天敵昆蟲低溫貯藏研究進展

沈祖樂 李翌菡 周雅婷 許煒明 邱寶利

摘 要 在農業生產中由于化學農藥的長期不合理使用，導致“3R”問題持續存在和人類賴以生存的環境日益惡化，生物防治產品及技術在有害生物綜合治理中的作用越發重要。天敵昆蟲的生長發育及存活期往往很短，探索其儲存技術是天敵昆蟲規模化生產中的關鍵性環節。低溫貯藏可以延長天敵昆蟲的壽命，進而可以為生物防治提供充足、穩定的天敵產品。因此，天敵昆蟲低溫貯藏一直是生物防治領域研究的熱點。本文圍繞天敵昆蟲低溫貯藏這一環節，就低溫誘導天敵昆蟲滯育蟲態、冷馴化對昆蟲低溫貯藏效果的影響、低溫貯藏對天敵昆蟲適合度（壽命、羽化率、性比、個體尺寸大小、飛行擴散能力等）的影響等方面進行綜述，以期為天敵昆蟲產品的規模化生產及應用技術提供參考。

關鍵詞 天敵昆蟲；低溫貯藏；滯育；冷馴化；適合度

中圖分類號 S895 文獻標識碼 A

Abstract The irrational use of chemical pesticides for agricultural production has resulted in the consistent“3R”problem which leads to environmental pollution and adverse effects on humans. Hence， the search for effective products and technology of biological control is of great importance in integrated pest management programs. For natural enemies， the growth and persistence are often very low. Exploring the storage methods is a key step for large scale production of natural enemies. Low temperature for storage could increase the persistence of natural enemies， which could in turn provide adequate and stable products for biological control. This paper briefly reviews the influences of low temperature storage on induction of diapauses， cold acclimation and fitness characteristics of natural enemies（longevity， emergence， sex ratio， size and dispersal ability）based on the available literature. This work could offer a reference for the technology of large scale production and application for natural enemies.

Key words insect natural enemies； cold storage； diapause； cold acclimatization； fitness

doi 10.3969/j.issn.1000-2561.2017.02.029

化學農藥長期大量的使用，已嚴重威脅食品和生態環境這兩塊人類賴以生存和發展的基石，而化學農藥污染產生的一系列問題不僅需要逐步減少化學藥劑的使用量，更需要逐步尋求優化升級與替代傳統藥劑防治的技術和方法。生物防治不造成環境污染，對人、畜及農作物無毒害，不會引起抗藥性，可以給人類清潔的生存空間，在害蟲綜合治理（IPM）中發揮著越來越重要的作用[1-2]。

在利用天敵昆蟲控制農林業害蟲時，天敵昆蟲的釋放首先要在一定時間內積累足夠的個體數量，根據害蟲的發生危害時期進行貯藏期調控，繼而實現田間的同步釋放[3]。為了減緩天敵昆蟲生長發育和降低新陳代謝速率，低溫貯藏天敵昆蟲適宜蟲態在延緩其發育進程中扮演了重要的角色，但天敵昆蟲長時間暴露在低溫環境下也會產生一系列的不利影響，導致天敵昆蟲滯育后致死或亞致死效應顯著增強[4]。首先，低溫可以使部分寄生性天敵昆蟲發生滯育，天敵昆蟲滯育類型非常復雜，不僅有兼性滯育，還有專性滯育；滯育蟲態大多數為預蛹期，少數為老熟幼蟲或成蟲期；滯育有冬滯育和夏滯育兩種時段[5]；其次，低溫致使蟲體能量大量消耗，直接影響昆蟲體內生理過程和組織結構；第三，由于大多數天敵昆蟲其自身不能合成脂肪，經過低溫貯藏后的冷傷害效應不會立刻出現，可能會影響到后一個發育階段和后代[6]，對天敵昆蟲的適合度特征（壽命、羽化率、性比、個體大小、飛行擴散能力等）產生不利影響。

鑒于上述原因，本研究以低溫貯藏環境下的天敵昆蟲為對象，對低溫誘導天敵昆蟲滯育、冷馴化對昆蟲低溫貯藏效果的影響、低溫貯藏后對天敵昆蟲適合度特征的影響等方面加以綜述，以期為天敵昆蟲產品的規模化生產及應用技術提供參考。

