獼猴骨盆性差研究

王鳳產， 胡海洋， 趙曉進

(河南師范大學 水產學院， 河南 新鄉 453007)

獼猴骨盆性差研究

王鳳產， 胡海洋， 趙曉進*

(河南師范大學 水產學院， 河南 新鄉 453007)

探討太行山獼猴骨盆性差特征.材料方法：成年獼猴骨盆標本41例(雄19例，雌22例),選擇骨盆變量11個，同時測量顱長和股骨長;數據處理采用SPSS 22.0統計軟件,統計處理采用ANOVA、ANCOVA、POWER、PCA和Logistic回歸分析.結果:成年獼猴骨盆有明顯的性差,單因素方差分析結果顯示顱長、股骨長和坐骨長雄性明顯大于雌性；但是恥骨長、骨盆入口變量和骶骨寬等雌性明顯大于雄性.骨盆變量PCA提取2個因子，解釋了總變異的72.55%.結果顯示骨盆提取的2個因子都有一定的性別識別能力.二元邏輯回歸檢驗2個因子的性別正確判別率是92.7%，F1和F2分別是82.9%和73.2%.獼猴骨盆性差結果提示雌性骨盆性差主要與分娩選擇壓力有關，尤其是考慮到獼猴具有相對較大的新生兒頭顱時.

獼猴； 骨盆； 性差； ANCOVA； PCA

研究現生非人靈長類生長發育和功能形態學時，骨盆的形態特征，包括性差、變異性和不對稱性等，一直受到國內外學者的廣泛關注[1-3].雌性哺乳動物的骨盆除了支撐身體、傳遞動力、保護臟器和行走運動的功能以外，骨盆還作為生殖的通道參與繁殖后代，這些功能會明顯的影響到雌性動物骨盆的形態結構[4-6].

S.Karen[7]研究發現幾乎所有靈長類的恥骨長與整個骨盆大小有密切和特殊的關系；F.Marchal[8]研究發現南方古猿與現代人行走姿態不同從而導致它們的骨盆形態有顯著差異；R.G.Tague[2]報道了12個靈長類種群的骨盆和股骨性差的相互關系，指出大部分靈長類的骨盆初始發育趨勢是朝著雌性骨盆形態結構的特征發育，在青春期發育過程中，由于雄激素的作用使雄性動物的骨盆改變了原來的發育方向，形成了雄性骨盆的特有形態結構[9]；但是，P.D.Gingerich[9]報道成年雌性松鼠猴(Saimirisciureus)骨盆的特有結構是在青春期以后獲得的，未成年松鼠猴的骨盆是沒有性差的，未成年雌雄骨盆的形態與成年雄性骨盆結構相似；胡鳳霞等[6]最近報道了太行山獼猴(Macacamulatta)恥骨、坐骨與髂骨的異速生長.

太行山獼猴分布在豫、晉兩省交界太行山南段，目前為我國野生獼猴自然分布最北界種群之一，具有特殊的地理分布[10].

本文主要通過協方差分析探討骨盆不同變量性差特征.通過PCA降維處理，將原始數據簡化為少數因子進行命名和解釋；通過Logistic回歸探討各因子的性別正確判別率，為非人靈長類基礎理論研究與資源保護利用積累更多資料.

1 材料和方法

1.1 材料 骨骼材料來自河南省北部太行山獼猴自然保護區.標本獲得在1990—2016年.現保存在河南師范大學生命科學學院.成年骨盆、顱骨和股骨標本41例(雄19，雌22).標本干燥、對稱、生長發育健康和完整無缺.標本的性別已知，根據骨骺愈合情況推測標本都是成年.

1.2 選擇變量和測量 依據有關資料選擇骨盆變量[5-6].測量變量13個(骨盆變量11個，顱長和股骨長)，測量位點見圖1，顱長和股骨長見文獻[2].測量所用工具為電子數顯卡尺，分辨力：0.01 mm.數據測量由本文第一作者獨立完成.

