三葉草（Trifolium repens）用于土壤鎘污染的修復潛力

劉 勇 ，劉 燕 ，楊 丹 ，梁 清 ，婁 杰

三葉草（Trifolium repens）用于土壤鎘污染的修復潛力

劉 勇1，2，3，劉 燕1*，楊 丹1，梁 清1，婁 杰1

（1.貴陽學院生物與環境工程學院，貴陽 550005；2.中國科學院大學，北京 100049；3.中國科學院地球化學研究所環境地球化學國家重點實驗室，貴陽 550002）

通過溫室盆栽試驗法，研究了土壤鎘（Cd）污染下三葉草對土壤Cd的富集特征及土壤Cd的凈化能力等，以期為三葉草對土壤Cd的生態修復提供依據。結果表明：三葉草具有較好的Cd耐受性，總生物量增加值介于2.0～3.7 g。隨著土壤Cd處理濃度增加，三葉草根、莖、葉中 Cd 含量分別高達 178.6、101.3、130.9 mg·kg-1，富集系數（BF）分別介于 9.7～17.9、3.0～10.1、3.1～13.1，富集能力大小總體表現為根>葉>莖，轉運系數（TF）值均≥1（除T2處理），表明三葉草有較強的Cd富集能力，且能較好地將Cd轉運至地上部位；三葉草根、莖、葉對Cd的吸收量均隨著土壤Cd處理濃度的升高而遞增，地上部位（莖、葉）吸Cd百分率（占總吸Cd量）最高達87.2%，對土壤Cd凈化率最高達6.2%。因此得出三葉草具有作為Cd超積累植物的較好潛力，可以進行污染區域美化改造和Cd污染修復。

Cd污染；土壤；修復潛力；三葉草

目前，重金屬污染是全球面臨的重大環境污染問題之一[1]。其中鎘（Cd）作為一種重要的重金屬材料，廣泛應用于電鍍、冶煉、采礦、顏料以及電池等工業領域[2]。同時，Cd又屬于劇毒重金屬元素，在環境中活性強，易進入食物鏈，可在人體肝、腎及骨骼等組織中積累從而造成嚴重損傷[3-4]。近年來隨著Cd工業發展，Cd環境污染問題備受關注[5-6]。2014年公布的全國土壤污染狀況調查結果表明，我國土壤中Cd污染的點位超標率達7.0%，在無機污染物中最高[7]。土壤重金屬植物修復具有高效環保、投資較少、應用潛力大等特點，是目前不斷發展研究的重金屬修復方法之一[8-9]。其中篩選出具有對重金屬元素富集能力強的超積累植物是研究的熱點[10-12]。

三葉草（Trifolium repens）為多年生草本，豆科、車軸草屬，具有抗寒耐熱、固氮能力強、生長快、壽命長、酸堿性土壤上均適應性強等特點，是常見的堤岸斜坡防護及草坪裝飾草種，具有保持水土的作用，也可以作為綠肥或優良牧草等[13-16]。近年來研究表明，三葉草在大氣污染監測以及重金屬環境修復等方面是理想的種質資源[17-18]。將三葉草用于土壤Cd污染修復，可以起到環境美化、水土保持和Cd污染修復等多重作用。已有研究表明，三葉草在水培條件下對Cd脅迫具有一定耐受性，并表現出富集植物的特性[19]。三葉草與禾本科植物協同修復Cd的效果較好，以及AM菌對三葉草富集Cd具有明顯影響[20-21]，但將其單獨用作土壤Cd的修復研究比較少。本文以三葉草為研究對象，進行溫室盆栽實驗，參考國家菜地土壤環境質量二級標準Cd≤0.4 mg·kg-1（GB 15618—2008），人工模擬土壤Cd污染環境，研究三葉草對土壤Cd富集特征以及土壤Cd凈化能力等，以期為土壤Cd生態修復的超積累植物篩選提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 試驗材料

