光敏色素對植物抗逆反應的調控研究進展

姜敏 李魏 董錚 李利華 戴良英

（湖南農業大學植物保護學院 作物基因工程湖南省重點實驗室，長沙 410128）

光敏色素對植物抗逆反應的調控研究進展

姜敏 李魏 董錚 李利華 戴良英

（湖南農業大學植物保護學院 作物基因工程湖南省重點實驗室，長沙 410128）

光敏色素是紅光和遠紅光受體，不但在植物光形態建成中扮演著重要的角色，還參與調控植物抗逆信號通路。闡述了光敏色素及其互作的轉錄因子通過誘導植物激素信號途徑調控植物對病原菌、害蟲等生物脅迫的反應及作用機制，以及光敏色素調控植物對臨近植物的競爭脅迫、干旱、低溫、高溫等非生物脅迫反應的作用機制研究進展，并討論與展望了光敏色素研究領域所面臨的挑戰與發展方向。

光敏色素；抗病性；抗蟲性；非生物脅迫

光不僅是植物光合作用的來源，更是影響生物體生長發育，物質代謝及周期節律的調節等各種生命活動的重要環境因子，而植物接收和傳遞光信號主要是通過光受體來完成。目前研究發現，植物的光受體包括5種：感受紅光/遠紅光的光敏色素（Phytochrome，phy）、感受藍光/UV-A的隱花色素（Cryptochrome，cry）、感受藍光的向光素（Phototropin，phot）、感受藍綠光的ZTLS家族（Zeitlupes）以及感受紫外光B區域的UV-B受體［1］。其中，光敏色素對植物的影響最為明顯，它在植物的種子萌發、下胚軸伸長、莖的分枝發育、蔽蔭反應、生物鐘和開花時間等生理過程中起重要調控作用［2］。

然而，在復雜的自然環境中，光照只是植物接觸的環境因子之一。植物作為固著生長的生命體，病蟲害、水分以及溫度等都對其生長發育有重要影響。隨著對植物光敏色素研究的深入，人們發現，光敏色素及其互作因子既參與調控植物的生長發育，又與植物激素協同調控植物對生物脅迫和非生物脅迫的響應。在本文中，我們主要介紹近年來光敏色素在植物逆境響應中的研究現狀和成果，以期為植物病害的防治，以及對干旱、低溫和高溫等非生物脅迫的抵抗提供新思路。

1 光敏色素

為了能夠更好地適應光質、光強、光向、光周期等光信號，植物在漫長的進化過程中進化出了光受體（Photoreceptor）［3］。植物接收光信號主要是由不同于光合作用捕光色素的光受體來實現的［4］。光通過光受體才能與植物內源發育途徑中的關鍵基因相互作用，并調節相關基因的表達。植物的光受體包括5種，其中研究得最為深入的是感受紅光/遠紅光的光敏色素（Phytochrome，phy）。光敏色素廣泛存在于植物體內，也被鑒定到存在于許多原核生物和真菌中［5，6］。

光敏色素作為植物體內合成的一種調節生長發育的可溶性蛋白，含有兩個中心結構域：N端感光區和信號區及C端二聚化區和定位區（又稱光調節區）［7］，這兩個區域通過鉸鏈區連接在一起［8］。光敏色素單體由線性四吡咯生色團和脫脯基蛋白分子組成，其中蛋白分子由兩個分子量為120-127 kD的多肽聚合而成。光敏色素以兩種形式存在：即紅光吸收無活性形式（Pr，λmax=660 nm）和遠紅光吸收激活形式（Pfr，λmax=730 nm）。Pfr的蛋白質分子表面比Pr暴露得更多、疏水性更強，使 Pfr分子更易與其他分子發生作用。二者可在不同光譜作用下相互轉變，照射白光或紅光后，Pr 型轉化為不穩定的 Pfr 型，且易被蛋白酶降解。在離體或活體條件下，Pfr會發生降解或暗逆轉。照射遠紅光可使Pfr 型轉化為 Pr 型，二者的轉變是生色團異構化的結果［9］。

