肺結核并發肺部真菌感染的CT表現特征分析

過麗芳 賀偉 王仁貴 李成海 周新華 呂巖 周震 王東坡 趙春生 邱萬成

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·論著·

肺結核并發肺部真菌感染的CT表現特征分析

過麗芳 賀偉 王仁貴 李成海 周新華 呂巖 周震 王東坡 趙春生 邱萬成

目的 探討肺結核并發肺部真菌感染的CT表現特征，并進行觀察分析。方法 回顧性分析112例經病理組織學或細菌學，以及臨床確診的肺結核并發肺部真菌感染患者的CT表現特征，根據并發真菌感染的種類將患者分為曲霉菌組(61例)、念珠菌組(48例)、隱球菌組(3例)，總結比較組間CT表現特征。結果 肺結核并發常見真菌感染的發生率分別為曲霉菌組54.4%(61/112)、念珠菌組42.9%(48/112)、隱球菌組2.7%(3/112)。其中曲霉菌組與念珠菌組比較，各項臨床癥狀(咳嗽、咯痰、發熱、咯血絲痰、胸痛)差異均無統計學意義(P值均>0.05)。肺結核并發真菌感染的CT表現常見斑片影96例(85.7%)、結節影95例(84.8%)、空洞影93例(83.0%)、樹芽征改變74例(66.1%)、磨玻璃樣密度影60例(53.6%)。念珠菌組與曲霉菌組肺部感染病灶累及肺葉較廣，且曲霉菌組累及3個肺葉以上者(98.0%，47/48)明顯多于念珠菌組(80.3%，49/61)，差異有統計學意義(χ2=7.91，P=0.005)。曲霉菌組在斑片影(93.4%，57/61)、空洞影(93.4%，57/61)、磨玻璃樣密度影(63.9%，39/61)表現上較念珠菌組(77.1%，37/48；72.9%，35/48；39.6%，19/48)多見，而念珠菌組以樹芽征(79.2%，38/48)、段性或大葉性實變影(39.6%，19/48)較曲霉菌組(59.0%，36/61；3.3%，2/61)多見，差異均有統計學意義(χ2=6.06，P=0.014；χ2=8.60，P=0.003；χ2=6.40，P=0.011；χ2=5.00，P=0.025；χ2=22.76，P=0.000)。曲霉菌組中93.4%(57/61)的感染者可見曲菌球表現，其中37例為典型曲菌球。隱球菌組僅3例，均可見結節影，多位于胸膜下，且1例結節內可見內壁光滑的空洞。結論 肺結核并發真菌感染有一定CT表現特征，CT掃描顯示的圖像特征有助于提示真菌感染的可能，具有一定的診斷價值。

結核, 肺； 肺疾病, 真菌性； 體層攝影術, X線計算機； 判別分析； 診斷, 鑒別

肺結核是一種慢性呼吸系統傳染性疾病，其病情進展及轉歸復雜多樣，可能與結核分枝桿菌的毒力、機體的免疫能力、耐藥肺結核的出現及是否并發其他疾病等有關。當機體免疫功能低下，或受到某些藥物影響時，部分條件致病菌得以侵襲，共同發病。肺結核并發肺部真菌感染臨床上較為常見，不僅影響肺結核的治療效果，而且因其影像學表現與單一肺結核極其相似或更為復雜，造成診斷與鑒別困難[1-3]，誤導影像學對療效的評價。文獻報道，肺結核并發肺部真菌感染主要為念珠菌、曲霉菌、隱球菌、毛霉菌等條件致病性真菌。因此，充分總結和研究其影像學表現的規律和特點意義重大。目前，相關肺結核并發肺部真菌感染CT表現特征的文獻報道較少，本研究將重點分析肺結核并發常見真菌感染的CT表現特征，旨在進一步提高肺結核并發真菌感染的診斷與鑒別診斷水平。