三葉草：2015年10月采集于校園周邊無污染綠地，選取生長旺盛且長勢基本一致的三葉草植株。

盆栽土壤：2015年10月采集于貴陽市某有機蔬菜基地的沙壤土，將土壤晾干、篩除異物、磨碎、過2 mm篩。少量土壤用瑪瑙研缽研磨，過200目篩，測定土壤部分理化參數：pH值為7.1，有機質為7.6%，速效氮為 67.3 mg·kg-1，速效磷為 76.8 mg·kg-1，速效鉀為 57.2 mg·kg-1，總鎘為 0.017 mg·kg-1。表明土壤肥力較好且無Cd污染。

1.2 試驗方法

含Cd土壤配制及植物盆栽：2015年10月采用溫室（22～26℃）盆栽土培法，將事先處理好的土壤放入15 cm×12 cm的塑料花盆中，每盆裝土1.0 kg。采用CdCl2·2.5H2O（AR），準確計算和配制 Cd2+溶液，并緩慢均勻注入盆栽土（避免Cd不均勻和溶液過剩漏出花盆），充分攪拌，使土壤 Cd 濃度分別為：0、3、5、7、10 mg·kg-15 個處理水平（分別記為 T1、T2、T3、T4、T5），每個處理3次重復。模擬Cd污染土壤平衡2周后進行三葉草移栽，確保每盆三葉草長勢、株數（5株）及鮮重（稱量記錄）一致，連續培養45 d。定期澆水，含水率保持在75%，嚴格防止從花盆底座流出造成Cd流失。45 d后整株收獲，清洗、晾干、稱鮮重，并用剪刀將其分割為根、莖、葉，并稱鮮重，然后105℃殺青30 min，60℃烘干至恒重，稱干重，于自封袋保存備用。同時，采集盆中根際土壤25 g，測定培養后土壤中Cd，即土壤Cd殘留量，該土壤經風干、研磨、過200目篩后，一并于自封袋保存備用。

樣品中Cd含量測定：采用電熱板加熱，HCl-HNO3-HClO4法消解植物和土壤樣品[22]，采用島津AA-7000型石墨爐原子吸收儀進行測定。

1.3 數據處理

采用Excel 2007和SPSS 22.0統計軟件進行數據處理，利用最小顯著性差異檢驗（LSD法）進行差異顯著性檢驗，采用Sigmaplot 10.0作圖。

2 結果與分析

2.1 三葉草生物量變化及外觀特征

經過45 d培養后，不同Cd處理水平下，三葉草生長均良好，未出現明顯毒害現象，其生物量均有所增加（圖1A），且隨著Cd濃度升高，整株生物量增加值分別達 4.8、2.0、3.3、3.7 g 和 2.7 g（表 1），表明三葉草具有一定土壤Cd耐受性。如圖1所示，培養后不同Cd處理下三葉草根、莖、葉各部位鮮重、干重無明顯變化，但三葉草整株總生物量增加值均顯著低于T1組（P<0.05），表明Cd對三葉草生長均有一定抑制作用。不同Cd處理下三葉草整株及根、莖、葉不同部位含水率分別介于77.4%～77.7%、63.3%～64.2%、76.9%～77.9%、82.4%～85.6%，均小于T1組，且總體上隨著Cd濃度升高而含水率逐漸降低（表1），表明Cd對三葉草內部水分有一定影響，進而很可能影響其生物量變化。

2.2 三葉草各部位對Cd富集特征

圖1 不同Cd處理三葉草整株及各部位生物量變化Figure 1 Biomass of different parts of Trifolium repens in different Cd concentration

表1 不同Cd處理三葉草培養前后整株鮮重差及各部位含水率Table 1 Biomass variation and moisture content of Trifolium repens in different Cd concentration

隨著土壤中Cd濃度的升高，三葉草根、莖、葉（均以干重計算）中Cd含量均呈現明顯遞增趨勢，不同Cd處理下根中Cd含量介于29.3～178.6 mg·kg-1（P<0.05）；莖中Cd含量為9.1～101.3 mg·kg-1（P<0.05）；葉中Cd含量為9.2～130.9 mg·kg-1（P<0.05）（圖2）。當土壤中Cd投加濃度為10 mg·kg-1時，三葉草根、莖、葉中Cd含量均超過100 mg·kg-1這一Cd超積累植物臨界含量標準[23-24]。相同Cd處理下，三葉草各部位Cd含量表現為根>葉>莖，表明三葉草根對Cd富集作用最強、葉次之，莖相對較弱。由表2可知，三葉草根、莖、葉中Cd含量高低均與土壤Cd濃度具有極顯著的正相關關系，相關系數R2分別為0.971、0.936、0.928，達到極顯著水平（P<0.01），表明三葉草具有富集更多土壤Cd的可能性。綜合2.1、2.2數據，表明三葉草作為地被植物適宜在Cd污染土壤環境下生長，可用于污染區域美化改造和土壤Cd污染修復。