在擬南芥中，光敏色素家族包括phyA、phyB、phyC、phyD和phyE 5個成員。phyA主要介導植物對遠紅光的響應，而phyB作為紅光調節分子開關，在紅光信號通路中起重要作用［10］。phyA為光不穩定型，其他四者都為光穩定型。由于對光的穩定性不同，在黃化植株中 phyA 的含量比較高，而其它光敏色素在去黃化植株中含量較高。對擬南芥的研究表明，光敏色素之間既可以形成同源二聚體，又可以形成異源二聚體，但是 phyC和phyE 之間只能形成異源二聚體，而這種異源二聚體的形成對植物有何重要作用，目前還不得而知［11］。

2 光敏色素參與調控植物對生物脅迫的抗性

光敏色素與其互作的轉錄因子在植物體內構成精細的信號調控與轉導系統，以確保植物體更好地適應多重環境，如它們既介導植物的生長發育，又參與調控植物對病原微生物和害蟲這兩種生物脅迫的抗性。

2.1 光敏色素對植物抗病性的調控

人們發現光敏色素及其互作的轉錄因子是介導植物抗病反應的重要調控因素之一，并且二者主要通過調控植物激素信號途徑進而調控植物的抗病反應。水稻的phyAphyBphyC 突變體對稻瘟病菌（Magnaporthe grisea）的抗性明顯低于野生型，造成這一現象的主要原因為該突變體內水楊酸（salicylic acid，SA）和茉莉酸（Jasmonic acid，JA）這兩種激素抗病途徑相關基因PR1、EDS1等的表達量產生了變化［12］。類似地，擬南芥phyAphyB突變體對丁香假單胞桿菌Pseudomonas syringae pv. tomato DC3000（Pst. DC3000）的抗性降低，在接種含無毒效應子的P.s.maculicola：：avrRpm1后，phyAphyB突變體顯著誘導SA的合成和PR1 的表達［13，14］。擬南芥光形態建成phyA信號途徑的兩個同源轉錄因子FHY3和FAR1負調控植物免疫反應，二者與葉綠素合成相關基因HEMB1 的啟動子區域結合，以增強HEMB1的表達，進而抑制NB-LRR R 基因和SA信號途徑。相應地，當擬南芥 fhy3far1 突變體在接種Pst. DC3000后，植株體內SA信號途徑被顯著激活，葉片上的菌落數遠低于野生型。這說明FHY3和FAR1通過調控HEMB1的表達以抑制SA信號途徑和植物免疫反應，也為光信號和植物免疫之間提供了一個可能的連接機制［15］。

擬南芥光信號途徑的核內蛋白PFT1作用于phyB下游，它在JA信號途徑中作為調控因子介導植物對真菌的抗性，其擬南芥突變體pft1比野生型植株更感黑斑病菌（Alternaria brassicicola）和灰霉菌（Botrytis cinerea），萎黃癥狀也比野生型更加嚴重，同時pft1體內JA信號途徑相關基因PDF1.2、HEL等的表達被抑制。然而，pft1突變體對半活體真菌尖孢鐮刀菌（Fusarium oxysporum，F.oxysporum）的抗性增加，植株體內JA信號途徑同樣地被削弱。通過微陣列數據分析，F.oxysporum使得22個與該菌相關的基因表達量發生改變，并且其中大部分基因在JA的生物合成和信號途徑中具有重要作用。因此，PFT1對此病原菌可能存在另一種防御機制［16，17］。另外，擬南芥pif4-101突變體在持續高溫環境時呈晚花表型，這是由于PIF4可直接激活開花相關正調控因子FT 的表達，從而正調控擬南芥的開花［18］。隨著溫度的升高，PIF4負調控植物免疫反應、促進擬南芥的生長發育。有研究顯示，pif4-101突變體在高溫下更感Pst. DC3000，且具有更小的株型［19］。

有研究表明，黃瓜在紅光下對白粉病菌（Sphaerotheca fuliginea）的抗性明顯比其他單色光要高，且紅光增強了黃瓜體內SA介導的抗病信號［20］。此外，在夜晚補充紅光會提高番茄對Pst. DC3000的抗性，紅光誘導的一系列基因均在 光敏色素和SA調控的抗病反應信號中發揮重要作用［21］。由此可見，光敏色素除直接調控一些抗病基因外，還通過誘導SA、JA等激素信號途徑影響植物對病原菌的抗性，但其中光敏色素是如何與激素發生作用尚未見相關報道。

