有機污染物對發光菌和魚的毒性相關性研究

馮曉娜，楊芷, 孫潔, 王寧, 楊柳, 王曉紅，趙元慧

東北師范大學 環境學院，長春 130117

有機污染物對發光菌和魚的毒性相關性研究

馮曉娜，楊芷, 孫潔, 王寧, 楊柳, 王曉紅*，趙元慧#

東北師范大學 環境學院，長春 130117

研究有機污染物對不同水生生物毒性的種間關系有助于探討有機污染物對水生生物的毒性作用模式。本文應用1 470種有機化合物對發光菌的毒性數據和949種有機化合物對魚的毒性數據，研究有機化合物對發光菌和魚的種間毒性作用模式。結果表明，有機化合物對發光菌和魚的毒性呈正相關，但種間相關性較差。通過計算毒性比率TR值表明多數類別有機化合物具有相似的種間毒性作用模式。基線和弱惰性化合物對發光菌和魚的毒性均與辛醇水分配系數log Kow具有良好的線性關系，這說明基線和弱惰性化合物在發光菌和魚體內的殘余量CBR值均為一個常數。這些化合物對發光菌和魚具有相似的毒性作用模式和生物吸收過程。另外，一些親水性化合物的log TR值具有較大的種間差異，即對發光菌和魚的毒性效應具有較大的種間差異，表明親水性化合物對發光菌為反應型化合物，而對魚為麻醉型化合物。有機化合物對發光菌和魚的毒性種間相關性通過引入疏水性參數得到了一定的改善，這表明這些親水性化合物毒性效應的種間差異有一部分歸因于有機化合物在發光菌和魚體內的生物富集不同，而不是由于與生物分子的反應性不同。這些親水性化合物相對于魚的腮和皮膚更容易通過發光菌的細胞膜，與生物分子發生化學反應，從而具有較高的毒性效應。Log Kow大于7的化合物對發光菌和魚均具有較低的毒性，說明有機化合物在生物體內的富集能力對有機化合物剩余毒性的判別起著重要作用。

有機污染物；發光菌；魚；毒性作用模式；親水性化合物

Received22 November 2016accepted17 December 2016

Abstract: Investigation of the toxicity correlation between species plays a key role in the studying of the chemical toxic mechanisms to aquatic organisms. In this paper, the toxicity data of 1 470 compounds to Vibrio fischeri and 949 compounds to fish were used to investigate the modes of action (MOAs) between species. The results showed that the toxicity relationship was poor in spite of that there was a positive interspecies correlation. Analysis on the excess toxicity calculated from toxic ratios (TR) showed that many compounds had close toxicities and shared the same MOAs between species. Linear relationships between the toxicities and octanol/water partition coefficient (log Kow) for baseline and less inert compounds indicate that the critical body residues (CBRs) approach a constant both in fish and V. fischeri for these compounds. These compounds shared the same toxic mechanisms and bio-uptake processes between species. On the other hand, some hydrophilic compounds have different MOAs with significantly different log TR values between species. These hydrophilic compounds were identified as reactive compounds to V. fischeri, but not to fish. The interspecies correlation was improved by the inclusion of log Kowinto the correlation equation. This indicates that the differences in the toxic ratios between fish and V. fischeri for these hydrophilic compounds can partly explain the differences of bioconcentration between species, rather than the differences of reactivity with the target macromolecules. These hydrophilic compounds may more easily pass through the cell membrane of V. fischeri than the gill and skin of fish, react with the target macromolecules and exhibit excess toxicity. The compounds with log Kow> 7 exhibiting very low toxicity to both species indicate that the bioconcentration potential of a compound plays a key part in the identification of excess toxicity.