資料和方法

一、患者資料

1.一般資料：搜集2012年5月至2016年12月首都醫科大學附屬北京胸科醫院收治的經病理組織學或細菌學及臨床確診的肺結核并發常見真菌感染患者112例。其中男86例(76.8%)，女26例(23.2%)；年齡15～62歲，中位年齡45歲；肺結核病程0.8～5.2年，平均病程(2.8±0.8)年；初治23例(20.5%)，復治89例(79.5%)；痰菌陽性者60例(53.6%)；耐藥肺結核35例(31.2%)，浸潤性肺結核68例(60.7%)，慢性纖維空洞性肺結核43例(38.4%)，血行播散性肺結核1例(0.9%)。臨床表現為咳嗽85例(75.9%)，發熱55例(49.1%)，咯痰38例(33.9%)，咯血絲痰25例(22.3%)，胸痛35例(31.2%)。

2.患者分組：根據常見真菌感染種類將112例患者分為并發曲霉菌屬感染者61例(54.4%，曲霉菌組)、念珠菌屬感染者48例(42.9%，念珠菌組)、隱球菌屬感染者3例(2.7%，隱球菌組)。其中念珠菌屬主要包括白色念珠菌(32.1%，36/112)、熱帶念珠菌(5.3%，6/112)、近平滑念珠菌(4.5%，5/112)、克柔念珠菌(0.9%，1/112)。

二、研究方法

1.肺結核的診斷標準[4]：經痰結核分枝桿菌細菌學、組織病理或綜合臨床診斷確診為肺結核。

2.真菌感染的診斷標準：參照中華醫學會呼吸病學分會感染學組《肺真菌病診斷和治療專家共識》[5]。痰或支氣管沖洗液真菌培養陽性、曲霉半乳甘露聚糖抗原檢測(1,3-β-D葡聚糖試驗，簡稱“G試驗”)連續檢測2次以上均為陽性，或臨床表現符合真菌感染且診斷性抗真菌治療有效，或病理穿刺檢查證實為真菌感染。

3.納入和排除標準：所有患者均同時符合上述診斷標準1和2，并且能夠于真菌檢查前后1周內行肺部CT掃描者為納入標準。僅符合上述診斷標準1或2，或兩者均不符合者為排除標準；同時排除肺癌、支氣管炎、哮喘等其他肺部疾病。

4. CT檢查方法：使用美國GE LightSpeed 64排VCT機及128排Optima CT680機，患者吸氣狀態下常規從肺尖至橫膈水平進行掃描，層厚5 mm，層間距5 mm，螺距1.375∶1，重建視野33 cm×33 cm，管電壓120 kV，自動管電流(LightSpeed 64排VCT機80～350 mA，Optima CT680機100～300 mA)，噪聲指數 11.57。所有患者重建為層厚1.25 mm的薄層肺窗圖像，采用肺重建算法。部分患者行增強掃描，使用非離子型對比劑(碘海醇或碘普胺350 mg I/m1)100 ml，用高壓注射器以2.5～3.0 ml/s 的流率靜脈推注后行動脈期、靜脈期雙期掃描。所有圖像均在醫學影像存檔和通信系統(PACS)上觀察。由2名工作10年以上的放射科醫師集體讀片，逐一記錄CT表現，有分歧之處討論達成共識。以診斷意見一致的結果為標準來判定每例患者的CT表現，并對45例的CT圖像動態變化進行分析比較。

三、 統計學分析

結 果

一、臨床癥狀

肺結核并發真菌感染的臨床癥狀主要有咳嗽、咯痰、發熱、咯血絲痰、胸痛等。念珠菌組與曲霉菌組患者的各項臨床癥狀，差異均無統計學意義(P值均>0.05)(表1)。隱球菌感染患者僅3例，其中咳嗽2例，咯痰、發熱各1例。

二、肺結核并發真菌感染的CT表現

112例患者中，CT表現為斑片影96例(85.7%)，結節影95例(84.8%)、空洞影93例(83.0%)，樹芽征樣改變74例(66.1%)，磨玻璃樣密度影60例(53.6%)，支氣管擴張29例(25.9%)，胸腔積液36例(32.1%)，段性或葉性實變影22例(19.6%)。