2.2 光敏色素介導植物對害蟲的抗性調控

光敏色素作為紅光和遠紅光受體，還參與植物對害蟲抗性的調控。JA是調控植物抗蟲反應的關鍵因子。遠紅光作為下調植物防御反應的因素，很可能是由于植物在遠紅光下JA敏感性的降低所造成的［21］。phyB正調控植物的抗蟲性，但負調控植物的生長發育［22］。據報道，番茄phyB1phyB2突變體在自然光下具有在遠紅光條件生長的表型，phyB1phyB2在田間試驗中比野生型更易遭受害蟲危害，且在喂養生物測定實驗中，其葉片上有更多害蟲的生長［23］。Campos等［24］構建了擬南芥JA抑制因子JAZ（Jasmonate ZIM domain）與PHYB的雙突變體jazQphyB，其中，jazQ突變體株型大小比野生型明顯變小，而jazQphyB雙突變體植株大小恢復到野生型水平。該雙突變體提高了擬南芥對廣譜食性昆蟲粉紋夜蛾（Trichoplusia ni）的防御作用。通過JAZQ和PHYB上位性互作顯示，植物生長抑制與抗蟲性的提高可能不是光合同化物從生長到防御作用的轉移，而是在保守的轉錄調控網絡中，茉莉酸信號途徑被激活后進而削弱了 植物生長，這一研究結果為解析植物生長與防御之間通過轉錄抑制進行拮抗的關系提供了新的思路。

JA介導的信號途徑是蟲害和機械損傷誘導的主要途徑，而光敏色素參與調控JA的合成代謝和信號途徑。研究發現，光敏色素生色團缺失的擬南芥突變體中JA含量增加，冠菌素是調控植物抗逆、防御反應相關的生長調節物質，而在對冠菌素不敏感的擬南芥突變體體內依賴的JA信號途徑響應基因表達上調，這表明JA信號途徑介導的抗性路徑和光敏色素生色團介導的光信號途徑互相拮抗。綜合可見，光敏色素信號途徑與JA信號存在互作，因此光敏色素可能通過參與調控JA的合成代謝或信號傳導途徑而影響植物對蟲害和機械損傷的響應。光敏色素導致植物抗病和抗蟲相關激素信號途徑的下調，進而影響植物對病原菌和害蟲的抗性［25-28］。

3 光敏色素參與調控植物對非生物脅迫的抗性

植物除了要應對生物脅迫外，還必須通過調節自身的防御功能抵御非生物脅迫，如對臨近植物的競爭脅迫、干旱脅迫、低溫與高溫脅迫等。近年來，有不少研究發現光敏色素參與植物對非生物脅迫抗性的調控。

3.1 光敏色素在植物蔽蔭反應中的作用

蔽蔭反應（Shade avoidance syndrome，SAS）是植物在高密度生長環境下，為避免臨近植物產生的陰影的影響，必須加速生長以在環境上層獲得更多的光照。自然光中的紅光和遠紅光比率（R/FR）是植物感受環境信號的關鍵因素之一，低比率的R/FR表明該植株周圍有臨近的其他植物生長，當植物生存環境中的R/FR比率在0.05-0.7之間時，誘發植物典型的SAS［29］。因此，R/FR比率的變化是植物感受鄰近競爭者并激活SAS反應，避免其遭受鄰近植物過度遮蔭的重要信號［30］。但植物的SAS反應主要是通過光信號途徑實現，phyB是植物感受臨近植株光照競爭脅迫的主要因子，它檢測環境中的R/FR比率，進而調控SAS反應。由遮蔭引起的SAS反應會引起植物對大部分蟲害和病原物的抗性減弱，主要原因是低R/FR比率導致JA和SA信號轉導途徑受到抑制。低R/FR比率還可使phyB轉變為無活性的Pr形式，從而改變生長抑制DELLA蛋白與茉莉酸ZIM結構域蛋白JAZ之間的平衡，削弱植物對茉莉酸甲酯的敏感性，進而抑制JA響應機制［26，30］。

