食品中展青霉素的研究進展

楊倩，劉艷琴，趙男，賈麗娜，張雪嬌，張偉，*

（1.河北農業大學理工學院，河北滄州061100；2.河北省科學技術情報研究院，河北石家莊050021）

食品中展青霉素的研究進展

楊倩1，劉艷琴1，趙男2，賈麗娜1，張雪嬌1，張偉1，*

（1.河北農業大學理工學院，河北滄州061100；2.河北省科學技術情報研究院，河北石家莊050021）

展青霉素作為一種廣泛存在的、對人和動物健康有害的真菌毒素，是水果及其制品、谷物等食品中的天然污染物，尤其存在于變質的蘋果及其制品中。研究表明，展青霉素具有致癌性、致畸性、致突變性、免疫毒性、生殖毒性等多種危害。目前關于展青霉素的脫除技術主要分為物理學方法、化學方法、生物學方法三類。將通過對展青霉素污染狀況、生物毒性及脫除技術的研究進展進行綜述，為后續深入研究提供理論依據。

展青霉素；生物毒性；脫除技術；研究進展

近年來，真菌毒素在食品中造成的污染事件頻頻 爆發，引發了公眾的極大關注。展青霉素（Patulin，PAT）又稱棒曲霉素，作為一種廣泛存在的真菌毒素，是由曲霉屬和青霉等真菌產生的對人和動物健康有害的次級代謝產物[1]。展青霉素的化學名稱為4-羥基-4H-呋[3，2c]吡喃-2[6H]-酮，分子式C7H6O4，易溶于水、乙醇、丙酮、三氯甲烷和乙酸乙酯，微溶于苯和乙醚，不溶于石油醚，在酸性條件下較穩定[2-3]。關于動物實驗或細胞試驗的毒理學研究表明，展青霉素具有急性毒性、亞急性毒性、生殖毒性、免疫毒性等多種危害[4]。展青霉素被國際癌癥研究機構（IARC）歸為第三類可疑致癌物質[5]。世界衛生組織（WHO）和歐盟規定展青霉素在食品中的安全限量為50 μg/kg[6]。我國GB2761-2011《食品中真菌毒素限量》規定蘋果、山楂制品中展青霉素的限量為50 μg/kg[7]。目前，國內外學者不僅對展青霉素理化性質、產毒條件、檢測方法等進行了系統的研究，而且對其生物毒性及脫除技術進行了廣泛研究。本文將通過對展青霉素污染狀況、生物毒性及脫除技術的研究進展進行綜述，為后續深入研究提供一定的理論基礎和依據。

1 展青霉素造成的食品污染狀況

研究表明展青霉素在水果及其制品、飼料、蔬菜、谷物等中均被不同程度地檢測到[8-12]，尤其是蘋果及其制品中污染較為嚴重[13]。

世界各國均在蘋果及其他水果制品中不同程度地檢出了展青霉素。Leggott等[14]對南非本地零售店采集的60個蘋果制品進行展青霉素的分析測定，其中，31份蘋果汁樣品中有8份檢測出了展青霉素，污染水平為5 μg/L～45 μg/L，平均含量為10 μg/L；6份全果制品中有2份檢出展青霉素，其含量為10 μg/L；在10份嬰兒飲用蘋果汁樣品中有6份檢出展青霉素，水平為5 μg/L～20 μg/L；另外，13份嬰兒蘋果醬樣品未檢出展青霉素。Ito等[15]利用固相萃取-液相色譜-質譜聯用技術對來自日本的76個蘋果汁樣品進行分析檢測。結果顯示15個樣品中檢出了展青霉素，水平從低于1.0 μg/L到45 μg/L之間不等。Oroian等[16]利用高效液相色譜法對從羅馬尼亞市場購買的50個蘋果汁樣品中的展青霉素進行了檢測。結果顯示蘋果汁樣品中的展青霉素水平在低于0.7 μg/L和101.9 μg/L之間不等。其中6%的樣品中展青霉素含量超出歐盟規定的最高限量。Rahimi等[17]報道了伊朗國內果汁和膳食中展青霉素的水平，被檢測的161個樣本（包括蘋果果汁，菠蘿、梨、桃、石榴、白葡萄和紅葡萄果汁）中16.1%的樣品存在展青霉素污染，2.5%的樣品中展青霉素濃度比歐盟規定的展青霉素（50 μg/kg）的上限高。Lee等[18]利用液相色譜-質譜聯用技術對采購自馬來西亞的水果制品進行展青霉素的檢測。結果發現56個水果制品（包括蘋果、芒果、菠蘿、番石榴、荔枝、羅望子、刺果番荔枝等）中有3個樣品中檢出了展青霉素，污染水平為13.1 μg/L～33.7 μg/L。

