不同水稻品種對鎘的吸收轉運及其非蛋白巰基含量的變化

李江遐，張 軍，馬友華*，高 飛，蔡慢弟

1. 安徽農業大學資源與環境學院，安徽 合肥 230036；2. 安徽農業大學生命科學學院，安徽 合肥 230036

不同水稻品種對鎘的吸收轉運及其非蛋白巰基含量的變化

李江遐1，張 軍2#，馬友華1*，高 飛1，蔡慢弟1

1. 安徽農業大學資源與環境學院，安徽 合肥 230036；2. 安徽農業大學生命科學學院，安徽 合肥 230036

鎘（Cd）被列為環境污染物中最危險的 5種物質之一。鎘極易被作物吸收并通過食物鏈在人體內積累導致人體健康受到威脅.鎘污染地區稻米鎘積累是亟待解決的重要農業問題。分析鎘污染土壤上種植的不同水稻品種對鎘的耐受性具有重要意義。采用盆栽試驗方法，研究了種植于鎘污染土壤（Cd全量2.36 mg·kg-1）上的不同水稻（Oryza sativa）品種（兩種粳稻和兩種秈稻）鎘積累情況及根、莖、葉中非蛋白巰基物質含量。研究結果表明，在鎘污染土壤條件下，4種水稻籽粒鎘含量明顯高于國家二級標準（水稻籽粒鎘含量0.2 mg·kg-1），且表現為根部＞莖葉＞籽粒。秈稻籽粒鎘含量大于粳稻籽粒鎘含量；4種水稻的鎘轉移系數不同，不同水稻品種對鎘的吸收和運轉具有顯著差異，籽粒鎘含量高的水稻品種鎘的轉移系數高于籽粒鎘含量低的水稻品種。水稻非蛋白巰基（NPT）含量不僅與Cd脅迫程度密切相關，也在一定程度上制約著Cd從根部向地上部的轉運，從而對水稻籽粒Cd含量產生影響。粳稻籽粒鎘含量高的秀水09根莖中NPT含量較徐稻5號高，但秀水09葉中NPT含量低于徐稻5號，秈稻籽粒鎘含量高的豐兩優1號根莖中NPT含量也較高，但葉中NPT含量低于兩優6206。粳稻與秈稻籽粒鎘含量高的水稻品種根莖葉中GSH含量高于籽粒含量低的水稻品種；粳稻籽粒鎘含量高的秀水09根中PC含量明顯高于籽粒含量低的徐稻5號，秈稻籽粒鎘含量不同的兩種水稻根中PC含量無明顯差異。研究表明，不同水稻品種在鎘脅迫下的解毒過程不同，巰基物質含量對水稻鎘污染較敏感。

不同水稻品種；鎘含量；非蛋白巰基

中國是世界上最大的水稻生產和消費國，水稻是中國的重要糧食作物，水稻產量和質量安全對中國社會經濟的發展和穩定至關重要（Beard et al.，1984）。然而隨著人類對自然資源的過度開發，生態環境遭受破壞，嚴重影響著耕作土壤的質量，土壤重金屬污染給中國稻米安全生產帶來了嚴重隱患，農田土壤重金屬污染日益受到關注。

一些富含鋅、鉛的礦體由于與鎘共生，礦山開采過程中導致環境鎘污染加劇（戴玉林等，1985），這些環境污染物在雨水的作用下，匯集到各種水源中，包括河流和地下水在內的多種水體都受到了污染；污水灌溉導致耕地土壤重金屬鎘含量逐年增高。生長在鎘污染土壤的水稻，生長和發育會受到不同程度的影響，最終導致稻米品質下降、產量降低，籽粒中的鎘含量超過安全標準，鎘通過食物鏈危害人體健康（詹杰等，2012）。研究表明，不同的水稻品種對鎘的吸收積累存在很大的差異（李坤權等，2003；吳啟堂等，1999）。對兩種籽粒鎘含量不同的水稻鎘吸收轉運及其生理效應研究表明，籽粒鎘含量不同的水稻對鎘的吸收轉運及生理效應存在差異，水稻非蛋白巰基（NPT）含量不僅與Cd脅迫程度密切相關，也在一定程度上制約著 Cd從根部向地上部的轉運，從而對水稻籽粒 Cd含量產生影響（李鵬等，2011）。一些研究分析了鎘元素與其他元素交互處理水稻不同部位NPT、PC含量的變化（梁程等，2012；王芳等，2010）。