Keywords: Vibrio fischeri; fish; modes of action; hydrophilic compounds

隨著經濟的高速發展，工業化的規模增加，越來越多的有機污染物進入水體中，嚴重危害水生生物和水生生態系統。環境中的有機污染物在工業生產、農業養殖以及日常生活中應用十分廣泛，這些有機污染物通過各種途徑最終進入環境，引發的環境問題已經引起了廣泛的關注。因此，有機污染物對水生生物和水生生態系統的生態風險性評價至關重要。

在水生生態風險評價中，研究有機污染物對水生生物的毒性作用模式十分重要[1-2]。目前，有機污染物對水生生物的毒性作用模式可分為麻醉型和反應型2種類型[3]。其中，麻醉型化合物包括基線化合物和弱惰性化合物，反應型化合物包括非特殊反應型化合物和特殊反應型化合物。基線化合物是指在整個毒性作用過程中沒有與有機體的各個靶位發生生物化學反應的化合物。弱惰性化合物在整個毒性作用過程中也沒有發生生物化學反應，但是其毒性比基線毒性稍高一些。麻醉型化合物通過干擾生物細胞膜的正常功能發揮其毒性效應，其毒性與疏水性參數log Kow具有線性關系[4-7]。非特殊反應型化合物是指化合物本身或者其代謝產物能與普遍存在于生物體內的大分子的某些結構發生反應的有機物。特殊反應型化合物是指能與某些受體分子發生特異性相互作用的化合物。反應型化合物與生物分子發生生物化學反應，其毒性顯著高于麻醉型化合物。從基線毒性中區分剩余毒性是研究有機污染物毒性作用模式的有效方法[3]。目前，以毒性比率log TR = 1為臨界閾值判別有機污染物的剩余毒性廣泛地應用于有機污染物對水生生物毒性作用模式的研究[3]。

應用毒性比率判別有機污染物對不同水生生物的毒性作用模式不僅有利于評價有機污染物的生態風險性，而且有助于解釋有機污染物的毒性作用機理。種間相關性研究表明，盡管有機污染物對不同水生生物的毒性呈現正相關，但是有些化合物對不同水生生物的毒性作用模式具有較大差異。這說明有些化合物具有相同的種間毒性作用模式，有些化合物具有不同的種間毒性作用模式[8-9]。有機污染物對水生生物的毒性作用模式不僅取決于有機化合物的分子結構，而且取決于有機生物體的生理構造。

發光菌和魚是生態系統中2個不同的營養級，它們廣泛地應用于環境污染物的毒性研究[8-9]。本文從文獻中收集了1 470種有機化合物對發光菌的毒性數據和949種有機化合物對魚的毒性數據。根據官能團將這些有機化合物進行分類并計算毒性比率判別這些有機化合物的剩余毒性。本文的研究目的：第一，研究有機污染物對發光菌和魚的毒性種間相關性；第二，建立發光菌和魚的基線方程，計算毒性比率判別有機化合物的毒性作用模式；第三，比較不同類別有機化合物對發光菌和魚的毒性并研究親水性化合物和疏水性化合物的種間毒性作用模式。

1 材料與方法(Materials and methods)

1.1 發光菌和魚毒性數據

本文從文獻和數據庫中收集了共計2 043種有機污染物對發光菌和魚的毒性數據。其中1 470種有機污染物對發光菌的毒性數據來自文獻[6-7,10-16]，發光菌種類為費氏弧菌(Vibrio fischeri)，暴露時間包括5 min、15 min和30 min。研究表明有機化合物在不同暴露時間下對發光菌的毒性具有顯著的相關性，本文發光菌毒性數據應用15 min半數發光抑制濃度IBC50(mol·L-1)表示，并轉化為對數形式log 1/IBC50(mol·L-1)，若15 min毒性數據缺失，應用30 min或5 min毒性數據，來自不同文獻相同化合物的多個毒性數據取平均值。其中949種有機污染物對魚的毒性數據來自文獻[17-18]和CHRIP數據庫，魚種類包括古比魚(Poecilia reticulata)、黑頭軟口鰷(Pimephales promelas)、彩虹鱒魚(Oncorhynchus mykiss)和青鱂魚(Oryzias latipes)。研究表明有機化合物對4種魚類的毒性之間具有較好的相關性。因此將有機化合物對不同魚類的毒性數據整合成為一個毒性數據集，相同化合物對不同魚類的毒性數據取平均值。魚類毒性數據應用96 h半數致死濃度 LC50(mol·L-1)表示，并轉化為對數形式log 1/LC50(mol·L-1)。