在我國，中國預防醫學科學院等單位對國內水果制品中展青霉素的污染情況進行調查的結果顯示：水果制品的原汁、原醬等半成品展青霉素的檢出率達76.9%，含量為18 μg/L～953 μg/kg，水果制品的成品中展青霉素的檢出率達19.6%，含量為4 μg/L～ 262 μg/kg[19]。Yuan等[20]對中國東北地區采集的蘋果制品進行了展青霉素含量的檢測，結果顯示16%的樣品展青霉素濃度高于歐盟規定的展青霉素的上限（50 μg/kg）。

2 展青霉素毒性的研究現狀

展青霉素對人和動物具有廣泛和強烈的毒性作用。1984年，北京西郊某農場發生奶牛霉麥芽根中毒事件，經研究發現是由于霉麥芽根產生的以棒曲霉毒素（即展青霉素）為主的毒素引起的，奶牛中毒特征表現為反應過敏和肌肉震顫[21]。關于動物實驗或細胞試驗的毒理學研究表明展青霉素具有致癌性[22-23]、致畸性[24]、致突變性[25]、免疫毒性[26-27]、生殖毒性[28]等多種危害。

2.1 致癌性

Dickens等[22]發現對大白鼠皮下注射展青霉素后，注射部位誘發腫瘤，并相繼發現了致畸性和致突變性。Schumacher等[23]研究了展青霉素對中國倉鼠細胞V79的次黃嘌呤-鳥嘌呤磷酸核糖轉移酶（HPRT）基因的突變情況。在沒有細胞毒性的濃度處理下，展青霉素引起正常的V79細胞內HPRT基因發生明顯的突變，并呈現濃度依賴模式。在谷胱甘肽缺失的V79細胞中，展青霉素引起的這種突變率會增加3倍。但是在谷胱甘肽高表達的細胞中沒有這種現象。這些結果表明展青霉素是一種具有致突變性的真菌毒素，尤其是在谷胱甘肽濃度比較低的細胞中作用明顯。展青霉素能夠引起哺乳細胞基因突變可能跟它的致癌性有關。

2.2 免疫毒性

Paucod等[26]研究了展青霉素對Balb/c小鼠免疫系統的作用。結果發現展青霉素在低濃度（1 nmol/L～ 10 nmol/L）處理下對脾細胞有刺激效應，而在高濃度（0.02 mmol/L～0.24 mmol/L）下對脾細胞有明顯的抑制作用。Luft等[27]利用展青霉素處理人外周血單核細胞，發現50 ng/L的展青霉素能夠引起細胞上清液中細胞因子IL-4、IL-13、IFN-γ和IL-10含量的下降，但細胞因子IL-8和IL-5含量并未受影響。這種細胞因子分泌物的減少并不是展青霉素的毒性決定的，而是具有細胞因子特異性。但是通過添加含巰基化合物后這些效應能夠得到消除。同時研究還發現GSH水平的下降可能會影響Th1和Th2細胞之間的平衡。