非蛋白巰基化合物主要包括谷胱甘肽（GSH）、植物螯合肽（PC）和半胱氨酸（Cys）等，是植物體內的一類多肽，PCs是在植物螯合肽合成酶的作用下由其前體谷胱甘肽（GSH）合成的多肽。植物體內非蛋白巰基化合物作用可能因重金屬的種類、處理時間及植物種類的不同而產生差異，而針對不同植物探明其體內巰基化合物的生理功能對進一步利用生物技術手段提高其功能作用是非常必要的（胡朝華等，2006）。研究表明，PCs對重金屬的解毒、防御重金屬引起的氧化脅迫和必需重金屬的代謝方面具有重要作用（Cobbett et al.，2002）。目前對Cd積累水稻品種的研究主要針對不同品種的篩選以及相應的栽培管理措施的優化，針對大田環境下品種之間的Cd累積程度的分析研究很少。種植習慣、水稻本身的產量以及水稻田土壤Cd含量的空間分布差異等因素都會影響到Cd低積累品種的推廣應用（王美娥等，2015）。

本試驗通過盆栽實驗，利用采自鎘污染嚴重超標的農田土壤，種植當地的主栽水稻品種（兩種秈稻、兩種粳稻），研究不同水稻品種對鎘吸收的特點及水稻各部位非蛋白巰基含量的變化，探討不同水稻品種鎘含量與非蛋白巰基物質之間的關系，為從大田實際種植的主栽品種中篩選Cd 低積累水稻品種研究提供理論依據。

1 材料和方法

1.1 供試材料

供試土壤采自安徽省銅陵市某Cd污染區（土壤理化性質見表 1），種植區靠近礦山，礦山開采活動頻繁，開礦產生的污水、廢渣往往隨著雨水進入種植區的地下水和附近的河流，且當地常年引用礦體周圍污水進行灌溉。本試驗選取的材料為 4種籽粒鎘含量不同的水稻，是從前期大田80個水稻品種篩選試驗中得到的，由安徽省農科院提供。分別為兩種粳稻：徐稻 5號（XD5）、秀水 09號（XS09）；兩種秈稻：兩優 6206（LY6206）、豐兩優1號（FLY1）。

1.2 試驗設計

本試驗采用盆栽試驗，于2015年4月—2015年9月在安徽農業大學農業園進行。每盆裝土6 kg，將4種水稻隨機栽到盆缽中，每種水稻重復3次。試驗期間，進行常規的水分、養分管理，并在水稻相應的生長階段進行相關信息的記錄。

表1 供試土壤的基本理化性質Table1 The basic physical and chemical properties of the tested soil

1.3 測定方法

1.3.1 樣品的采集與預處理

水稻分蘗前期，進行采樣。先用自來水將整株水稻洗凈（尤其是根部），再用純水潤洗多次，然后用吸水紙將水分吸干。用干凈的剪刀將根、莖、葉等部位分離，樣品分裝成兩份，一份放入信封袋中，烘箱中殺青（105 ℃殺青30 min），然后80 ℃烘干至恒重，最后裝入封口袋中備用。另一份存放在-80 ℃的冰箱中保存待用。

水稻成熟期采集水稻穗部，風干，脫殼，粉碎過篩后測定籽粒中鎘含量。

1.3.2 水稻各部位鎘含量的測定

將預處理的水稻植株烘干樣粉碎，然后稱取0.2000 g左右粉碎樣于消煮管中，加入10 mL濃硝酸過夜。第2天進行微波消煮，在通風櫥中高溫趕酸，將消煮液定容到50 mL容量瓶中，參照（鮑士旦，2011）用原子吸收分光光度計（AAS）測定樣品中的鎘含量。

