與氣泡破裂的聲音峰值SPL為99.11dB，高于同頻率背景噪聲約19.93 dB。

表1 網箱內養殖大黃魚生物噪聲頻率與聲壓級分析結果Tab.1 Analysis results of biological noises in cage-culture of Larimichthys crocea for frequency and SPL

3 討論

3.1 環境噪聲對大黃魚行為的影響

根據HORODYSKY等［24］所測得石首魚科魚類的聽覺敏感頻率在100～1 000 Hz，因此，該實驗測量頻率帶寬采用20～24 kHz，排除了對石首魚科魚類影響較小的20 kHz以上的超聲［25］。聲壓級強度大小對魚類的影響可分為［26］：聽覺區域（又稱感知區域）、反應區域（正反應或負反應以及生理反應）、遮蔽區域、傷害區域和致死區域。

在大黃魚聽覺敏感頻率范圍內的人為噪聲，主要為50～500 Hz的船舶噪聲，SPL約88 dB，低于部分石首魚科魚類的聽覺閾值［9，16－17］（94.9～99.6 dB，dB：re 1μPa）。因此，船舶噪聲對兩個測量站點網箱內大黃魚聽覺能力無影響。與此同時，沙埕港測量站點，大黃魚的叫聲SPL約為101.11 dB（驚擾發聲630 Hz）和100.78 dB（攝食發聲800 Hz），均高于同頻率條件下背景噪聲，且略高于部分石首魚科聽覺閾值［9，16－17］，且實驗觀察所得大黃魚的逃逸反應和攝食反應表現正常，因此，認為該觀測點網箱養殖環境噪聲對大黃魚的聲通訊和攝食行為無影響。

3.2 網箱內大黃魚的生物噪聲與行為關系

本實驗測得網箱內大黃魚的生物噪聲，包括：游泳噪聲（自由狀態、驚嚇逃逸狀態、攝食狀態）、生物發聲（驚擾發聲和攝食發聲）、攝食噪聲。

NURSALL［27］指出魚類在加速和轉彎時產生的水動力游泳噪聲最大，且使用水聽器可以接收到。藤枝繁等［20］對網箱內養殖的真鯛（Pagrus major）、五條鰤（Seriola quinqueradiata）、黃尾鰤（Seriola lalandi）、高體鰤（Seriola dumerili）、紅鰭東方鲀（Takifugu rubripes）游泳噪聲進行了測量，結果為：高密度魚群自由游泳噪聲頻率在50～400 Hz；200～1 000 Hz附近有魚類零星的游動產生的游泳噪聲和表面波浪噪聲。該實驗測得的結果（表1），在50～400 Hz頻率范圍內，大黃魚驚擾狀態下的游泳噪聲SPL＞攝食游泳噪聲SPL＞背景噪聲SPL，與NURSALL［27］和藤枝繁等［20］所得結果一致，說明大黃魚受驚擾狀態下游泳活動較激烈，通過監測對比不同狀態下游泳噪聲SPL的變化可以反應大黃魚的行為狀態，即游泳行為越激烈，游泳噪聲聲壓級越高。此外，由于大黃魚攝食行為產生的水面攪動波浪以及吞食產生的水體氣泡破裂聲，在1 000～1 250 Hz同頻率條件下，攝食狀態SPL＞驚擾狀態SPL＞背景噪聲SPL，因此推測，在此頻率段結合Praat共振峰分析（圖2）和大黃魚游泳噪聲SPL變化，可能反應出大黃魚的攝食狀態是否正常。

本實驗測得大黃魚發聲頻譜如圖3所示，驚擾發聲頻率峰值在630 Hz，攝食發聲頻率峰值在800 Hz，與任新敏等［13］和劉貞文等［14］所測結果一致。CONNAUGHTON等［28］指出主導魚叫聲頻率主峰值的是發聲肌肉收縮持續時間，體長與叫聲主頻峰值成反比，即體長越長，發聲肌肉收縮力量越大，收縮持續時間越長，叫聲主頻率越低。該實驗魚體長均在17～20 cm，年齡均為16個月，排除年齡與體長對發聲的影響因素，但魚類在受到驚擾時，心率會增加、血液內皮質醇以及腎上腺素會上升［29］，從而導致魚體肌肉收縮能量增加，因此，發聲肌肉收縮持續時間也會相對變長，最終使得發聲頻率變低［28］。由此可推斷，大黃魚的發聲峰值與行為反應也有直接關系。