擬南芥phyB突變體在低R/FR比率的條件下呈現早花和下胚軸顯著伸長的表型，主要是由于phyB體內大量的生長素、赤霉素及乙烯等激素的生物合成和相關基因的表達造成。而phyA與phyB存在拮抗作用。由于phyA在低R/FR比率下相當穩定并具有較高蛋白含量，當R/FR比率下降時phyA被迅速激活，Pfr形式的phyA則通過遠紅光高輻照度反應（Far red-High irradiance response，FR-HIR）制造和維持一個能強有力抑制下胚軸伸長的循環狀態，從而使在陰暗條件下生長的植株能有最適宜的下胚軸長度［31］。此外，基因和生理學分析表明，phyE與phyB在SAS中具有調控葉柄伸長、蓮座葉之間的節間伸長功能［32，33］。bHLH蛋白PIF4、PIF5以及HFR1與 HLH蛋白PAR1、PAR2都是phyB介導的SAS信號途徑下游的關鍵調控因子。PIF4和PIF5調控生長素的合成，且為低R/FR比率時擬南芥下胚軸伸長所必須。二者與HFR1形成不與DNA結合的異源二聚體，從而抑制PIF4、PIF5的表達［34，35］。HFR1 和 PAR1 的表達在低R/FR比率的條件下被誘導，二者共同阻礙PIF4、PIF5與目標啟動子的結合進而抑制SAS反應［36，37］。此外，Rolauffs等發現光形態建成負調控因子SPA1與COP1是低R/FR比率條件下加速葉柄和下胚軸伸長的重要調控基因，其中SPA1調控生長素合成途徑，促使細胞伸長，但二者不能加速開花。而SPA1抑制同為光形態建成負調控因子的HFR1的功能，使得SAS反應增強［38］。3.2 光敏色素調控植物對干旱脅迫的耐受性

研究發現，光敏色素也參與調控植物對干旱脅迫的耐受性，其中phyB為主要調控因子。水稻phyB 突變體的氣孔密度明顯低于野生型，這樣可以使植物更好地適應干旱脅迫的環境［39］。同樣地，擬南芥phyB突變體也具有更低的氣孔密度和氣孔指數，phyB通過促進介導氣孔運動的轉錄因子MYB60的表達來調控紅光誘導條件下氣孔開閉，且phyB為此條件所必需。此外，phyBcop1突變體氣孔張開程度小于cop1突變體，pif3pif4突變體比野生型張開得更大，表明COP1與PIF3、PIF4可能作用在PHYB下游調控氣孔的開合［40］。在擬南芥氣孔發育過程中phyB作用于氣孔和無表皮組織，并且能增加水分的消耗而促使植物適應高R/FR比率環境，進而減緩過量光照給植物帶來的脅迫［41，42］。但是，phyB突變體抗旱性較野生型相比有所降低，這是由于phyB突變體對脫落酸（Abscisic acid，ABA）的敏感度減弱，導致植株的氣孔比野生型植株張開程度更大，ABA信號途徑相關基因的表達被顯著抑制。這說明phyB在植株缺水環境下，通過提高其對ABA的敏感性以增強植株抗旱性［43］。光敏色素還可以通過影響氣孔導度的可塑性來應對干旱脅迫，例如擬南芥phyA、phyB，以及phyE突變體在干旱條件下具有更低的氣孔導度可塑性，PHYA、PHYB和PHYE可通過減少ABA含量調控植株抗旱性和蒸騰速率［44］。此外，棉花PHYB過表達植株在干旱環境下比對照植株生長得更加旺盛，棉花的產量也更高［45］。

3.3 光敏色素及其互作的轉錄因子調控植物對溫度脅迫的耐受性

光敏色素除了在植物的SAS反應和抗干旱脅迫中發揮調控作用外，還參與調控植物對低溫和高溫脅迫的抗性。光敏色素通過參與調控CBFs /DREB1s激活下游低溫調控基因COR的表達，從而影響植物對低溫脅迫的抗性［46］。最近研究報道，phyB負調控水稻對低溫的抗性。在phyB突變體中水稻光敏色素互作因子OsPIL16被低溫所誘導，促使OsPIL16在增強細胞膜的完整性、減少丙二醛濃度方面發揮作用，從而促進OsDREB1的表達，使得phyB突變體增強了對低溫的耐受能力［47］。當擬南芥phyB和phyD突變體在低溫、高R/FR比率條件下，CBF途徑靶標基因COR15a的表達量明顯升高，phyD突變體低溫耐受性增強［48］。相似的是，小麥phyB突變體的4個COR基因被低溫顯著誘導的同時，可誘導CBF表達的TalCE41基因表達量下調，進而影響小麥對低溫脅迫的響應［49］。CBF途徑不僅受低溫影響，同時也受到生物鐘和光質的影響。研究表明，擬南芥在長日照條件下，PHYB與PIF4和PIF7共同抑制CBF的表達，而在短日照條件下則反之。PIF4和PIF7在這兩種不同的日照條件下呈現出不同的表達水平和穩定性，可能與phyB參與調控CBF基因的冷馴化作用有關［50］。