1.2 剩余毒性

毒性比率TR廣泛地應用于判別有機化合物的剩余毒性[1,3,19-20]，可用方程(1)表示：

TR = Tpred(baseline)/ Texp

(1)

log TR = log 1/Texp- log 1/Tpred(baseline)

(2)

其中，T表示有機化合物對發光菌或魚的毒性值(IBC50或LC50)。方程(1)經過對數轉化可得到方程(2)。本文以log TR = 1為臨界閾值從基線毒性中區分化合物的剩余毒性[3]。-1 < log TR < 1表明該化合物為基線或弱惰性化合物，log TR > 1表明該化合物為反應型化合物。

1.3 分子描述符和統計分析

應用EPISuite軟件獲取有機化合物的疏水性參數辛醇水分配系數log Kow。應用Minitab軟件中最小二乘法對毒性數據和log Kow進行線性回歸分析。每個回歸方程給出所用樣本數量N，標準偏差S，決定系數R2和Fisher檢驗F。

2 結果(Results)

2.1 種間相關性

圖1顯示了有機污染物對發光菌和魚的毒性種間相關性。376種有機化合物對發光菌和魚的毒性種間相關性較差，皮爾遜相關系數r為0.72。其中乙腈對發光菌和魚的毒性具有顯著差異，分別為-1.11和4.60。因此，對去除乙腈后的375種有機化合物建立毒性種間相關性方程(3)。結果表明，有機化合物對發光菌和魚的毒性種間相關性未得到顯著提高。

log 1/LC50= 0.729 log 1/IBC50+ 1.15

(3)

N = 375， S = 0.89，R2= 0.55，F = 449

圖1 有機污染物對發光菌和魚的毒性種間相關性(殘差 = log 1/LC50 - log 1/IBC50)Fig. 1 Interspecies correlation of toxicities betweenVibrio fischeri and fish (RE = log 1/LC50 - log 1/IBC50)

盡管有機化合物對發光菌和魚的毒性呈現正相關，但是相關性較差，相關系數r2為0.55。種間相關性方程(3)的斜率小于1而截距大于0，這表明發光菌和魚對有機污染物的敏感性具有一定差異。圖1顯示了物種敏感性臨界線(殘差 = 0)以及殘差分別為1和-1的2條臨界線(殘差 = log 1/LC50- log 1/IBC50)。結果表明，魚對有機化合物的敏感性略高于發光菌，平均殘差為0.16。從圖1可以看出有些化合物對魚的毒性顯著高于對發光菌的毒性(殘差 > 1)，而有些化合物對發光菌的毒性顯著高于對魚的毒性(殘差 < -1)。這說明發光菌和魚對不同類別的有機化合物具有不同的種間敏感性差異。通過觀察殘差大于1或小于-1的有機化合物發現，魚對疏水性化合物的敏感性高于發光菌，而發光菌對親水性化合物的敏感性高于魚。例如，21種烷烴類疏水性化合物中8種化合物對魚的毒性顯著高于對發光菌的毒性(殘差 > 1)，平均殘差為0.72。而16種胺類親水性化合物中7種化合物對發光菌的毒性顯著高于對魚的毒性(殘差 < -1)，平均殘差為-0.16。因此，有些化合物具有相同的種間毒性作用模式，有些化合物具有不同的種間毒性作用模式。