2.3 三葉草各部位對Cd吸收量及土壤Cd殘留量、Cd凈化率

重金屬吸收量是用以評價植物修復重金屬污染土壤潛力的重要指標之一（重金屬吸收量=植物重金屬含量×生物量）[25-26]。由表3可知，三葉草整株及不同部位對Cd的吸收量均隨著Cd濃度升高總體呈遞增趨勢。相同Cd處理下，莖吸收量最大，根次之，葉最小（除T5處理水平下根<葉），這主要與莖生物量值相對較高有關。隨著Cd濃度升高，三葉草地上部位吸Cd（占三葉草總吸Cd量）百分率分別高達68.3%、71.8%、79.3%、87.2%，呈不斷增加趨勢。通過計算三葉草對Cd凈化率和土壤Cd殘留量表明，土壤總Cd殘留量均有所減小，凈化率隨著土壤中Cd投加濃度的升高而提高，介于1.9%～6.2%（均值約4.2%），也進一步表明三葉草具有在更高的Cd濃度土壤下富集更多Cd的潛力。

圖2 不同Cd處理三葉草各部位Cd含量Figure 2 Cd contents enriched by different parts of Trifolium repens in different Cd concentration

表2 不同Cd處理三葉草各部位Cd含量的曲線擬合模型Table 2 Accumulating models of Cd in Trifolium repens in different Cd concentration

2.4 富集系數（BF）與轉運系數（TF）

富集系數和轉運系數是衡量植物積累重金屬能力大小的重要指標，分別表征植物各部位對重金屬的富集能力和重金屬由地下部分（根）向地上部分（莖、葉等）的遷移能力[27]。由表4可知，不同Cd處理水平，三葉草根對Cd的BF值分別高達9.8、13.0、16.8、17.9（P<0.05），莖對 Cd 的 BF 值分別達 3.0、5.9、8.9、10.1（P<0.05），葉對 Cd 的 BF 值分別達 3.1、7.4、12.4、13.1（P<0.05），且Cd濃度越高，各部位對Cd的BF值遞增越明顯，BF值間均差異顯著（除Cd濃度為7 mg·kg-1和10 mg·kg-1時，葉對Cd的BF值相近）。結合前人研究[23-24]，植物地上部分對重金屬的BF值大于1是重金屬超積累植物區別于普通植物的一個重要特征，表明在土壤Cd污染下三葉草具有作為Cd超積累植物的潛力，且隨著Cd濃度增加，其積累Cd能力更強。不同Cd濃度下三葉草對Cd的TF值分別為0.6、1.0、1.3、1.3，除 T2處理之外，TF 值均≥1，表明 Cd污染土壤環境中，三葉草能將Cd從根較好地轉運至地上部位，且轉運能力隨Cd濃度升高逐漸增強。

2.5 三葉草各部位對Cd富集的相關性

由表5可知，相同Cd處理水平下，對三葉草根、莖、葉的Cd富集特征進行相關性分析表明，三葉草不同部位對Cd的富集特征具有極顯著相關性（P<0.01），相關系數達0.992～0.996，反映了其不同部位對Cd的富集特性存在內在關聯性，即隨著Cd濃度升高三葉草根、莖、葉中富集的Cd量均同時增加，土壤中Cd進入植物后由根至莖最后至葉等的遷移性較好。

表4 不同Cd處理三葉草對Cd的BF值、TF值Table 4 The BF and TF values of Trifolium repens in different Cd concentration