2.3 生殖毒性

Selmanogˇlu[28]利用展青霉素對鼠齡為5周～6周的雄性老鼠喂養60 d或90 d。經測定發現，與對照組相比，喂養60 d的老鼠精子數量上升，喂養90 d的老鼠精子數量下降。此外，展青霉素處理后對雄性老鼠的精子形態也產生了影響，精子尾部發生異常彎曲、盤繞、粘附等現象。展青霉素喂養組的老鼠病理結果顯示附睪和前列腺發生了組織病變。此外，體外實驗研究發現，在受體水平，0.5 ng/mL～5 000 ng/mL的展青霉素并不誘導任何特定的報告基因，但它影響了核轉錄活性。5 000 ng/mL展青霉素在激素水平產生了細胞毒性，使雌二醇水平增加了2倍多。500 ng/mL展青霉素處理下提高了孕酮水平，同時降低了睪酮水平[29]。

2.4 皮膚毒性

Saxena等[30]利用展青霉素對瑞士白化病老鼠進行皮膚暴露實驗，發現展青霉素引起鳥氨酸脫羧酶呈劑量和時間依賴性升高。此外，引起DNA損傷、明顯的G1/S期阻滯和細胞凋亡現象。此外，展青霉素還引起了p21/WAF1蛋白、促凋亡蛋白Bax和p53蛋白的過表達。展青霉素引發的細胞凋亡是由線粒體內源性途徑介導的，表現為引起細胞質中細胞色素C釋放以及半胱氨酸天冬氨酸酶-3活性增加。Guo等[31]利用人角化細胞HaCaT細胞作為模型，研究展青霉素對該細胞的毒性作用。結果發現，展青霉素處理引起自噬體的積累，這種積累并不直接由于增強自噬體形成，而是抑制自噬體降解。展青霉素抑制自噬體降解導致p62蛋白積累是一種促生存信號。p62的促生存功能與活性氧介導的細胞保護內質網應激反應有關。

2.5 腎毒性

Zhang等[32]研究表明，不同濃度展青霉素處理腎細胞HEK293后引起細胞增殖受到抑制，引發細胞凋亡、氧化損傷以及線粒體膜電勢的下降。Yuan等[33]研究發現展青霉素可致HEK-293細胞DNA鏈斷裂以及活性氧的產生。展青霉素通過溶酶體途徑引起DNA鏈斷裂，并由活性氧引起膜穩定性的破壞。

2.6 腸毒性

Mohan等[34]利用結腸癌細胞作為研究對象進行了展青霉素腸毒性的研究。文中測定了展青霉素對鼠結腸粘膜細胞滲透性、離子運輸和形態學的影響。結果顯示展青霉素引起了跨膜電阻的迅速下降以及滲透率的增加。同時，通過形態學觀察能夠看到展青霉素處理細胞后引起了粘膜損傷。還有研究發現展青霉素引起結腸癌細胞內ZO-1蛋白發生磷酸化，ZO-1蛋白含量降低以及跨膜電阻下降[35]。

3 展青霉素脫除技術的研究進展

近年來，國內外學者對展青霉素的脫除做了大量研究。食品中展青霉素常用的脫除技術主要分為物理學方法、化學方法和生物學方法等三類。

3.1 物理學方法

主要包括吸附法、輻照法、微波法和超聲波法等技術。

硅膠、樹脂及其他的多孔物質等具有良好的吸附作用，被廣泛應用于降低液態環境中的毒素含量。Appell等[36]利用鍵合了丙基硫醇功能團的SBA-15硅膠來吸附液態環境中的展青霉素。結果表明在室溫下硅膠吸附可以有效減少pH值為7.0的液態環境中的展青霉素含量。另外，在熱的低pH值環境下，如60℃的蘋果汁中硅膠吸附對展青霉素有很好的脫除效果。

研究表明紫外線輻照也可以減少或消除展青霉素[37-38]。Zhu[38]等對253.765 nm的單色紫外線用于蘋果汁或蘋果酒商業生產的可行性進行了研究。結果表明紫外照射能夠不同程度減少蘋果汁或蘋果酒中展青霉素的含量。

