革胡子鯰的鰤諾卡氏菌感染

王 芳，常藕琴，顏遠義，姜 蘭，劉 春，李凱彬，*

(1.中國水產科學研究院 珠江水產研究所， 廣東 廣州 510380； 2.廣東省水生動物疫病預防控制中心，廣東 廣州 510222)

革胡子鯰的鰤諾卡氏菌感染

王 芳1，常藕琴1，顏遠義2，姜 蘭1，劉 春1，李凱彬1，*

(1.中國水產科學研究院 珠江水產研究所， 廣東 廣州 510380； 2.廣東省水生動物疫病預防控制中心，廣東 廣州 510222)

諾卡氏菌病感染多種養殖魚類，且病程漫長，給水產養殖業帶來較大危害。試驗于池塘養殖的革胡子鯰中發現了結節病，病魚體色發暗，偶有皮膚潰爛，腎臟、肝臟等內臟出現結節狀病變。組織壓片發現典型的肉芽腫結構，通過抗酸染色可觀察到大量染成特異深紅色的菌體成團存在。組織切片觀察到在腎臟、肝臟、脾臟等器官均有結節病變，并伴有不同程度的組織損傷。從腎臟等組織分離到菌落形態一致的細菌，經回歸感染能在健康魚體內復制出典型的結節癥狀。生化鑒定和分子鑒定結果表明，獲得的菌株為鰤諾卡氏菌。故革胡子鯰的結節病由鰤諾卡氏菌感染所致，這是該菌感染革胡子鯰的首次報道，或與其養殖模式密切相關。

鰤諾卡氏菌；革胡子鯰；肉芽腫；感染

諾卡氏菌為一種放線菌， 在陸地和水環境中廣泛分布，包括水、土壤、底泥以及腐爛的動植物組織[1]。水產養殖過程中，諾卡氏菌是一種典型的條件致病菌，雖然水體環境細菌的含量并不高，由于養殖的集約化程度高，養殖密度大，魚體容易體質下降或損傷，給病原菌提供了可趁之機[2-7]。在我國，魚類諾卡氏菌病發生于大口黑鱸、鱧、大黃魚、七星鱸、鰤、鯛、鲀、鲆等眾多水產養殖品種[2-9]，特別是廣東、福建和浙江等南方地區，有大范圍蔓延的趨勢，且高密度、集約化的養殖模式更易于諾卡氏菌病的感染，已成為養殖過程的主要病害之一，其危害日益嚴重。僅廣東的雜交鱧養殖，每年諾卡氏菌病造成的損失便已超過億元，已引起水產主管部門和專業人士的高度重視。

革胡子鯰(Clariasgariepinus) 原產于非洲，1980年我國廣東省自埃及引進并馴養成功，故又稱埃及塘虱。革胡子鯰食性雜，生命力頑強，環境適應性好，對水質要求不高，且有鰓上輔助呼吸結構，溶氧不足時可通過吞咽空氣方式進行呼吸，特別適合于高密度的池塘養殖。同時，革胡子鯰有較強的抗病力，除了苗期的車輪蟲、柱狀黃桿菌等常見寄生蟲和細菌感染，在商品養殖期間病害較少[10-11]。與我國南方土著品種胡子鯰比較，革胡子鯰體型大，生長速度快，對飼料的要求也低，飼養管理簡單，曾經為我國南方的重要養殖品種。由于革胡子鯰養殖特點和優點，為了節約成本，廣東地區革胡子鯰養殖一般集中于中心城市附近，以市場畜禽、水產屠宰的下腳料和廢棄物為飼料；養殖密度大，每667 m2水面年養殖量可達10 t以上，且很多魚塘不具備水交換條件，大量投喂使得水體環境急劇惡化，為疾病防控增加了極大壓力。2013年和2014年，我們分別在廣州、佛山等地革胡子鯰養殖病魚中發現了內臟和皮膚的結節，并分離到諾卡氏菌，經鑒定為鰤諾卡氏菌，可感染革胡子鯰并復制出相似癥狀?，F將相關研究報道如下。