圖1 骨盆變量測量(雌性, No.609)

Fig. 1 Measurements of pelvis (female, No: 609)

1.3 數據處理 數據處理采用SPSS 22.0統計軟件.為消除各變量絕對值大小的影響，所有測量數據經過自然對數轉換[11].性差檢驗采用單因素方差分析(ANOVA)和單因素協方差分析(ANCOVA).SPSS協方差分析通過一般線性模式來完成.協方差分析時顱長為協變量，性別為固定因子，其他12個變量為因變量.因變量中股骨長作為非骨盆變量，用于比較其他骨盆變量.采用的協方差分析目的是排除協變量(顱長或身體大小)的影響，再研究性別因素對各個因變量的影響[12-13].異速生長模型選擇冪函數表達式：y=axb.a為異速生長常數，b為異速生長指數.當a=1時為等速生長，當a>1和a<1 時分別為正異速生長和負異速生長[11].采用PCA可以從眾多的原始變量中提取少數幾個綜合變量，使其包含原始變量提供的大部分信息，使數據降維[12].性別判別分析采用二元Logistic 回歸模型，計算出各個因子性別的正確判別率.

2 結果

2.1 形態特征的性差 雌雄之間的單因素方差分析和協方差分析結果見表1.

表1 對數轉換后顱長為協變量的雌雄之間的協方差分析

注：*:P<0.05; **：P<0.01; ***:P<0.001; ns:P>0.05.

結果表明：1) 顱長為協變量，其他為因變量，性別為固定因子，回歸斜率(b)差異性檢驗表明不同性別的2條回歸線是否存在交互作用；2) 單因素方差分析(ANOVA)結果顯示性差主要表現在顱長、股骨長和坐骨高上(P<0.01)，太行山獼猴骨盆整體上是雄性大于雌性；3) 協方差分析(ANCOVA)性差較大的變量表現在恥骨長、入口矢徑、出口橫徑和骶骨寬，這些變量明顯與雌性獼猴繁殖行為有關；4)不同的統計學方法骨盆變量性差結果截然不同，包括性差的大小、分布和方向.

2.2 骨盆變量異速生長

根據ANCOVA結果，選擇出6個性差較大的骨盆變量進行異速生長分析(表2).異速生長回歸結果顯示：1) 總體上異速生長擬合效果并不是很好.雄性組異速生長模型的決定系數R2=0.458，范圍：0.213～0.620；雌性組異速生長模型R2=0.367，范圍：0.156～0.604.2) 不同性別異速生長的擬合結果不同.雄性組的6個變量中，3個是正異速生長，3個是負異速生長；雌性組的6個變量都是正異速生長，例如：骨盆入口矢徑(EG)雄性是負異速生長(b=0.562)，雌性是正異速生長(b=1.212).3) 不同變量異速生長的擬合結果也不同.例如：恥骨長(GJ)是正異速生長，但是，異速生長的速率是不同的(雄：b=1.154，雌：b=2.092).

表 2 性差顯著的骨盆變量與顱長異速生長模型匯總、參數估計和F檢驗

注：*：P<0.05; **：P<0.01; ***：P<0.001.

2.3 PCA結果 原始數據進行對數轉換，PCA提取2個因子，解釋了總變異的72.55%(表3).PCA的KMO檢驗為0.786.Bartlett的球形度檢驗，卡方值=520.33，P=0.000.結果顯示該數據適合進一步做因子分析.因子載荷選用臨界值>0.600，將13個原始變量提取2個因子(表4).因子F1包含7個變量(CL、FL、HI、JI、CC、HJ和EF)，這些變量在F1軸上取值較大.因子F2包含6個變量，即AA、BB、DD、GJ、EG和FG，這些變量在F2軸上取值較大.2個因子得分值散點圖分布見圖2.考慮到F1和F2因子都可能與性別有關，分別對F1和F2因子得分值進行單因素方差分析.結果表明：F1和F2因子得分值性差有統計學意義.

2.4 性別判別分析 采用F1與F2因子得分值進行二元Logistic回歸分析(表5).結果顯示：F1和F2因子邏輯回歸性別檢驗的正確判別率分別是82.9%和73.2%.2個因子合并后邏輯回歸性別檢驗的正確判別率是92.7%，說明2個因子都有一定的性別識別能力.