1 低溫誘導天敵昆蟲滯育

低溫可以誘導部分寄生性天敵昆蟲發生滯育，滯育昆蟲在生理上的表現是：生長發育進程停滯，呼吸速率減緩，昆蟲體內含水量降低，脂肪含量有所增加，某些酶系活性參數降低，抗寒能力和抗藥性增加[7-8]。滯育屬性可以延長產品貨架期、增長防控作用時間、提高昆蟲抗逆性和繁殖力，為天敵昆蟲的貯藏提供了可靠有效的途徑。由于寄生性天敵昆蟲生長發育的特殊性，其滯育蟲態大多固定于某一發育時期，兼有兩個及以上蟲態滯育者甚少[9]。進入滯育狀態的寄生蜂存活時間相對較長，如煙蚜繭蜂Aphidius gifuensis Ashmead在12 ℃全黑暗條件下滯育可保存120 d[10-11]；黑折脈蚜繭蜂Aphidius nigripes Ashmead以預蛹滯育，其滯育期長達8個月[12]；西方蚜外繭蜂Praon occidentalis Baker滯育期也長達8個月之久[13]；短期的滯育也會減少寄生蜂體內的能量消耗，使滯育后的個體具有更強的生命力[14]。將寄生蜂產品誘導至滯育態，可實現較長時間的保存，為周年擴繁天敵昆蟲提供了可能。

昆蟲的種類不同，其滯育類型、滯育蟲態及滯育時段也存在差異。如短翅蚜小蜂Aphelinus asychis Walker[15]和環食甲繭蜂Microctonus vittatae Muesebeck[16]屬于兼性滯育類型，微紅絨繭蜂Cotesia rubecula Marshall[17]、桃瘤蚜繭蜂Ephedrus persicae Froggatt[18]及方柄蚜繭蜂Monoctonia pistaciaecola Stary[19]則屬于專性滯育類型。滯育在昆蟲生長發育的任何時期都可發生，包括卵、各齡幼蟲、預蛹期、蛹期及成蟲期。在昆蟲的滯育誘導中，其滯育蟲態的前一蟲態或滯育發生的蟲態是感應環境刺激的敏感階段[20]，總結當前已研究的寄生蜂滯育蟲態，能在卵期發生滯育的很少，以幼蟲滯育的如相似蚜外繭蜂Praon simulans（Provancher）[13]，豌豆蚜繭蜂Aphidius pisivorus Smith[13]，煙蚜繭蜂A. gifuensis[9，21]，安氏絨繭蜂Apanteles angaleti Muesebeck[22]等，以預蛹滯育的如麗頭短角平腹小蜂Mesocomys pulchriceps Cameron[23]，長尾嚙小蜂Aprostocetus daira（Walker）[24]，點緣跳小蜂Copidosoma sp.[25]，松毛蟲赤眼蜂Trichogramma dendrolimi（Matsumura）[26]，黃毒蛾赤眼蜂Trichogramma euproctidis（Girault）[27]，菜蛾盤絨繭蜂Apanteles plutellae（Kurdjumov）[28]，翼蚜外繭蜂Praon volucre Haliday[29]等，以蛹期滯育的如細蛾多胚跳小蜂Holcothorax testaceipes（Ratzeburg）[30]，木虱跳小蜂Psyllaephagus pistaciae Ferrière[31]；以成蟲滯育的如麥蛾柔繭蜂Habrobracon hebetor（Say）[32]，卵跳小蜂Ooencyrtus nezarae Ishii[33]等。可見，對于小型寄生蜂而言，以預蛹為滯育態的居多，偶見以卵、老熟幼蟲或成蟲滯育者。溫度是誘導昆蟲滯育的一個重要因素，天敵昆蟲種類不同其滯育時段也存在差異，如蚜繭蜂Falciconus pseudoplatani （Marshall）[34]和西方蚜外繭蜂P. occidentalis[35]分別屬于夏滯育和冬滯育。