張小平等[39]利用微波處理法對蘋果汁中棒曲霉素（即展青霉素）的含量變化進行了研究。實驗從功率和時間兩個方面對處理工藝進行了優化，并通過微波處理與普通熱處理的對比，探討了微波處理對展青霉素的破壞機理。結果表明，微波處理法對展青霉素的去除率隨微波功率和處理時間的增加而增大；在較優處理條件（中火處理90 s）下，100 μg/L～1 000 μg/L的展青霉素可以得到100%去除；熱效應對展青霉素的破壞作用占微波總功效的88%。

為了降低蘋果汁中展青霉素的含量，提高蘋果汁的安全性，高振鵬等[40]利用超聲波處理法對蘋果汁中展青霉素的降解效果及條件進行了研究。結果表明，超聲波降解蘋果汁中展青霉素的最佳工藝參數為超聲波功率420 W、處理時間90 min、超聲波頻率28 kHz、處理溫度30℃，在該條件下蘋果汁中展青霉素降解率為69.43%，而且試驗對蘋果汁的關鍵質量參數影響不大。

3.2 化學方法

主要有臭氧處理法、添加其他物質等。

臭氧殺菌力強，且不產生二次污染，早已被世界上許多國家的學者所認同，并且對真菌毒素也有一定的氧化降解和解毒作用[41-42]。李艷玲等[43]研究了臭氧處理法對蘋果汁中展青霉素的降解效果及對果汁品質的影響。結果顯示臭氧處理對各濃度的展青霉素都有降解作用。其中臭氧對濃度為50 μg/L的展青霉素處理15 min降解效率最佳，在該條件下，臭氧對蘋果汁的品質沒有明顯的影響，因此，臭氧處理是高效、安全、低廉的展青霉素降解方法，有待于進行深入研究。

果汁護色劑X（JPX）是經米糠、麥皮等天然物質發酵而成，其主要成分是維生素B鹽及其衍生物。研究表明，該制品能對各類果汁飲料、茶飲料、啤酒等產品起到很好的護色作用。師俊玲等[44]研究了JPX對蘋果汁中棒曲霉素（即展青霉素）的降解作用與條件。結果顯示，在蘋果濃縮汁生產過程中，用JPX控制展青霉素的較佳方法是，在榨汁階段加入0.8 g/L，酶解階段加入1.6 g/L，棒曲霉素的降解率可以達到70%～80%，而且對果汁有很好的護色效果。

總之，這些方法在一定程度上能夠實現對展青霉素的降解，但存在效果不穩定以及反應后的降解產物不確定等缺點。

3.3 生物學方法

主要包括降解微生物、拮抗微生物以及失活微生物控制展青霉素等生物控制措施[13]。

對展青霉素具有降解作用的微生物主要包括細菌和真菌。近年來，研究表明乳酸菌對液態環境中展青霉素具有脫除作用。Fuchs等[45]研究了30株不同的乳酸菌對展青霉素及赭曲霉毒素A的降解活性。發現多株乳酸菌對展青霉素有降解活性，其中，動物雙歧桿菌VM 12的降解活性最高，可去除液體中大約80%的展青霉素。自1977年Burroughs[46]發現酵母發酵可以去除大約90%的展青霉素后，真菌降解的研究對象主要為酵母菌。Shao等[47]用氣相色譜-質譜聯用分析了啤酒酵母降解展青霉素過程中的72種代謝物，發現通過酵母菌體發酵，展青霉素可以被轉化為6種降解產物。還有研究發現釀酒酵母菌在25℃條件下培養143 h后，可以降解96%的展青霉素[48]。

近年來，拮抗微生物作為一種有效控制水果中真菌毒素的技術手段日益受到關注。研究發現部分酵母菌可以防治水果由致病霉菌引起的病害，這些酵母菌被稱為拮抗酵母菌。Castoria等[49]研究發現黏紅酵母和羅倫隱球酵母在體外培養情況下能分解展青霉素。還有研究表明[50]香菇培養液對于羅倫隱球酵母防止蘋果中擴展青霉的生長及展青霉素的產生具有增強作用。