1.念珠菌組及曲霉菌組感染病灶的CT掃描所見：(1)累及肺葉情況(表2)：兩組感染病變累及肺葉范圍情況顯示，念珠菌組感染累及3個肺葉以上者明顯多于曲霉菌組感染者，差異有統計學意義(χ2=7.91，P=0.005)。(2)CT表現特點(表2)：兩組患者CT所見結節影及支氣管擴張發生率比較，差異無統計學意義(P>0.05)；其他征象發生率差異均有統計學意義(P值均<0.05)。曲霉菌組以斑片狀、空洞、磨玻璃樣密度影多見；念珠菌組病情較重，以樹芽征、段性或大葉性實變多見，伴有多發大小不等空洞影、磨玻璃樣密度影，伴或不伴小葉間隔增厚，同時可見廣泛的支氣管播散病灶存在。(3)其他特點：念珠菌組有2例可見支氣管狹窄。曲霉菌組患者中，57例(93.4%)可見繼發性曲菌球改變(圖1，2)，表現為內空洞或空腔內圓形、橢圓形軟組織密度影；其大小不一，境界清楚，且大多數位于肺上葉及下葉背段，部分病變改變體位掃描可見曲菌球位置變動，空洞或空腔最大直徑約達8～16 mm，所有患者均無液平征象；其中37例為典型的結核空洞內曲菌球及空氣新月征(空洞內病變與洞壁之間有一新月形間隙，稱新月征)，且曲菌球均發生在雙肺上葉及下葉背段；20例為非典型曲菌球，表現為空洞底部出現小結節或扁平突起或空洞內不規則斑塊狀影及絮狀物。其他4例并發曲霉菌感染者未見空洞及曲菌球改變，肺內表現與結核病灶相似并重疊，容易漏診。所有曲霉菌組患者未見典型的環繞“暈征”的肺結節。

2.隱球菌組CT表現：本組肺結核并發隱球菌感染者僅3例，未與其他組進行比較。病變范圍均累積2個肺葉，CT表現多為斑片狀影、結節影及結節周圍伴暈征、段性實變影、空洞影，所有患者均見位于胸膜下的結節影，其中1例多發結節影部分結節位于非胸膜下，且其中2例結節影周圍伴暈征。3例患者中1例表現為斑片影+單發結節影；1例斑片影+段性實變影+多發結節影，其中左下肺結節內見空洞影；1例表現為多發結節影。

表1 念珠菌組與曲霉菌組患者的臨床癥狀比較

注 括號外數值為“患者例數”，括號內數值為“發生率(%)”

表2 念珠菌組與曲霉菌組患者的CT掃描征象比較

注 括號外數值為“患者例數”，括號內數值為“構成比(%)或發生率(%)”

圖1，2 患者，男，32歲。右上肺繼發性肺結核并發曲霉菌球感染。胸部CT平掃。圖1為肺窗，顯示右肺上葉片狀影，內見1個空洞，空洞內可見結節影，后緣貼近后壁；結節內尚見小含氣透亮區，球體上方可見空氣新月征；圖2為縱隔窗，右肺上葉空洞內可見結節影，密度欠均勻，球體后緣貼近后壁；手術后病理報告：右肺上葉繼發性肺結核伴曲菌球形成 圖3，4 患者，男，54歲。雙肺繼發性肺結核并發克柔念珠菌感染。胸部CT平掃，均為肺窗。圖3可見左肺上葉尖后段片狀實變影，內見厚壁空洞，伴雙肺多發樹芽征樣支氣管播散病灶。圖4顯示左上肺舌葉、右肺中葉及雙肺下葉尚可見多發肺實變、斑片影、磨玻璃樣密度影，邊界模糊，并且病變內尚見多發小空洞影 圖5～7 患者，女性，34歲。右上肺繼發性肺結核并發隱球菌感染。胸部CT平掃。圖5、6為患者行抗結核藥物治療時所攝，可見右上肺尖陳舊性肺結核，右肺上葉后段見1個結節影，位于胸膜下，邊緣見淺分葉、毛刺。圖7為抗結核藥物治療1個月后，可見右肺上葉后段結節增大。故行手術切除病灶，手術后病理報告為右肺上葉隱球菌 圖8，9 患者，男，28歲。肺結核并發熱帶念珠菌感染。胸部CT平掃，均為肺窗。圖8為單純抗結核藥物治療時，可見右肺下葉大片狀磨玻璃樣密度影，內部可見小葉間隔增厚及多發囊狀改變。圖9為加用抗真菌藥物治療1個月后，原右肺下葉病變較前吸收好轉，但新出現右肺中葉、左肺舌段斑片狀影和索條狀影，以及新出現右肺上葉前、內基底段肺實變影