2.2 基線和弱惰性方程的建立

盡管通過種間相關性分析能夠有效地比較有機化合物對發光菌和魚的毒性，但是不能用來判別有機化合物是否具有相同的種間毒性作用模式[9]。因此，本文應用毒性比率判別有機化合物對發光菌和魚的種間毒性作用模式。根據方程(1)可知要計算有機化合物的毒性比率需要建立有機化合物的基線方程用以預測有機化合物的基線毒性。本文應用烷烴、醇、醚、酮、苯及其氯代衍生物等公認的基線化合物分別建立了發光菌和魚的基線方程(4)和(5)[3, 21]：

log 1/IBC50= 0.994 log Kow+ 0.863

(4)

N = 97，S = 0.50，R2= 0.89，F = 748

log 1/LC50= 0.883 log Kow+ 1.16

(5)

N = 121，S = 0.32，R2= 0.94，F = 1 929

圖2 基線和弱惰性化合物對發光菌和魚的毒性與辛醇水分配系數的關系Fig. 2 Relationships between logKow and toxicities to Vibrio fischeri (VF) and fish for baseline and less inert compounds

同時，本文應用苯酚和苯胺類等弱惰性化合物分別建立了發光菌和魚的弱惰性方程(6)和(7)[3,21]：

log 1/IBC50= 0.708 log Kow+ 2.26

(6)

N = 76，S = 0.34，R2= 0.79，F = 279

log 1/LC50= 0.638 log Kow+ 2.50

(7)

N = 86，S = 0.34，R2= 0.84，F = 455

方程(6)和(7)用以從基線毒性中判別弱惰性毒性，判別依據將在討論中說明。圖2顯示了基線和弱惰性化合物對發光菌和魚的毒性與log Kow的線性關系。

2.3 剩余毒性的區分

通過方程(2)和(4)或(5)計算了2 043種有機化合物的毒性比率log TR值。log TR > 1表明該化合物為反應型化合物，-1 < log TR < 1表明該化合物為麻醉型化合物，log TR < -1表明該化合物為離群化合物。對不同類別有機化合物的毒性比率進行統計分析，結果表明烷烴類、烯烴類、醇類、酮類、苯類化合物及其氯代衍生物對發光菌和對魚均為基線化合物；苯酚類和苯胺類化合物及其氯代衍生物對發光菌和魚均為弱惰性化合物，其中發光菌比魚對苯酚類化合物更加敏感，而魚比發光菌對苯胺類化合物更加敏感；醛類、二胺類、腈類、羥基苯甲醛類和苯二胺類等化合物對發光菌和魚均為反應型化合物。大多數類別的有機化合物對發光菌和魚的毒性作用模式相同，但是存在少數類別的有機化合物對發光菌和魚的毒性作用模式不同。其中，烯丙基鹵素化合物和醛類化合物對魚的毒性明顯高于對發光菌的毒性；而二醇類、二酮類、苯基醇類、苯基酮類、苯甲酸類、硝基苯類等親水性化合物對發光菌的毒性明顯高于對魚的毒性。

3 討論(Discussion)

3.1 基線化合物對發光菌和魚的毒性

通過計算毒性比率發現對魚表現為基線毒性的化合物對發光菌也具有基線毒性。這些化合物對發光菌和魚具有相似的的毒性作用模式和生物吸收過程。基線化合物對發光菌和魚的毒性均與log Kow呈線性關系。該線性關系可以通過體內殘余量的概念進行解釋，在理論上，實測濃度(IBC50或LC50)、體內殘余量(CBR)和生物富集因子(BCF)的關系為[9,22]：

BCF = CBR / LC50(or IBC50)

(8)

log 1/LC50(or log 1/IBC50) = log 1/CBR + log BCF

(9)

有機污染物的疏水性是生物富集的主要驅動力，對于許多化合物，魚體內log BCF與log Kow具有良好的線性關系[23-24]，即log BCF = a log Kow+ b，將該線性關系代入方程(9)可得到有機污染物對發光菌或魚的毒性與log Kow的關系：

log 1/LC50(or log 1/IBC50) = log 1/CBR + a log Kow+ b

(10)