1 材料與方法

1.1 病魚來源及其表現癥狀

發病魚塘位于廣州市蘿崗區和佛山市南海區。了解魚塘的發病過程及水環境概況，觀察病魚發病的表現，解剖分析其體內的發病癥狀。

1.2 病原菌株的分離

典型癥狀的病魚用水洗凈，75%乙醇體表消毒。滅菌剪刀解剖病魚，用已消毒的接種環挑取肝、腎、脾、皮下出現結節位置組織，分別在血瓊脂平板和腦心浸出液平板劃線，然后將平板放置于28 ℃培養箱中培養，每天觀察菌落生長情況及其形態。

1.3 回歸感染

由于諾卡氏菌在培養基上的菌落形態為干酪狀，直接懸于水中無法將單個細菌分開。故在平板上用接種環挑取特征明顯菌落，于滅菌碾缽中充分碾壓將其中細菌分開，再溶于生理鹽水中并離心洗2～3次，分別稀釋成1.0×108、1.0×109cfu·mL-1的細菌懸液。選取健康革胡子鯰進行回歸感染，每尾平均體重為63.8 g，分別設立上述2種濃度菌液感染組和生理鹽水對照組，每組10尾魚，采用腹腔注射方式感染，注射量為每尾魚0.2 mL。注射后各組分別飼養于160 L魚缸中，養殖水溫保持在(27±2)℃，全天充氣，每天投餌、換水等相應管理，定時將死亡或瀕死的魚撈出，觀察記錄。瀕死魚內臟用血瓊脂平板進行細菌分離。

1.4 病原菌的生化及分子鑒定

諾卡氏菌分離株的鑒定參照伯杰氏細菌鑒定手冊及中科院微生物研究所放線菌分類組的方法[12-14]，內容包括菌株的酶類產生、水解活性、碳源利用及溫度、鹽度和pH耐受性等。

分離自革胡子鯰的2株菌株，分別用細菌基因組DNA提取試劑盒(Tiangen)提取DNA，方法參考試劑盒說明書，DNA于-20 ℃保存。以提取的基因組DNA為模板用針對16S rRNA的引物進行PCR擴增，上游引物序列為：5′-AGAGTTTGATCCTGGTCAGAACGAACGCT-3′，下游引物序列為：5′-TACGGCTACCTTGTTACGACTTCACCCC-3′。擴增體系為50 μL，反應條件為：94 ℃預變性4 min，94 ℃ 30 s，55 ℃退火1 min，72 ℃延伸2 min，30個循環后72 ℃延伸8 min。PCR產物經1%瓊脂糖凝膠電泳檢測，用凝膠回收試劑盒進行純化后，將回收產物連接到pMD18-T載體，由廣州艾基生物技術有限公司進行測序。測序結果應用BLAST進行序列比對，使用ClustalW1.8 軟件， 與NCBI登錄的不同諾卡氏菌16S rRNA進行多序列比對， 并采用MEGA 4.0軟件包構建系統進化樹[15-16]。

1.5 病理學觀察

剪取出現結節附近組織，直接壓片，于顯微鏡下觀察是否有肉芽腫結構存在；抗酸染色法對壓片進行染色，顯微鏡下觀察菌絲形態。感染特征明顯的脾、腎等組織，樣品用Bouin’s 液固定24 h，梯度酒精脫水，二甲苯透明，石蠟包埋。輪轉式切片機連續切片，厚度為3 μm，H&E常規染色，光學顯微鏡觀察，了解其顯微結構差異[8]。

2 結果與分析

2.1 病魚的癥狀表現

養殖魚塘水體濁，可見部分病魚漂浮于水面，體色發暗，對外界擾動的反應較為遲緩；病魚體表大多有疣狀凸起，大小不一，有的凸起潰破發紅，剪開或可見膿狀物；解剖魚體，發現脾臟和頭腎腫大，且可在腎、脾、肝、心等處發現結節狀增生物，其中以腎臟和脾臟尤為明顯(圖1)。

壓片發現，患病革胡子鯰的脾臟、腎臟、皮下等組織均可觀察到結節結構存在，結節的大小不一，外有明顯的膜狀結構包圍，呈散在分布(圖2-A)。抗酸染色法可在病變組織壓片中將諾卡氏菌染成紫紅色，細菌呈線狀，菌絲纏繞成團存在(圖2-B)；部分菌絲出現分枝；菌絲能觀察到許多隔斷，將其分成若干桿狀菌體。