2 天敵昆蟲貯藏中冷馴化效果的影響因素

影響天敵昆蟲低溫貯藏耐受性的因素很多，包括溫度、濕度、光周期、營養、年齡（齡期）等，外界環境條件的改變對昆蟲的表型可塑性產生深遠的影響[36]，而且這類可塑性變化具有遺傳性，在生理、形態或者生長發育方面發生改變，繼而產生不同的表型[37]。冷馴化是指將昆蟲在亞致死低溫暴露一定時期后，可顯著地提高其在致死低溫下存活率的現象，這一過程可能是昆蟲應對不良環境的適應性進化[38]，在自然環境中，昆蟲經歷的溫度漸變過程在某種程度上便是受到自然界的氣候馴化（acclimatzation），是其在生理上為度過低溫環境做一些復雜的準備[39]。在諸多天敵昆蟲低溫貯藏的研究中，經過冷馴化后的昆蟲耐寒性顯著提高，明顯降低了半致死溫度，半致死時間也明顯延長[40-41]，解決了天敵昆蟲的“貨架期短”和“低抗逆”等潛在問題。

2.1 冷馴化方式對天敵昆蟲冷馴化效果的影響

冷馴化包括長時冷馴化和快速冷馴化兩種方式。長時冷馴化下的處理溫度相對溫和，且需要幾天，幾周甚至幾個月的時間，可使昆蟲在亞致死低溫下的存活時間顯著延長；快速冷馴化的處理溫度較低，需要的時間僅為幾小時，甚至幾十分鐘，在短時間內提高昆蟲的耐寒性。兩者差異不僅是處理時間上的不同[42]，對昆蟲耐寒性參數的提高也存在較大差異，如玉米螟赤眼蜂Trichogramma ostriniae Pang et Chen經15 ℃馴化10 d，其耐寒能力顯著提高[43]。梯度降溫（依次在15、10、4 ℃各馴化4 h）比快速冷馴化更能提高蠋蝽Arma chinensis （Fallou）成蟲暴露在-10 ℃下的存活率[44]。非滯育狀態的捕食螨Euseius finlaandicus（Oudemans）在緩慢降溫過程后，總生殖能力降低，后代的存活率也比對照要低[45]。

長時冷馴化和快速冷馴化可能分別在昆蟲的不同生長發育階段發揮作用，異色瓢蟲Harmonia axyridis Pallas親代經歷長時冷馴化后，后代卵的發育歷期顯著延長，幼蟲（1～4齡）和蛹的發育歷期則縮短；然而，經歷快速冷馴化后，除對1齡幼蟲的發育歷期有顯著的影響外，對其他發育階段（卵期、2～3齡和蛹期）的影響并不明顯[46]。Ju等[47]發現，不管在何種強度的低溫處理下，快速冷馴化比長時冷馴化更能增強懸鈴木方翅網蝽Corythucha ciliata Say的耐寒性。Shintani和Ishikawa報道，經長時冷馴化和快速冷馴化聯合處理更能有效地提升黃星天牛Psacothea hilaris Pascoe卵的耐寒性，其在16 ℃冷休克條件下的半數致死時間（LT50）比單獨用某一種冷馴化方式延長了1～3 d的時間[48]。因此，對天敵昆蟲冷馴化的處理方式不同，其耐寒效果的影響存在差異。

2.2 冷馴化強度對天敵昆蟲冷馴化效果的影響

冷馴化強度包括變溫周期、降溫速率及冷馴化持續時間等。大量研究表明，即使冷馴化的方式相同，馴化條件和具體過程的不同也會對昆蟲耐寒性的提高產生不同影響，與固定溫度下的處理相比，變溫冷馴化顯著提高了昆蟲的耐寒性參數。對廣聚螢葉甲Ophraella cammuna Lesage成蟲進行了不同溫度（-4、0、4、8 ℃）下4 h的快速冷馴化，除8 ℃ 4 h外，其余冷馴化處理均使廣聚螢葉甲O. cammuna成蟲過冷卻點顯著降低[49]；對同一時間羽化的異色瓢蟲H. axyridis經過10 ℃→5 ℃→0 ℃，24 h循環一次，誘導3 d和5 d后，經過5 d變溫誘導的后代雌蟲產卵前期明顯延長，且生殖力下降、壽命縮短[50]。昆蟲快速冷馴化的能力受降溫速率的影響尤為顯著，如德國小蠊Blattella germanica L.以0.1 ℃/min的較慢速率降溫比1.0 ℃/min的較快速率降溫存活率高2倍多[51]。