表 3 PCA結果

表 4 PCA旋轉成份矩陣

圖 2 經最大方差法旋轉后各因子分析載荷圖

3 討論

舒爾茨提出一些靈長類動物骨盆的性差發育是一種特殊的發育機制，無論是絕對量度還是相對量度雌性骨盆的某些變量都大于雄性[1].雌性擁有較大的骨盆是因為她們要繁殖后代.為了保證新生胎兒的順利分娩，通過自然選擇或定向選擇，可以部分解釋雌性骨盆明顯大于雄性骨盆的原因[15-18].進一步研究發現并不是所有骨盆的性差都與分娩功能的選擇壓力有關.許多雌性靈長類動物的骨盆容量與新生胎兒的大小并沒有嚴格的對應關系[1].胡鳳霞等報道了太行山獼猴髖骨性差和異速生長，結果表明骨盆大部分變量是雄性大于雌性，少部分變量是雌性大于雄性[6].

ANCOVA結果顯示，獼猴骨盆一些變量顯示出明顯的性差.這些變量性差方向與顱長性差方向相反.這里用顱長(協變量)代替動物身體大小[6,19]，例如：當顱長=125.64 mm時，因變量恥骨長均值：雄=52.14 mm，雌=61.01 mm(ANCOVA：F=33.61，P<0.001).

PCA個數的確定是根據特征根的大小.這里提取了2個因子，解釋的累積方差達72.55%(表3).可以看出累積方差并不是很高，因為這里研究的目的主要是雌雄骨盆的性差比較，PCA提取的少數因子總是有一些原始信息會損失掉.這些可以由其他一些影響因素來解釋，例如，種群差異、營養差異或個體差異等.這一點與以前的研究資料報道是一致的[6,20].PCA選擇了Kaiser標準化最大方差法進行因子選擇.旋轉后每個因子上的載荷分配更加清晰，更容易解釋各個因子的含義(表4).因子1包含的主要變量有4個，分別是顱骨長、股骨長、坐骨高和骨盆最大高，結果提示這4個變量可以代表獼猴個體的大小，可以命名為骨盆體型因子.這些因子性差大小與獼猴體重性差大小一致.推測主要受基因、異速生長和性別選擇因素的影響[21].因子2中包含的主要變量有4個，分別是恥骨長、骨盆入口橫徑、骶骨寬和骨盆入口矢徑(圖1).很明顯這些變量都與獼猴生殖功能關系密切，是雌性大于雄性，可以命名為骨盆繁殖因子.

R.G.Tague[2]解釋了靈長類骨盆正常發育的趨勢是具有成年雌性骨盆的形態特征，青春期發育過程中，由于雄激素促進和抑制骨盆的某些結構異速生長，雄性的骨盆生長改變了原來生長發育的方向或軌跡，從而發育為雄性骨盆，當然雄激素也會影響顱骨和股骨的性差發育[2].

觀察表4和圖2，發現有幾個骨盆變量的因子載荷比較特殊.這些變量是骨盆最大寬、髂骨高和骨盆中段矢徑.它們位于因子1和因子2之間.這些變量既與個體體型大小有關又與骨盆繁殖結構有關.推測這些變量受到動物個體體型大小和骨盆繁殖定向選擇的交互作用，處于一種“折中”或“妥協”的交互作用[15].這些變量也可以單列一類，作為交互因子.

這里采用二元Logistic回歸來探討各因子的性差.目的是1) 比較2個因子性差的大??；2) 探討二元Logistic判別函數的判別效果.Logistic回歸分析表明2個因子都存在性差.F1和F2的性別正確判別率分別是82.9%和73.2%.2個因子合并后性別正確判別率是92.7%，具有較高的判別率.通過二元逐步Logistic回歸分析，結果顯示F1和F2都被選擇進入模型，首先選擇進入模型的變量是F1.說明總體上F1仍然是性別識別的有效指標.采用多元回歸判別分析結果與二元Logistic回歸結果基本一致.回代檢驗和交互檢驗結果表明該判別函數比較穩定.