三、肺結核并發真菌感染的CT動態變化

共搜集到45例并發真菌感染患者的CT動態影像資料，其中曲霉菌組24例，念珠菌組20例及1例隱球菌感染者。

1.行診斷性抗結核藥物治療患者的CT動態表現：25例患者在抗結核藥物治療過程中病灶大小、累及范圍、結節影、空洞均增多增大，出現大片或跨葉實變、磨玻璃樣密度影；且在肺結核病變基礎上病灶進展更迅速、變化更快，經聯合抗真菌藥物治療后結節影、實變影、磨玻璃樣密度影、空洞的范圍及數量均縮小減少。其中7例念珠菌感染者在抗結核藥物治療中新出現段性或葉性磨玻璃樣密度影，4例熱帶念珠菌感染者新出現大片狀磨玻璃樣密度影伴小葉間隔增厚(圖3，4)；20例曲霉菌感染者多見空洞增多、增大，16例空洞內新出現內容物或球形結節，空洞底部突起增大為結節影，且新出現實變影。1例并發隱球菌感染者通過CT動態觀察，發現位于右肺上葉后段胸膜下結節較前增大，手術切除病理報告為隱球菌感染(圖5～7)。

2.初診即確診患者的CT動態表現：14例患者經結合抗真菌藥物治療后，7例患者葉性和段性實變影較前縮小，10例病變內空洞縮小，8例片狀磨玻璃樣密度影減小，2例病情反復治療困難。1例念珠菌感染患者采用抗真菌藥物治療1個月后，原病灶較前明顯吸收，但右肺中葉、左肺舌段及右肺上葉前、內基底段出現新的斑片狀影及索條狀影(圖8，9)。

3.抗結核藥物治療病變無好轉患者的CT動態表現：6例患者行單純抗結核藥物治療后CT復查，發現病變無變化，即懷疑并發真菌感染，經結合臨床表現、實驗室及CT檢查確診。

討 論

肺結核患者因病程遷延而長期使用廣譜抗生素、抗結核藥物及糖皮質激素，導致機體免疫應答作用受到抑制、免疫力降低、呼吸道菌群失調、支氣管黏膜上皮受損、呼吸道凈化作用減退，易引發條件致病菌向呼吸系統蔓延或播散，臨床常見肺部真菌感染[6]。許克文和劉蘇麟[7]報道了300例確診肺結核的患者，發生真菌感染者可達10%。本組患者肺結核病程較長，復治患者約占79.5%(89/112)，菌陽患者約占53.6%(60/112)，耐藥肺結核約占31.3%(35/112)，除1例為血行播散性肺結核外均為繼發性肺結核。故肺結核并發真菌感染者多見于長期療效不佳或復治、菌陽及部分耐藥的繼發性肺結核患者。

一些文獻認為，肺結核繼發肺部真菌感染以曲霉菌最為多見[1-3]，且多為侵襲性肺曲霉菌病、曲菌球病，而并發過敏性支氣管肺曲霉菌病罕見[9]。本組112例肺結核患者中，并發真菌感染的發生率順位依次為曲霉菌>念珠菌>隱球菌，分別占54.4%(61/112)、42.9%(48/112)、2.7%(3/112)，與以上文獻報道相一致。但亦有一些文獻報道認為，肺結核并發肺部真菌感染以念珠菌感染為多見[8]。

關于肺部真菌感染的診斷方法，目前大致包括：(1)微生物學檢查方法：以呼吸道分泌物標本的涂片、培養為主；(2)胸部影像學檢查；(3)血清學診斷方法：以G試驗、半乳甘露聚糖抗原檢測(glactomannan，GM)試驗、隱球菌乳膠凝集試驗等為代表；(4)基因診斷方法：以PCR、實時熒光PCR及基因芯片為主；(5)組織病理學檢查。臨床中，肺部真菌感染的診斷必須綜合考慮宿主危險因素、臨床表現、影像學改變和實驗室檢查4個方面內容。盡管明確診斷需要基于病理組織學或細菌學證據，但影像學檢查在肺部真菌感染的診斷及鑒別診斷中也發揮著重要作用[10]。