研究表明，基線化合物在魚體內的CBR值在一個很窄的范圍內變化或接近一個常數[22,25]，因此基線化合物對魚的毒性log 1/LC50與log Kow具有良好的線性關系。基線化合物對發光菌的毒性log 1/IBC50同樣與log Kow具有良好的線性關系，并且與魚的基線方程斜率和截距十分相近。這說明發光菌對有機化合物的生物富集與魚對有機化合物的生物富集類似，即與log Kow呈線性關系，并且基線化合物在發光菌體內的殘余量CBR值與基線化合物在魚體內的殘余量CBR值相似，在一個很窄的范圍內變化或接近一個常數。

3.2 弱惰性化合物對發光菌和魚的毒性

弱惰性化合物對發光菌和魚的毒性與log Kow也具有線性關系，且發光菌和魚的弱惰性方程斜率和截距十分相近。這說明弱惰性化合物對發光菌和魚也具有相似的毒性作用模式。在理論上，基線和弱惰性化合物的毒性比率log TR值應該小于1，但是部分基線或弱惰性化合物的毒性比率log TR值大于1。

基線和弱惰性化合物的毒性比率log TR值在-1到1之間。盡管弱惰性化合物的毒性略高于基線化合物的毒性，但是一直以來并沒有一個確定的臨界閾值來界定基線化合物和弱惰性化合物。圖2顯示當log Kow< 4時，弱惰性化合物的毒性明顯高于基線化合物的毒性，此時如果該化合物的實測毒性值與通過基線方程預測的基線毒性值之間的絕對殘差低于實測毒性值與通過弱惰性方程預測的弱惰性毒性之間的絕對殘差，則該化合物為基線化合物，反之則為弱惰性化合物。而當log Kow> 4時，隨著log Kow的增加，弱惰性化合物的毒性逐漸趨于基線化合物的毒性，甚至低于基線化合物的毒性。因此，有些基線化合物被預測為弱惰性化合物，反之有些弱惰性化合物被預測為基線化合物。這些高疏水性的弱惰性化合物由于具有較高的log Kow而降低了因極性相互作用而產生的毒性，從而被預測為基線化合物。

3.3 反應型化合物對發光菌和魚的毒性

反應型化合物具有特定的結構和性質，能夠與生物靶分子發生化學反應，產生較大的毒性效應[3]。反應型化合物的log 1/CBR值通常情況下高于麻醉型化合物的log 1/CBR值，而不是在一個很窄的范圍內變化或趨于一個常數，從而具有較高的log TR值[26]。通過對毒性比率的計算表明盡管基線和弱惰性化合物對發光菌和魚具有相似的種間毒性作用模式，但是仍有較多類別的有機化合物對發光菌和魚具有不同的種間毒性作用模式，從而導致log TR值具有一定種間差異。根據毒性比率判斷，多數類別的有機化合物尤其是親水性化合物對發光菌為反應型化合物，而對魚為麻醉型化合物。但是，通過log TR值并不能確定這些化合物一定具有不同的種間毒性作用模式。這是因為基于體外環境濃度計算的毒性比率log TR值不一定能反映出有機化合物的毒性作用模式，而體內環境濃度卻能夠準確地反映出有機化合物的毒性作用模式。毒性比率log TR與體內環境濃度CBR的關系為[25]：

log TR = log 1/Texp- log 1/Tpred (baseline)

= (log 1/CBR + log BCF)exp- (log 1/CBR + log BCF)pred (baseline)

= Δlog 1/CBR + (log BCFexp- log BCFpred (baseline))

(11)