失活微生物因其吸附效果好、使用更安全等優點，近年來也得到了一定的應用。董媛等[51]利用固定化失活酵母、磁性固定化失活酵母和失活酵母粉進行了蘋果汁中展青霉素的去除研究。結果表明，三種處理方法中固定化失活酵母對展青霉素的去除率最高可達70.4%，而且固定化失活酵母處理對蘋果汁感官品質無顯著影響。磁性固定化失活酵母處理后蘋果汁的色值和透光率顯著下降。Yue等[52]利用10株失活的酵母菌株研究了蘋果汁中展青霉素的含量變化情況，發現酵母菌能夠成功降低蘋果汁中展青霉素的含量，最大吸附量可以達到70.28%，并且蘋果汁的基本理化指標未發生變化。

4 結論與展望

食品質量與安全問題已成為社會關注的焦點，因為這直接關系到人類的身體健康和生命安全，關系到經濟發展和社會和諧。我國是世界上水果產量最大的國家，其中蘋果及其制品中展青霉素的污染已成為我國水果及其制品出口創匯的技術性及貿易性壁壘，因而控制水果制品中的展青霉素具有重要的現實意義。目前關于展青霉素的脫除技術中生物手段較為安全有效，雖然已有許多關于微生物及菌體脫除展青霉素的研究報道，但尚未實現工業化應用，且未研究展青霉素脫除后是否會產生有毒物質及是否會造成二次污染的安全問題。因此，未來應重點探索有效脫除展青霉素且能保持食品原有品質的脫除技術，實現真正意義上的安全、高效、綠色的生物防治。

目前，既往的研究已經從免疫毒性、生殖毒性、皮膚毒性、腎毒性以及腸毒性等多個角度解讀了展青霉素的毒性作用，其研究成為近年來真菌毒素領域的研究熱點。但關于展青霉素的致毒機制尚不完全清楚，因此，還需對展青霉素的致毒途徑、生物學作用及其作用機制做更深入的研究，這些研究工作對于降低展青霉素對人類健康的危害顯得尤為重要和緊迫。

當前，各國對食品中的展青霉素都做了限量規定，并要求嚴格執行，有關展青霉素的檢測手段也在快速發展。國內外關于展青霉素的檢測方法的研究也取得了一些進展，主要有薄層色譜（TLC）、高效液相色譜（HPLC）、液質聯用（LC-MS）、氣相色譜（GC）、氣質聯用（GC-MS）等方法[53]。此外，還有關于免疫檢測方法的研究。免疫檢測方法可實現現場檢測，但該法僅為一種定性測定方法，因此需要科研工作者開發免疫檢測與其他技術聯用的快速檢測技術，實現對大量樣品更加快速、穩定、準確的檢測方法。

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Research Progress on Patulin in Food Products

YANG Qian1，LIU Yan-qin1，ZHAO Nan2，JIA Li-na1，ZHANG Xue-jiao1，ZHANG Wei1，*
（1.College of Science and Technology，Hebei Agricultural University，Cangzhou 061100，Hebei，China；2.Hebei Provincial Institute of Scientific and Technical Information，Shijiazhuang 050021，Hebei，China）

As a kind of widespread and harmful mycotoxin to human and animal health，patulin is the natural contaminants in fruit and its products，grain and other food products，especially existing in putrid apple and its products.Studies have shown that patulin possesses carcinogenicity，teratogenicity，mutagenicity，immunotoxicity，reproductive toxicity and other hazards.At present，the removal technology of patulin were mainly divided into three categories，including physical method，chemical method and biological method.This article summarized the research progress on contamination status，biological toxicity and removal technology of patulin，and provided certain theoretical basis for subsequent research.

patulin；biological toxicity；removal technology；research progress

10.3969/j.issn.1005-6521.2017.08.049

2016-07-27

河北農業大學理工基金重點項目（ZD201620）；河北農業大學引進博士專項（ZD201623）

楊倩（1986—），女（漢），講師，博士，研究方向：真菌毒素致毒與防控。

*通信作者：張偉（1963—），男（漢），教授，研究方向：有害微生物檢測與控制。