光敏色素及其互作的轉錄因子不但在植物冷馴化中發揮重要作用，而且還參與調控植物對高溫脅迫的反應。在高溫環境下生長的植物呈SAS反應表型，包括細長的下胚軸和葉柄、葉正面朝下以及早花，這可以使葉片快速散熱降溫從而使植物在不利的生長條件下加速繁殖［51］。最近研究發現，在高溫條件下，PIF4直接調控生長素的含量及其合成基因的表達，并誘導擬南芥下胚軸的伸長，且為葉柄伸長所必須［52，53］。而 PHYB與HFR1共同抑制PIF4 所調控的擬南芥的生理機能，以影響植株對高溫的適應性［54］。最近有研究發現，隱花色素CRY1（Cryptochrome 1）通過抑制PIF4的轉錄活性，從而阻礙植物在高溫誘導條件下的下胚軸伸長以及生長素合成［55］。此外，phyB信號途徑轉錄因子ELF3介導PIF4對溫度的敏感性。在高溫脅迫響應信號途徑，ELF3位于PIF4上游，而ELF3對轉錄靶標的調控依賴于溫度變化［56，57］。但ELF3與PIF4 在高溫響應時，對擬南芥的開花作用是獨立的［53］。

4 展望

在光受體研究領域，光敏色素始終是一個熱門課題。目前研究表明，參與調控抗逆相關激素的光敏色素主要為phyA和phyB，人們對其他3個光敏色素及其互作因子知之甚少，它們是如何通過不同的過程共同調節植物的生長與發育有待深入研究。而光敏色素的缺失會導致植物對多種脅迫抗性的改變，大多數植物在響應逆境時削弱了自身的生長發育，所以，精確合理地調配自身資源以平衡抗逆與生長發育的關系是植物能更好地適應環境、提升競爭力的關鍵。另外，如何利用不同的R/FR比率或改變光質，結合光敏色素與其信號通路中的作用因子關系，找到一個綜合提高植物抗生物脅迫和非生物脅迫的新策略，以及將模式植物的研究成果應用于不同的農作物和園藝植物，以減少植物在逆境中的損失，這些都值得深入研究，具有重要科學意義。

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（責任編輯 李楠）

Recent Advances on the Regulation of Phytochrome in Plant Defense Resistance

JIANG Min LI Wei DONG Zheng LI Li-hua DAI Liang-ying
（Crop Gene Engineering Key Laboratory of Hunan Province，College of Plant Protection，Hunan Agricultural University，Changsha 410128）

Phytochrome is a red and far-red light receptor，which not only plays an important role in plant morphogenesis，but also is involved in the regulation of plant defense resistance signaling pathway. Here，we present the reaction and mechanism of phytochrome and its interacted transcription factors regulating plant resistance to biotic stress，such as pathogens and pest，by inducing plant hormone signaling pathways. And we also review the mechanisms of phytochrome regulating abiotic stress，such as the competition of neighboring plants，drought，low temperature and high temperature. In addition，we discuss and prospect the challenges and future directions in the research of phytochrome.

phytochrome；disease resistance；insect resistance；abiotic stress

10.13560/J.cnki.biotech.bull.1985.2017-0099

2017-02-17

國家自然科學基金項目（31300250），湖南省自然科學基金項目（2016JJ3071），湖南省教育廳項目（62021000032）

姜敏，女，碩士，研究方向：植物-微生物分子互作；E-mail：j_min@sina.com

戴良英，男，教授，博士生導師，研究方向：植物-微生物分子互作；E-mail：daily@hunau.net