方程(11)表明，log TR值能否反映有機化合物的毒性作用模式取決于該化合物的生物富集因子log BCF能否通過與log Kow的線性關系得到準確的預測。如果有機化合物的生物富集因子能夠通過log BCF - log Kow線性關系得到較為準確的預測，即log BCFexp- log BCFpred (baseline)≈ 0，那么log TR ≈ Δlog 1/CBR。此時log TR值能夠反映體內環境濃度，因而能夠反映有機化合物的毒性作用模式。反之，如果有機化合物的生物富集因子不能夠通過log BCF - log Kow線性關系得到較為準確的預測，即log BCFexp- log BCFpred (baseline)≠ 0，那么log TR ≠ Δlog 1/CBR。此時log TR值不能夠反映體內環境濃度，因而不能夠反映有機化合物的毒性作用模式。親水性化合物之所以具有較高的log TR值，可能是因為親水性化合物的log Kow值很低，導致其生物富集因子通過log BCF - log Kow線性關系被顯著低估，即log BCFexp- log BCFpred (baseline)> 0，從而導致log TR值過高。

有機化合物的疏水性是生物富集的主要驅動力，多數有機化合物在魚體內的生物富集因子log BCF與log Kow具有良好的線性關系[27]，因此，通常情況下毒性比率log TR值能夠反映魚體內的化合物濃度。但魚是高等生物，發光菌是低等生物，對發光菌來說，有機化合物的log BCF不一定能夠通過與log Kow的線性關系得到準確地預測。對魚來說，有機化合物需要通過魚的表皮組織，進而進入魚體內產生毒性效應，這些組織能夠阻止親水性化合物達到作用靶位，從而導致其具有較低的毒性效應。但是這不一定意味著這些親水性化合物不能與生物分子發生相互作用，這些親水性化合物對魚的毒性較低可能是由于它們在魚體內的生物富集能力較差。而對發光菌來說，這些親水性化合物很容易進入細胞內與生物分子發生相互作用，從而表現出較高的毒性。親水性化合物毒性比率的種間差異是因為發光菌和魚具有不同的生理結構。疏水性參數log Kow能夠表征水生生物對有機化合物的生物富集，并且能夠校正由于不同物種對有機化合物的生物富集不同導致的種間毒性差異。因此，向方程(3)中引入log Kow改善化合物毒性的種間相關性，得到方程(12):

log 1/LC50= 0.456 log 1/IBC50+ 0.352 log Kow+ 1.39

(12)

N = 375，S = 0.79，R2= 0.64，F = 331

盡管有機化合物對發光菌和魚的毒性種間相關性并沒有顯著提高，但是決定系數R2從0.55提高到0.64，這說明親水性化合物log TR值的種間差異有一部分原因是發光菌和魚對有機化合物生物富集的不同造成的。方程(12)中log Kow的系數為正值，即log Kow越大，有機化合物對魚的毒性比對發光菌的毒性越大。親水性化合物的log Kow多為負值，從而導致親水化合物對發光菌的毒性比對魚的毒性大。

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InvestigationofToxicityCorrelationofOrganicPollutantsbetweenVibriofischeriandFish

Feng Xiaona, Yang Zhi, Sun Jie, Wang Ning, Yang Liu, Wang Xiaohong*, Zhao Yuanhui#

School of Environment, Northeast Normal University, Changchun 130117, China

10.7524/AJE.1673-5897.20161122001

2016-11-22錄用日期2016-12-17

1673-5897(2017)3-687-08

X171.5

A

趙元慧(1961—)，男，教授，博士生導師，主要研究方向為環境化學，發表SCI等學術論文100余篇。

國家自然科學基金(21377022，21777022)

馮曉娜(1996-)，女，碩士研究生，研究方向為環境化學，E-mail: fengxn398@nenu.edu.cn

*通訊作者(Corresponding author)， E-mail: wangxh171@nenu.edu.cn

#共同通訊作者(Co-corresponding author)， E-mail: zhaoyh@nenu.edu.cn

馮曉娜, 楊芷, 孫潔, 等. 有機污染物對發光菌和魚的毒性相關性研究[J]. 生態毒理學報，2017, 12(3): 687-694

Feng X N, Yang Z, Sun J, et al. Investigation of toxicity correlation of organic pollutants between Vibrio fischeri and fish [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2017, 12(3): 687-694 (in Chinese)