3 低溫貯藏對天敵昆蟲適合度的影響

天敵昆蟲長期暴露在低溫環境下會對其種群適合度產生顯著影響，低溫傷害的累積會對昆蟲體內許多生理過程和組織結構產生直接影響，例如新陳代謝紊亂、膜脂相變受阻及離子調節失去平衡等[52]。低溫下貯藏的蟲體會消耗大量脂肪維持自身的營養生長和生殖生長，然而，天敵昆蟲尤其是寄生蜂不能自身合成脂肪，在低溫貯藏環境下是以生殖和存活為代價的。有時低溫貯藏的脅迫效應不會立即出現，可能會傳遞到下一個發育階段或者后代，對存活、發育等產生不利影響[53]。

3.1 壽命

寄生性的天敵昆蟲不能自身合成脂肪[54]，因此脂肪的消耗能顯著影響其存活和生殖間的能量分配，導致羽化后的成蟲壽命縮短。很多寄生性天敵昆蟲與寄主在低溫下一并貯藏時，發育初期的寄主冷藏也會消耗能量維持自身生長，使寄生性天敵昆蟲壽命縮短。蚜繭蜂A. vulgaris低溫暴露期間脂肪含量與初羽化成蟲的壽命均呈線性降低，當體內貯存大量的脂肪時利于成蟲羽化[55]。貯藏時間的延長顯著縮短了成蟲的壽命，這在很多天敵昆蟲中很常見，例如：將異色瓢蟲H. axyridis同批羽化成蟲放置到不同冷藏溫度條件下保存，0 ℃冷藏溫度過低， 成蟲存活率急劇下降，但在10 ℃條件下冷藏保存30 d時存活率卻能達到80%[56]；低溫下隨著暴露時間的延長，淺黃恩蚜小蜂Encarsia sophia （Girault et Dodd）的壽命明顯縮短，最終導致死亡[57]。而不同低溫下的處理對菜蚜繭蜂Diaeretiella rapae Mintosh的成蜂壽命沒有太大影響[58]。

3.2 存活率

低溫貯藏天敵昆蟲只是減緩了其發育速度，并非完全阻止了天敵昆蟲的發育歷程。低溫貯藏結束后其生長發育恢復正常，貯藏期間大量的能量消耗不能使天敵昆蟲繼續完成發育或者羽化，因此其羽化率一般會隨著貯藏時間的延長而降低[59]，如菜蚜繭蜂D. rapae在增加低溫貯藏時間的情況下，其成蟲羽化率有所降低[58]，然而，較高的貯藏溫度能提高白蛾周氏嚙小蜂Chouioia cunea Yang的羽化率[60]，在4、8 ℃下淺黃恩蚜小蜂E sophia貯藏14 d后羽化率為67%～87.5%，而貯藏21 d時則不羽化[57]。麥蛾柔繭蜂H. hebetor在12 ℃下貯藏7 d，其羽化率與對照相比下降了一半[61]。中華通草蛉Chrysoperla sinica（Tjeder）的卵在5 ℃下貯藏時，隨著貯存期的延長，卵的孵化率逐漸降低[62]。低溫冷藏時間增加對南方小花蝽Orius similis Zheng卵的孵化也產生直接影響[63]。加州新小綏螨Neoseiulus californicus （McGregor）在4、7、10 ℃貯藏10 d后，其存活率均低于50%[64]。天敵昆蟲在羽化過程中需要消耗大量的能量來強化肌肉收縮，而低溫暴露中的能量消耗致使肌肉功能發生障礙[65]。因此，低溫貯藏時的能量消耗可能是天敵昆蟲羽化率降低的重要因素。