目前普遍認為，非人靈長類骨盆性差很可能與個體性差大小和頭盆比例有關，首先與分娩選擇壓力有關，尤其是獼猴具有相對較大的新生兒頭顱，就像松鼠猴和長鼻猴那樣的骨盆大小.松鼠猴和長鼻猴的共同特征是骨盆性差顯著，同時頭盆比例指數較高.獼猴、松鼠猴和長鼻猴頭盆比例分別是0.98、1.33和0.95[16]，所對應的體重性差指數分別是：0.74、0.85和0.57，獼猴體重性差指數位于兩者之間.結果說明頭盆比例至少是限制雌性骨盆大小的因素之一.因為胎兒不可能無限生長，骨盆也不可能無限擴張；體重性差大小一般與骨盆性差大小無關[21].另外，還有一種可能是雄性選擇理論.當雌性面臨著分娩困境時，雄性選擇較窄的骨盆，使其運動起來更省力、快捷.既有利于獲取食物，又有利于逃避天敵，躲避災害[6,15].

本研究是太行山獼猴骨盆性差系列研究之一，與以前骨盆相關研究是不同的：1) 本研究通過ANCOVA和PCA來探討骨盆性差，包括與顱長和股骨長的關系，以及骨盆內不同變量之間的關系，這一點在以前的研究中不曾提到；2) 研究方法的改進，通過因子分析和邏輯回歸分析進一步討論了各個因子的性差特征；3) 標本數量和測量工具精度增加，有效地提高了研究結果的精確性和準確性.例如：雄性骨盆標本從原來的9例增加到現在的19例.另外，對變量的選擇和結果的分析討論中，又查閱了近些年有關靈長類骨盆研究資料，信息和方法的改進使得該項研究更加系統和深入.

這里選擇的變量還有一定的局限性，骨盆變量的類型除了量度變量以外，還有骨盆非測量性狀-恥骨下角形狀[9]、坐骨-恥骨指數等[18]；這里用顱長代表體型大小也會出現一些誤差，R.G.Tague[2]曾指出靈長類股骨長度和股骨頭直徑不能代替體重，因為有一些靈長類的股骨長度存在性差，而所對應的體重卻沒有性差；異速生長模型這里選擇的是冪函數，實際上描述動物生長的非線性模型有許多種，并非是一個標準的生長模型.

致謝 河南師范大學博士科研啟動課題資助(5102109179103)對本文給予了資助,謹致謝意.

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(編輯 鄭月蓉)

Sexual Dimorphism of the Pelvis inMacacamulatta

WANG Fengchan, HU Haiyang, ZHAO Xiaojin

(CollegeofFisheries，HenanNormalUniversity,Xinxiang453007,Henan)

Aim of this study is to explore sexual dimorphism of the pelvis inMacacamulattafrom the Taihang Mountains. Skeletal pelves of 41Macacamulatta(19 males and 22 females) were examined and eleven measurements of the pelvis, together with the measure of cranial and femoral lengths, were selected. All the statistics were computed with SPSS for Windows (v. 22.0). Data were subjected to ANOVA, ANCOVA, Power, PCA and Binary logistic regression analysis. Results showed that the sex differences were very pronounced in the pelvis of adultMacacamulatta, as had been amply demonstrated. The means of the cranial, femoral, ischial lengths, etc., were significantly greater in males than females using analysis of variance (ANOVA); but the means of pubis lengths, parameters of the pelvic inlet, sacral breadth, etc., were significantly greater in females than in males using analysis of covariance (ANCOVA). PCA for these pelvis measurements extracted two factors that explained 72.55% of the variance. The results of this study indicated that both factors of pelvis were useful for sex assessment. UsingF1 andF2 scores by Binary logistic regression analysis, the overall combined accuracy was 92.7%, versus 82.9% and 73.2% forF1 andF2 scores respectively. The presence of sexual dimorphism in the pelvis ofMacacamulattamainly attributed to obstetric selection, particularly when considered with the relatively large neonatal skull.

Macacamulatta; pelvis; sexual dimorphism; ANCOVA; PCA

2016-09-06

河南省重點科技攻關項目(172102310721)

Q954

A

1001-8395(2017)03-0361-06

10.3969/j.issn.1001-8395.2017.03.016

*通信作者簡介：趙曉進(1957—),男，教授，主要從事進化生物學的研究，E-mail: zxj_6119@163.com