3 討論

目前，Cd超積累植物篩選是土壤Cd污染修復領域重要的基礎內容之一。Cd超積累植物的篩選標準一般如下：（1）植物對Cd的富集臨界含量達到100.0 mg·kg-1；（2）植物對 Cd 富集系數 BF 值大于 1；（3）植物對Cd轉移系數TF值大于1。然而現實中同時具備上述標準的植物很少，這是Cd超積累植物發現較少的重要原因[28-29]。三葉草生長繁衍快速、抗逆性比較強，且其水土保持和環境美化功能較為明顯，而自然環境中重金屬污染區往往重金屬含量高、pH值較低且大多貧瘠荒涼。本研究表明三葉草在高達10 mg·kg-1的重度Cd污染土壤環境下仍生長較好或受到Cd的抑制作用較小，體現出其較強的Cd污染環境抗逆性，并且該濃度下三葉草根、莖、葉中Cd含量均大于 100 mg·kg-1，BF 值、TF 值均遠大于 1，因此根據本研究結果，三葉草在土壤高濃度Cd污染下具備Cd超積累植物的篩選條件。

表5 三葉草不同部位對Cd富集的相關性Table 5 The correlation for Cd among different parts of Trifolium repens

表3 不同Cd處理三葉草各部位對Cd吸收量及土壤Cd殘留量、Cd凈化率（均以干重計算）Table 3 The Cd uptake of different parts of Trifolium repens，the residual amount and the purifying rate of Cd of the soils in different Cd concentration

另外，研究表明植物對重金屬的富集特征同時與植物種類、重金屬元素價態、物質結構及其環境中類元素共存離子濃度以及溶解度等均有關[29]。同時，Liu 等[30]、Tang 等[31]、任珺等[32]研究表明環境中重金屬濃度的高低是影響植物中重金屬富集量的主要因素，即部分植物富集重金屬量要達到臨界值，其生長環境中重金屬濃度需達到一定量。本研究中三葉草根、莖、葉中Cd含量與土壤Cd濃度呈現正相關性，表明其具有富集更多土壤中Cd的潛力，也反映了其生長環境介質內Cd濃度是影響三葉草中Cd富集量的重要因素。本研究中三葉草對Cd的BF值遠高于同樣Cd濃度下楊艷等[33]對頭花蓼、王友保等[34]對吊蘭、牛之欣等[35]對紫花苜蓿等的相關研究，表明三葉草在富集土壤Cd中具有較大優勢。三葉草雖整株生物量相對較小，使得其存在一定修復局限性，但其繁殖能力強且地上部分吸Cd量占總吸Cd量的68.3%～87.2%，高于楊艷等[33]對蓼科植物頭花蓼富集Cd的相關研究（59.3%～65.1%），略低于蘇德純等[36]對Cd的超積累植物印度芥菜的相關研究（≥87.0%），表明三葉草在原位Cd修復的后續（如收割等）處理等過程也存在優勢。三葉草的Cd凈化率均值約為4.2%，甚至略高于印度芥菜、油菜溪口花籽對Cd的凈化率值（分別為2.5%～3.3%、3.5%～3.9%），表明其在實踐中具有一定應用潛力[36]。

4 結論與展望

4.1 結論

（1）三葉草總生物量隨著Cd濃度升高，其增加量介于2.0～3.7 g（略低于對照組），表明三葉草具有Cd耐受性，但同時Cd對其生長有輕微抑制作用。不同部位含水率均隨著Cd濃度升高而逐漸降低，表明Cd對三葉草內部水分產生影響，進而很可能影響其生物量變化。

（2）三葉草根、莖、葉均對Cd有較好富集性，均隨著Cd濃度升高而富集作用更強，分別高達178.6、101.3、130.9 mg·kg-1，其 BF 值分別介于 9.7～17.9、3.0～10.1、3.1～13.1，富集能力大小表現為根>葉>莖。三葉草對Cd的TF值均≥1（除T2處理），表明三葉草能較好地將Cd轉移至地上部位，且轉移能力隨Cd濃度升高逐漸增強。

（3）三葉草整株及根、莖、葉各部位對盆栽土Cd吸收量均隨著Cd濃度增加而遞增，其中地上部位（莖、葉）吸Cd百分率最高達87.2%。三葉草對Cd凈化率隨著Cd處理水平增加而提高，凈化率最高達6.2%。