3.3 性比

昆蟲經過長時間的低溫暴露后，其性比也可能發生變化。性比的變化可能有不同原因，有研究稱，低溫脅迫使受精卵的比例發生改變，從而致使雌蟲生殖策略改變，或者使雄蟲不能完成交配[66]，產出有活力的精子[67]。也有報道稱性比的改變是寄生蜂在低溫環境下免疫作用的體現[68]。對于不同種類的寄生蜂，經低溫貯藏后，有的雌蟲死亡率升高[69]，有的雄蟲死亡率升高[70]，還有的雌、雄死亡率相當[71]。如豆柄瘤蚜繭蜂Lysiphlebus fabarum（Marshall）分別經過6、8 ℃的貯藏后，其初羽化的雄蟲比雌蟲更易受到影響，從而后代中的雌蟲比率升高[72]；7 ℃下對傘裙追寄蠅Exorista civilis Rondani的預蛹階段冷藏，后代的雌雄性比不明顯，對傘裙追寄蠅E. civilis的不同蟲態分別移入低溫下貯藏，其后代的雌雄比影響亦不明顯[73]。

3.4 生殖力

溫度可以影響昆蟲卵巢的發育進程及精巢大小，過低的溫度顯著影響精巢和卵巢的發育情況，引發不育，長期的低溫暴露也會使卵母細胞成熟率下降，導致卵巢管畸形，從而致使雌蜂不育[74]。溫度還會影響昆蟲雄性附腺的生理活動，高溫使腺體細胞質中的粗面內質網和線粒體受到破壞，進而阻礙了附腺分泌物中的蛋白質合成路徑，從而降低雄性生殖力；而低溫暴露會影響能量代謝平衡，能量代謝的酶在一定程度低溫下活性受到抑制，物質轉化為能量的路徑受到抑制，從而投入到生殖方面的能量大大減少。此外，低溫暴露中寄生蜂的生殖器容易受到損害[75]，寄生蜂的生殖力一般隨著貯藏溫度的降低和時間的延長而下降，如低溫可以致使卡氏小蜂Euchalcidia caryobori Hanna[70]和豆象金小蜂Dinarmus basalis（Rondani）[76]精子形成延遲。

低溫貯藏也會對天敵昆蟲的產卵行為產生影響，降低天敵昆蟲的群體繁殖能力。如異色瓢蟲H. axyridis的產卵量隨冷藏天數的增加顯著升高[56]；中紅側溝繭蜂Microplitis mediator（Haliday）蛹長期貯藏后，其后代雌蜂產卵時間顯著縮短[77]。因此，生殖力的降低和產卵時間的縮短都是天敵昆蟲低溫貯藏后生殖代價的表現。但也有研究發現低溫貯藏后對天敵昆蟲的生殖力起到促進作用。廣聚繭葉甲O. cammuna經過低溫馴化后，其成蟲的存活率提高，且壽命也顯著延長，繁殖力增強[78]；等足黑卵蜂Telenomus podisi（Ashmead）隨著貯藏時間的延長，生殖力顯著下降，但是以蛹貯藏7 mon后，生殖力又達到了對照水平[79]。然而，低溫貯藏對天敵昆蟲的生殖力產生促進作用的情況甚少，其原因有待進一步研究。

3.5 寄生行為

寄生蜂的寄生過程是一系列的復雜行為，包括寄主的定位、寄主的檢查、寄主的選擇和接受、寄主取食或寄生。大量研究表明，隨著低溫貯藏時間的延長，寄生蜂寄生率降低[80]，低溫貯藏后寄生蜂在田間的寄生能力同樣也會降低。毀側溝繭蜂Microplitis demolitor Wilkinson 蛹低溫貯藏4 d后，羽化的雌蟲甚至不能對寄主釋放的氣味做出反應[81]，管氏腫腿蜂Scleroderma guani Xiao et Wu雌蜂在低溫貯藏后，其雌蜂對黃粉甲 Tenebrio molitor L.蛹的上蜂時間和蟄刺率存在顯著差異[82]，長緣纓小蜂Anaphes victus Huber低溫貯藏后，羽化出的雌蜂產卵量明顯下降，且不能對寄主是否已被寄生做出適當的判斷[83]，因此，重寄生率特別高。但也有研究發現，枸杞木虱嚙小蜂Tamarixia lyciumi Yang在9.5 ℃下貯藏15 d以上，其寄生能力沒有受到顯著影響[84]。可以看出，寄生蜂寄生行為的改變與低溫貯藏時間存在必然的相關性。