4 結語

聲音是大量海洋動物偏愛的傳感介質，幾乎所有海洋脊椎動物都在某種程度上依靠聲音來發揮各種各樣的生物學功能。魚類利用生物噪聲可以進行定位、求偶、避開捕食者、發現獵物以及進行聲通訊交流。同樣，我們也可以利用網箱內生物噪聲來反饋魚類行為。因此，今后在網箱養殖生產管理及研究工作中，一方面，要加強監測海洋環境噪聲對魚類健康狀態的影響；另一方面，要利用網箱內養殖魚類的生物噪聲，通過提取有效聲音信息來分析評估魚類日常攝食和活動狀態。

本實驗以網箱養殖大黃魚為例，論證了生物噪聲與行為反應的關系，生物噪聲是直接有效的反饋魚類行為狀態的依據，利用水聲設備遠程監控魚類行為的方法在深海網箱和大型圍網養殖業中有廣闊的應用前景。但本實驗仍然有不足之處，今后仍需更多結合魚類的電生理實驗以及水槽行為實驗等方法進行深入研究。

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Underwater sound and behavior response of Larimichthys crocea in cage-culture

YIN Lei-ming1，2，HUANG Hong-liang2，ZHANG Xu-guang3，LI Ling-zhi2，CHEN Xue-zhong2
（1.Collage of Marine Sciences，Shanghai Ocean University，Shanghai 201306，China；2.Key Laboratory of East China Sea and Oceanic Fishery Resource Exploitation，Ministry of Agriculture，East China Sea Fisheries Research Institute，Chinese Academy of Fishery Sciences，Shanghai 200090，China；3.Institute for Marine Biosystem and Neuroscience，Shanghai Ocean University，Shanghai 201306，China）

This paper is to provide references for studying the relationship between biological noises（swimming sound，bioacoustics and feeding sound）and behavior responses of large yellow croaker（Larimichthys crocea），and also for extracting effective sound information to analyze and assess their daily feeding and behaviors.Underwater ambient noises and biological noises of large yellow croaker in cage-culture were recorded in Xihu Bay of Xiangshan，Zhejiang and Shacheng Bay of Fuding，Fujian by passive acoustic monitoring system with a measuring frequency bandwidth from 20 Hz to 24 kHz from March 20thto 22ndand June 19thto 20th，2016.The impact of ambient noise on fish behaviors was analyzed by referring to the auditory thresholds of some Sciaenidae fish.The sounds data were recorded by a portable hydrophone（ST 1030，OKI，Japan）and connected to an underwater sound pressure meter（SW 1030，OKI，Japan）with bandwidth filtering and power amplification functions to record the sound pressure level（SPL，dB：re 1μPa）and AD conversion，and a professional digital recorder（NAGRA SD，AST，Switzerland）with 16 bits·s－1and 48 kHz sample rate saved as WAV was used，and then an off-line data analysis was done.The amplitude and time frequency formant of feeding sounds were analyzed by Praat（6.0，University of Amsterdam，Netherlands），then PULSE-Reflex-Core（19，B＆K，Denmark）was used to FFT analyze and draw the frequency spectrums.Considering the acoustics characteristics of fish biological noises，one-third octave band analysis was used in frequency peak and SPL calculations，and compared to the WENZ frequency spectrum to analyze the characteristics of frequency in all monitoring stations.The results showed that：（1）The underwater sounds around the cages were from the natural environment noise（wind and wave，500 Hz to 24 kHz），the biological noises of large yellow croaker（disturbance calls frequency peak was at 630 Hz and feeding calls was at 800 Hz，swimming sound frequency bandwidth was from 50 Hz to 400 Hz and feeding sound was from 20 Hz to 2200 Hz），and anthropogenic noise（boat noise was from 50 Hz to 500 Hz）.（2）The SPL of boat noise（87.68 dB）was lower than the auditory thresholds of some Sciaenidae fish（94.9－99.6 dB：re 1μPa），which did not affect the sounds communication and feeding behaviors of the fish.（3）The SPL in the cages was in the order of the disturbance state＞feeding state＞background noise.These results concluded that the dominant frequency peak and SPL intensity of the biological noise were connected with the large yellow croaker behaviors，the more reaction they were，the higher the SPL was，but the lower the dominant frequency peak was.Therefore，this study can be applied to monitor the biological noises of large yellow croaker to feedback their behaviors in cage-culture.

Larimichthys crocea；cage-culture；underwater sound；biological noise；behavior response

S 965.322

：A

1004－2490（2017）01－0092－08

2016－07－26

公益性行業（農業）科研專項“201203018”

殷雷明（1985－），男，在讀博士研究生，研究方向：魚類行為學。E-mail：yin＿leiming＠163.com

陳雪忠，研究員。E-mail：xuezhong＠eastfishery.ac.cn