2.2 細菌分離

肝、腎、脾、皮下等組織均可分離到菌落形態一致的細菌。該菌在體外生長緩慢，28 ℃條件下，血瓊脂平板上要2～4 d才出現可見菌落，而在腦心浸汁瓊脂上則要4～7 d。該菌菌落形態特征十分明顯，隨培養時間增加而變大增厚，向外突出呈沙粒狀，質地與干酪類似，不透明，顏色為白色。

2.3 回歸感染

感染早期試驗魚活動、攝食均表現正常。感染10 d后，部分個體游動緩慢，并出現體色發暗等癥狀，有的鰭基發紅，并逐漸發現有個體死亡。解剖瀕死感染魚，在腹腔中有大量的結節病變，除了肝、脾、腎等重要組織，腸系膜上也有很多白色結節出現；組織壓片在顯微鏡下也可觀察到結節病變，說明細菌感染能復制出了諾卡氏菌病的典型病變癥狀。在不同病變組織中都分離到了菌落形態與感染菌一致的細菌，并通過分子鑒定確認為鰤諾卡氏菌。至感染第23天，2個濃度組的感染魚全部死亡，表明分離的菌株為感染革胡子鯰致死的病原菌。

A： 感染革胡子鯰的外觀癥狀； B：腎臟的結節病變(箭頭示)； C：脾臟上的大量結節(箭頭示)A， The visible symptom of diseased Clarias gariepinus; B， off-white nodules dispersed in the kidney; C， a large amount of nodules on the spleen圖1 感染革胡子鯰內臟可見結節病變Fig.1 The typical nodular structures in internal organs of diseased African catfish

2.4 病原菌的生理生化和分子鑒定及其系統進化分析

該病原菌不溶血，不能使牛奶凝固或明膠液化，不還原硝酸鹽，酪氨酸酶、氧化酶、溶菌酶陰性，過氧化氫酶陽性，水解七葉靈，能以D-葡萄糖、檸檬酸鹽為碳源生長；50 ℃處理8 h后轉接培養不生長。該菌生化特性、生長溫度、耐鹽性、水解以及碳源利用詳細試驗結果見表1。通過與Wang等[4]和Chen等[7]關于鰤諾卡氏菌(Nocardiaseriolae)研究的相關資料比較(表1)，發現其生理生化特性與上述結果基本一致。

2株革胡子鯰來源的實驗菌株目的基因經測序，均獲得1 492 bp的16S rRNA序列，且序列完全相同。經BLAST比對，獲得的序列與分離自高體鰤(Seriolaedumerili)的鰤諾卡氏菌16S rRNA基因(NCBI登錄號：AB255698)同源性達100%。結合本研究獲得菌株的生理生化分析以及病例感染特征等結果，進一步說明感染革胡子鯰的細菌為鰤諾卡氏菌。在此基礎上，下載NCBI登錄的不同諾卡氏菌16S rRNA基因，應用MEGA4.0軟件包構建諾卡氏菌屬的分子進化樹(圖3)，表明依據獲得的序列能將不同諾卡氏菌區分，也一定程度呈現了本研究獲得菌株的分類關系[15-17]。

2.5 組織病理變化

組織切片在不同器官均發現了肉芽腫結節，結節多為近圓形，中間一般有明顯的壞死中心，外層為類上皮細胞特化而成的膜，其組織結構與壓片觀察到的結節形狀相吻合。各主要器官伴有不同程度的組織病理變化，其中脾臟最為嚴重。脾臟被膜較為完整，紅髓和白髓沒有明顯分界，整個脾臟實質都發現纖維細胞包膜的肉芽腫(圖2-C)，排列較為松散，主要由纖維結締組織和胞體較大的細胞組成；腎臟結節較脾臟少，主要由纖維細胞組成結締組織包膜包圍著壞死細胞(圖2-D)，結構較為致密。綜合壓片和病理切片的結果分析，革胡子鯰的組織病理變化和諾卡氏菌的感染特征相符。