肺結核并發真菌感染影像學表現呈多樣化，通過胸部X線攝片和胸部透視對真菌感染的診斷價值有限。但螺旋CT掃描可以發現靠近胸膜的結節影、暈輪征、空洞和新月征等，對診斷是否并發曲霉菌感染很有幫助。侵襲性肺曲霉菌感染的急性期常可見典型的暈輪征，多出現在10～15 d后，此時肺結節病灶或肺部實變區開始液化、壞死，出現空洞或新月征等典型的影像學表現；當病變變化迅速并有融合趨勢，在短期內由單發小病灶進展成多發病灶和(或)彌漫性病灶[11]時，可作為診斷侵襲性肺曲霉菌感染的主要影像學診斷依據之一[12]。單純肺念珠菌病的CT表現缺乏特異性，多為分布在兩肺的肺葉或肺段的磨玻璃樣改變或實變影，伴隨有支氣管壁增厚、樹芽征及兩下肺結節影等影像學改變[13]。隱球菌性肺部感染的影像學表現也復雜多樣，有文獻報道，免疫正常者以外周簇狀分布的結節型或腫塊型為主，免疫抑制者以外周隨機分布的混合型為主；兒童患者中發現混合型伴縱隔淋巴結增大、融合并壞死的影像學特征時需高度考慮隱球菌肺病可能，磨玻璃樣影、暈輪征、支氣管征對診斷有一定提示意義[14]；李斌等[15]研究結果認為，免疫正常患者肺隱球菌病空洞的發生率為20%。影像學的動態觀察有助于排查、發現及診斷真菌感染。

本研究61例曲霉菌組患者主要為空洞型肺結核患者，且57例患者的CT檢查為曲菌球表現。其中37例為典型的肺曲菌球，有一定特征性，可見典型的結核空洞內曲菌球及空氣新月征，且曲菌球均發生在雙肺上葉及下葉背段，與文獻[8]報道相符；此時通過CT表現特征較易診斷為曲霉菌感染。但20例患者為非典型的肺曲菌球，多以結節樣曲菌球充滿空洞，空洞底部出現小結節(大多數結節密度<20 HU)或扁平突起，或空洞內可見不規則斑塊狀影及絮狀物，當出現上述類似表現且抗結核藥物治療療效欠佳時需仔細觀察結節的密度，考慮并發非典型曲菌球的可能性[9]。其他4例并發侵襲性肺曲霉菌病，未見典型的環繞“暈輪征”的肺結節，肺內表現由于與結核病灶相似且重疊，容易為肺結核病變所掩蓋、混淆。根據本研究結果，當伴有咯血、肺內多發結節、多發片狀磨玻璃樣密度影或實變影時，要考慮并發肺曲霉菌病的可能性。

肺臟也是白色念珠菌感染的好發部位，有報道認為，白色念珠菌感染可占肺部真菌感染的61.04%[17]。單純肺念珠菌病的CT表現復雜多樣，缺乏特異性[12]；本組肺結核并發念珠菌感染的CT掃描圖像多表現為病變范圍比較廣泛、病情較重，可見段性及葉性實變影、磨玻璃樣密度影，伴有多發大小不等的空洞影，伴或不伴小葉間隔增厚，廣泛的樹芽征、支氣管播散病灶存在，當肺結核患者在抗結核藥物治療中發現肺部病灶進展較快，或肺部出現以上CT表現時應考慮肺結核并發肺念珠菌病的診斷，及時行痰培養確定是否有念珠菌生長。

單純隱球菌性肺炎影像學表現多樣，在免疫功能正常者多表現為孤立團塊狀、單發或多發性結節[13]。本研究中3例表現為在肺結核病灶基礎上的胸膜下結節狀影，其中1例結節影內可見空洞影，提示抗結核藥物治療療效不佳時，出現胸膜下結節狀影要考慮是否并發隱球菌感染可能。本組僅3例患者，有待于擴大樣本進一步總結其CT表現。

本研究顯示，除典型曲菌球外，其他真菌感染的CT表現復雜多樣，與肺結核表現相似，但是通過對112例肺結核并發真菌感染患者的CT表現特征的總結分析，以及45例并發真菌感染患者確診前后的CT掃描動態觀察，筆者認為當CT表現為多葉、多段范圍分布，出現多發結節、空洞、大片或跨葉實變、磨玻璃樣密度影，在肺結核病灶基礎上病變變化快、進展迅速、病灶增多、空洞增大，單純抗結核藥物治療效果不佳的時候，需考慮并發真菌感染的可能，應及時做痰培養等加以確診。曲霉菌組患者以斑片狀、磨玻璃樣密度影及空洞多見，而念珠菌組患者以樹芽征、段性或大葉性實變陰影多見，差異均有統計學意義，念珠菌組患者肺部病變的范圍較曲霉菌組患者更為廣泛。