此外，天敵昆蟲的活動能力是影響害蟲生物防治的重要因素，為實現天敵昆蟲在田間良好的控制效果，要保證天敵昆蟲具有一定的飛行能力。低溫下的長時間暴露會減弱天敵昆蟲的飛行能力，翼蚜外繭蜂P. volucre的預蛹冷藏10 d后其飛行能力有輕微的減弱，麗蚜小蜂Encarsia formosa Gahan和槳角蚜小蜂Eretmocerus eremicus Rose et Zolnerowich的飛行能力隨著貯藏時間的延長而降低[85]。脂肪和糖原為昆蟲的飛行提供了大量能量，低溫貯藏中的能量消耗可能是運動能力降低的一個重要原因，另有報道表明低溫暴露可以導致天敵昆蟲神經肌肉機能發生障礙，從而顯著影響昆蟲的運動能力，使運動不協調[52]。然而，在不同溫度梯度下釋放麗草蛉Chrysopa formosa Brauer，隨著溫度的升高，其平均飛行距離會逐漸變大[60]；低溫使蚜繭蜂F. pseudoplatani的行走速度降低，但在變溫環境下貯藏，其運動能力影響不大，說明周期性的溫度變換能有效地修復低溫傷害。

3.6 形態特征

低溫貯藏后，會對天敵昆蟲不同蟲期的形態特征產生影響。例如：在6 ℃下對豆柄瘤蚜繭蜂L. fabarum進行冷藏，其產出卵的大小有所改變，這可以作為后代健康水平的重要參數。低溫貯藏對觸角的形態也會產生影響，觸角在求偶時起著重要作用，豆柄瘤蚜繭蜂L. fabarum經低溫貯藏后，羽化成蟲的感受器不正常，觸角波動不對稱性隨著低溫暴露時間的延長而加劇[86]，而觸角形態改變對嗅覺和行為的發生也會產生消極影響。隨著低溫貯藏時間的延長，赤眼蜂Trichogramma spp.翅膀畸形的比例甚至會達到100%[87]，這嚴重影響了赤眼蜂Trichogramma spp.在田間的飛行擴散能力。另外，低溫還會造成天敵昆蟲足脛節長度的改變等[88]。

4 結語

天敵昆蟲作為生物防治中的重要內容，在大面積釋放之前往往要進行數量儲備和運輸。低溫貯藏是天敵昆蟲商品化生產、運輸和釋放應用的重要環節，自20世紀30年代起，關于天敵昆蟲低溫貯藏的研究就陸續開展，至今仍然是研究的熱點。滯育對提高產品貯存時間、增加控害時長、適時防控害蟲等具有積極意義。昆蟲滯育期間代謝速率極低，外表形態學變化不明顯，這一表面看似平靜的狀態其內部生理學及生物化學基礎異常復雜。天敵昆蟲的滯育與溫度和光周期密切相關，許多研究將昆蟲在低溫下誘導滯育后進行貯藏，寄生性天敵昆蟲短期滯育解除后，主要生命和生防能力指標，如產卵量、產卵持續時間、壽命等呈正向增長者居多，這對于害蟲生物防治實踐具有積極意義，持續長期滯育對昆蟲具有一定的負面作用，導致當代的死亡率偏高，這也正是天敵昆蟲產品生產中的兩難選擇，一方面希望通過滯育延長天敵昆蟲產品貨架期，另一方面又面臨著經過貯藏后天敵昆蟲大量死亡的潛在風險，因此確定最佳滯育蟲態和貯存時間具有重要的現實指導意義。冷馴化對昆蟲耐寒性提高的效果受多種因素影響，但目前研究多針對單一因素，與昆蟲的行為習性和所處生境聯系甚少；低溫在誘導天敵昆蟲延長貯藏期的同時，也會對其適合度等特征產生一定程度的不利影響，并在世代間傳遞，影響生物防治的效果。

總之，誘導天敵昆蟲滯育和進行冷馴化理論上都可以延長低溫下的貯藏時間，評價一種貯藏方法的優劣最終還是取決于田間實際應用效果，但是通過調查田間實際效果來評價天敵昆蟲低溫貯藏后品質的研究較少，因此應將室內觀測與田間試驗相結合，為其商品化生產和應用提供技術參數。隨著生物防治產業的快速發展，關于低溫貯藏技術的研究將更加完善，降低天敵昆蟲的應用成本，使應用更加簡單、經濟。

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