表1 獲得菌株的生理生化特性

Table 1 Physiological-biochemical characteristic of the isolated strain

指標Traits分離菌株Isolate參照菌株N．seriolaeATCC43993指標Traits分離菌株Isolate參照菌株N．seriolaeATCC43993碳源利用Growthonsolecarbonsources50℃放置8h-- L?阿拉伯糖Arabinose--Survivalat50℃for8h 麥芽糖Maltose--生長溫度Temperature 鼠李糖Rhamnose-- 20℃++ 海藻糖Trehalose-- 28℃++ 檸檬酸鹽Citrate++ 40℃-- 山梨醇Sorbitol--耐鹽性Salttolerance D?甘露醇Mannitol-- 1%NaCl+N D?葡萄糖D?Glucose+ 4%NaCl-- D?果糖D?fructose-水解Hydrolysis 棉籽糖Raffinose-七葉苷Aesculin++ 蔗糖Sucrose-淀粉Starch-- 乳糖Lactose-尿素Urea--H2S產生H2Sproduction-次黃嘌呤Hypoxanthine--溶菌酶Lysozyme-黃嘌呤Xanthine--氧化酶Oxidase--明膠液化Gelatinliquefaction--酪氨酸酶Tyrosinase--牛奶凝固Milkcoagulation+酪素Casein--硝酸鹽還原Nitratereduction--過氧化氫酶Catalase++牛奶胨化Milkpeptonization-

“+”，陽性；“-”，陰性；“N”，未測。

“+”， positive; “-”， negative; “N”， not detected.

A，脾臟直接壓片，觀察到明顯的結節結構(箭頭示)； B，組織壓片的抗酸染色，成團染成深紅色的菌絲； C，脾臟切片中的肉芽腫病變，結構松散，纖維細胞(箭頭示)包圍著類上皮細胞，中間為壞死組織(N)； D，腎臟切片，示肉芽腫結構，中央為壞死細胞(N)，外層少量纖維細胞包圍(箭頭)A， Typical granulomas were observed in spleen via wet mount preparations; B， Hypha clustedred together in bright red were observed after acid fast stain; C， Granuloma in the spleen， necrotic area (N) was surrounded by epithelioid cells. D， Typica granuloma with marked central necrosis (N) in the kidney圖2 諾卡氏菌感染引起的革胡子鯰組織病理變化Fig.2 Histopathology of nocardiosis in African catfish

圖3 基于16s rRNA基因的諾卡氏菌屬系統進化樹Fig.3 The phylogenetic tree of Nocardia based on 16s rRNA genes

3 討論

患病的革胡子鯰體表出現膿泡，主要內臟器官均觀察到結節狀增生物，且直接壓片發現了典型的肉芽腫病變，這與其他魚類的諾卡氏菌感染癥狀非常接近；從病魚體內分離到的細菌可感染革胡子鯰，復制出類似癥狀，且經生化鑒定和分子鑒定確認為鰤諾卡氏菌，說明革胡子鯰所患為諾卡氏菌病。諾卡氏菌引起的感染是典型的慢性病，該菌可在魚體內隱匿，一定程度上或可與魚體長期共存，一般不會導致大規模的死亡。而患病革胡子鯰每天的死亡量不多，但持續時間長，提示同一魚塘里有不同感染狀態的魚存在，這與諾卡氏菌的感染特征非常相似。

在水產養殖中，鰤諾卡氏菌具廣泛的宿主范圍，已有大口黑鱸、烏鱧、大黃魚、七星鱸、高體鰤、卵形鯧鲹等多種魚類感染的相關報道[2-4，7-9]，宿主范圍涉及海水到淡水的不同魚類。本研究為首次于革胡子鯰病魚中分離到鰤諾卡氏菌，并證實其具感染性，而基于16S rRNA分析也發現該菌株與分離自海水魚鰤諾卡氏菌有較高的同源性，提示海水和淡水來源的鰤諾卡氏菌或有較近的親緣關系。現有資料也表明，該菌一般不導致宿主的急性死亡，且能在魚體內長期存在，這或為其跨物種傳播提供基礎，而傳播過程中隱含的感染、宿主病原相互作用、協同進化等均是值得研究和分析的重要問題。由于革胡子鯰價格較低，且生命力頑強，養殖戶多收集市場畜禽、水產屠宰的下腳料和廢棄物為飼料以節約成本，使得病原通過投喂飼料進入養殖系統成為可能。而諾卡氏菌作為一種條件性致病菌，能在環境中長期存在，通常水質惡化成為該病發生的重要誘因，革胡子鯰由于耐低氧，養殖池塘一般不配備增氧設施，且養殖者為提高效益，其養殖密度非常大，日投喂量也多，使得水質條件非常惡劣，這直接影響革胡子鯰的機能，也可能增加諾卡氏菌病發生的概率?，F有的養殖模式和條件或是該菌病發生的原因。