CT檢查是診斷肺結核并發肺真菌病的重要手段，尤其在疾病的治療過程中，運用CT動態觀察肺部病變的變化，不僅能客觀評價治療效果，而且還可以對存在真菌感染的可能性加以提示，在出現某些特征性表現(如典型曲菌球、暈輪征)時具有診斷價值。

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(本文編輯：孟莉 范永德)

Analysis on characteristics of CT imaging in pulmonary tuberculosis patients with fungal infection

GUOLi-fang*，HEWei,WANGRen-gui,LICheng-hai,ZHOUXin-hua,LYüYan,ZHOUZhen,WANGDong-po,ZHAOChun-sheng,QIUWan-cheng.

*DepartmentofRadiology，BeijingShijitanHospital,CapitalMedicalUniversity，Beijing100038，China

HEWei,Email:hewei7734@sina.com

Objective To investigate and analyze the characteristics of CT imaging in pulmonary tuberculosis patients with fungal infection. Methods We analyzed retrospectively characteristics of CT imaging in 112 cases with pulmonary tuberculosis complicated with fungal infection confirmed by pathology, bacteriology and clinical data. According to the species of fungal infections, they were divided into three groups ofAspergillus(61 cases),Candida(48 cases) andCryptococcus(3 cases). The features of CT imaging were compared among three groups. Results The incidence rates in patients with pulmonary tuberculosis complicated with fungal infection were 54.4% (61/112) in theAspergillusgroup, 42.9% (48/112) inCandidagroup and 2.7% (3/112) inCryptococcusgroup. When comparedAspergillusgroup withCandidagroup, the differences in clinical symptoms including cough, expectoration, fever, blood streaked sputum and chest pain were no significant statistically (P>0.05 for each). The features of CT imaging showed patchy in 96 cases (85.7%), nodule in 95 cases (84.8%), cavity in 93 cases (83.0%), tree-in-bud in 74 cases (66.1%) and ground glass opacity in 60 cases (53.6%). There was a wide range of lobe involvement of pulmonary infection in theCandidagroup andAspergillusgroup, and more than 3 lobes involvement (98.0%,47/48) in theAspergillusgroup were significantly higher than those in theCandidagroup (80.3%, 49/61), and the difference was statistically significant (χ2=7.91，P=0.005). The incidence rates of patchy (93.4%，57/61), cavity (93.4%，57/61) and ground glass opacity (63.9%，39/61) in theAspergillusgroup were higher than those (77.1%，37/48；72.9%，35/48；39.6%，19/48) in theCandidagroup. However, the CT imaging with tree-in-bud (79.2%，38/48), and segmental or lobar consolidation (39.6%，19/48) in theCandidagroup were more common than those (59.0%,36/61; 3.3%,2/61) in theAspergillusgroup. All differences for all features of CT imaging were significant statistically (χ2=6.06，P=0.014；χ2=8.60，P=0.003；χ2=6.40，P=0.011；χ2=5.00，P=0.025；χ2=22.76，P=0.000). There were 93.4% (57/61) cases showed signs of aspergilloma, especially typical signs in 37 cases. There were only 3 cases withCryptococcusshowed nodules located under pleura and there was cavity with smooth inner wall in one case. Conclusion There are some features of CT imaging in pulmonary tuberculosis complicated with fungal infection. It is diagnostic value to diagnose for fungal infection according to characteristics of CT scan.

Tuberculosis, pulmonary； Lung diseases, fungal； Discriminant analysis； Tomography, X-ray computed； Diagnosis, differential

10.3969/j.issn.1000-6621.2017.06.006

100038 首都醫科大學附屬北京世紀壇醫院放射科(過麗芳、王仁貴)；首都醫科大學附屬北京胸科醫院影像科(賀偉、李成海、周新華、呂巖、周震、王東坡、趙春生、邱萬成)

賀偉，Email:hewei7734@sina.com

2017-04-08)