綜上，三葉草具有作為超積累植物的較好潛力，可以作為良好的備選種質資源，同時可兼具Cd污染區域環境美化改造和污染修復。

4.2 展望

（1）本研究參考國家土壤環境質量二級標準（Cd≤0.4 mg·kg-1）（GB 15618—2008），進行 Cd 污染模擬，尚未得出三葉草根、莖、葉不同部位對Cd的富集臨界值等，下一步工作可模擬更高Cd污染環境研究三葉草生理指標變化以及對Cd富集特征。

（2）土壤Cd以不同形態存在，其中有效態Cd通常對環境危害性較大，且能被植物等吸收利用。同時，土壤Cd形態與土壤pH值存在一定關系，因此對土壤Cd形態進行分級提取，以及Cd形態之間轉化與土壤pH值等參數的關系應做更為系統研究。

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Remediation potential of Trifolium repens used in cadmium-contaminated soils

LIU Yong1,2,3,LIU Yan1*,YANG Dan1,LIANG Qing1,LOU Jie1
（1.School of Biological and Environmental Engineering,Guiyang University,Guiyang 550005,China;2.University of Chinese Academy of Science,Beijing 100049,China;3.State Key Laboratory of Environmental Geochemistry,Institute of Geochemistry Chinese Academy of Sciences,Guiyang 550002,China）

In this study,the enrichment characteristics and purification capacity of Trifolium repens for cadmium in soil were investigated in order to provide a reference for ecological restoration of cadmium.The results showed that the added value of T.repens biomass reached 2.0～3.7 g,indicating that T.repens could have a high tolerance for cadmium.Cadmium accumulation in the roots,stems,and leaves of T.repens reached 178.6,101.3 mg·kg-1,and 130.9 mg·kg-1,respectively,as the concentration of cadmium increased.The bioaccumulation factor values of the roots,stems,and leaves were 9.7～17.9,3.0～10.1,and 3.1～13.1,respectively,and the ability of cadmium to accumulate in different parts of T.repens was decreased in the order of roots>leaves>stems.The translocation factor values for cadmium in T.repens were all greater than 1 （except T2 treatment）.These data indicated that T.repens could have a strong capacity for cadmium enrichment and could easily transport cadmium into the soil.The amount of cadmium uptake of T.repens increased diversely with the different cadmium treatments in soils;in particular,the cadmium uptake of the aboveground parts（stems and leaves）of T.repens reached 87.2%,and the purifying rate of cadmium in soils was as high as 6.2%.Based on these findings,T.repens was found to have promising applications in beautifying surroundings and repairing cadmium-contaminated soils.

cadmium pollution;soil;remediation potential;Trifolium repens

X53

A

1672-2043（2017）11-2226-07

10.11654/jaes.2017-0518

劉 勇，劉 燕，楊 丹，等.三葉草（Trifolium repens）用于土壤鎘污染的修復潛力[J].農業環境科學學報,2017,36（11）：2226-2232.

LIU Yong,LIU Yan,YANG Dan,et al.Remediation potential of Trifolium repens used in cadmium-contaminated soils[J].Journal of Agro-Environment Science,2017,36（11）:2226-2232.

2017－04－10 錄用日期：2017－06－21

劉 勇（1987—），男，甘肅平涼人，講師，從事環境生態與污染防治研究。E-mail：lyong821mmm@163.com

* 通信作者：劉 燕 E－mail：gyly68＠sina．com

貴州省科學技術廳自然科學基金聯合基金項目（黔科合LH字[2014]7168號，LKG[2013]23號）；貴州省應用基礎研究計劃重大項目（黔科合J重大字[2015]2001號）；國家級大學生創新創業訓練計劃平臺項目（201510976051）

Project supported：The Joint Funds of the Natural Science Foundation of Science and Technology Department of Guizhou Province，China（LH[2014]7168，LKG[2013]23）；Project Supported by the Major Program for the Applied Basic Research of Guizhou Province，China（[2015]2001）；The Project of National Students′Platform for Innovation and Entrepreneurship Training Program（201510976051）