肉芽腫是魚類諾卡氏菌病最重要的病理特征，由巨噬細胞及其演變而來的類上皮細胞、多核巨細胞和諾卡氏菌菌體構成[8]，其形成或是病原與宿主相互作用的結果：宿主為抵抗病原入侵聚集大量免疫細胞，并以上皮細胞包圍病灶以束縛細菌的擴散，這與海分枝桿菌感染形成的典型病變非常相似[18]。大量研究表明，肉芽腫雖能將細菌限制在一定范圍內，但不能將細菌徹底清除，或成為細菌在宿主體內的庇護所和棲息地，其在機體和病原的相互作用過程自相矛盾的功能應是疾病慢性化發展的原因，也與該類病反復難治密切相關[19-22]。從組織病理看，革胡子鯰在多個器官均發現了肉芽腫病變，能觀察到纖維細胞包膜、壞死細胞層等結構，但其排列較為松散，相對也小，纖維層和壞死層不夠明顯，其病理變化不如烏鱧的諾卡氏菌病典型。魚類諾卡氏菌致死率不高，能在養殖環境中長期存在，珠江三角洲地區鱧科魚類諾卡氏菌病已流行多年，其病原和宿主的相互作用已適應或經歷復雜的過程。而對于革胡子鯰而言，鰤諾卡氏菌是新的病原，其在魚體內與免疫細胞的相互作用關系有待進一步研究。

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(責任編輯 盧福莊)

Nocardiaseriolaeinfection in the African catfishClariasgariepinus

WANG Fang1， CHANG Ouqin1， YAN Yuanyi2， JIANG Lan1， LIU Chun1， LI Kaibin1，*

(1.PearlRiverFisheriesResearchInstitute，ChineseAcademyofFisherySciences，Guangzhou510380，China; 2.GuangdongProvincialAquaticAnimalEpidemicDiseasePreventionandControlCenter，Guangzhou510222，China)

Nocardiosis is a long-term and problematic bacterial disease that can infect many kinds of culture fishes and cause great economic losses to the aquaculture. The nodular disease was identificated in pond farming African catfishClariasgariepinus. The fish were dark in color， some presented with skin ulceration， and the off-white nodules dispersed throughout the internal organs， such as liver and kidney. Many typical granuloma were characterized under the light microscope via wet mount preparations， and the bacteria were observed clustedred together in bright red after acid fast stain onto a slides. Histopathology revealed nodular lesion in internal organs， and associated with different degrees of pathologic lesion. A characteristic bacterial strain were isolated， which could experimently infect African catfish and induce histopathological changes similar to the natural cases. Based on the biological characteristics and phylogenetic analysis， the isolated bacteria were identified asNocardiaseriolae. To our knowledge， this was the first report of nocardiosis in African catfish， it might be closely relate to the breeding pattern of the fish in south China.

Nocardiaseriolae;Clariasgariepinus; granuloma; infection

http://www.zjnyxb.cn

10.3969/j.issn.1004-1524.2017.05.09

2016-11-26

水科院基本科研業務費項目(2013A0609，2014A06XK08)

王芳(1980—)，女，助理研究員，從事魚類病害及其控制相關研究。E-mail: fwang3612 @126.com

*通信作者，李凱彬，E-mail:likaibins@126.com

S941.42

A

1004-1524(2017)05-0744-07

浙江農業學報ActaAgriculturaeZhejiangensis， 2017，29(5): 744-750

王芳， 常藕琴， 顏遠義，等. 革胡子鯰的鰤諾卡氏菌感染[J].浙江農業學報，2017，29(5): 744-750.