1.3.3 水稻樣品非蛋白巰基（NPT）的測定

采用DTNB顯色法測定水稻樣品非蛋白巰基（Rama et al.，1998）。稱取鮮樣1.00 g置于研缽中，加入少許石英砂和4 mL預冷的5 g·kg-1磺基水楊酸，冰浴中充分研磨，再將研磨液轉移至離心管中，冰浴30 min，然后在8000g，4 ℃條件下離心15 min。取上清液0.8 mL于5 mLPE管中，依次加入 3.05 mL 0.25 mol·L-1的 Tris-HCl（pH 8.3）和0.15 mL 10 mmol·L-1的DTNB，室溫下放置20 min，然后用分光光度計在412 nm波長處測定樣品吸光度。同時，用還原性谷胱甘肽配制標準系列溶液，制作標準曲線。

1.3.4 谷胱甘肽（GSH）含量的測定

GSH含量根據熒光法進行測定（Hissin et al.，1976），取0.5 mL離心上清液，加入1.5 mL PBS（pH 8.0，含 5 mmol·L-1EDTA），用 NaOH 調節混合物至pH為8.0；取上述混合物0.5 mL，加入1.4 mL 0.1 mol·L-1PBS（pH 8.0）和 100 μL OPT（鄰苯二甲醛，0.1 g·kg-1），室溫反應 15～20 min，將樣品點在酶標板上，然后放入酶標儀中測定樣品熒光值，激發波長為350 nm，發射波長為420 nm。

1.3.5 植物螯合肽（PC）含量的測定

PC含量采用差減法計算，即 b(PC)=b(NPT)-b(GSH)。

1.4 數據處理分析

運用 Excel 2003處理數據、繪制圖表。采用SPSS 19.0分析軟件對相關數據進行統計與差異性分析。水稻品種間的差異采用單因素方差分析（One-way ANOVA，LSD），顯著水平α=0.05。

2 結果與分析

2.1 不同水稻品種對鎘吸收的差異

水稻籽粒 Cd含量的差異很大程度上受到根部吸收特性和向地上部轉運效率的制約（居婷等，2008）。由表2可知，不同水稻品種中鎘含量均表現為根＞莖＞葉＞籽粒。根和莖中鎘含量，兩個粳稻品種之間及兩個秈稻品種之間差異顯著；葉中鎘含量，兩個秈稻品種水稻之間差異不顯著（兩優6206 為 3.21 mg·kg-1、豐兩優 1 號為 3.28 mg·kg-1），兩種粳稻品種（徐稻5號與秀水09）間存在顯著差異。

重金屬從根向地上部的轉移率是判斷植物吸收、分配與轉運重金屬的重要指標，通常以地上部與地下部Cd含量的比值（S/R）表示（居婷等，2008）。本實驗采用水稻莖中與根中鎘含量的比值表征水稻吸收的鎘由根到莖的轉移情況。對比4種水稻的S/R可以發現，兩種粳稻的比值小于秈稻，這說明粳稻品種由根向地上部轉移的鎘較秈稻少，其籽粒中的鎘含量大大降低。對于秈稻，其S/R較粳稻高，其體內鎘含量從根部到莖再到葉逐漸積累，因此該類水稻籽粒中含有較多的鎘，該類型水稻對鎘的積累能力更強。粳稻和秈稻積累和轉運鎘的機制可能不同。

2.2 不同品種水稻根、莖、葉中NPT含量的變化

由圖 1可知，不同品種水稻受到鎘脅迫后，根、莖、葉部產生的巰基物質NPT含量不同，表現為根＞葉＞莖。莖、葉受到的鎘脅迫較根部明顯減輕，水稻根部巰基物質與鎘反應阻礙了鎘進一步向地上部的運輸，從而減輕水稻地上部鎘毒害。兩種粳稻根中NPT含量差異明顯，秀水09（9.28μmol·g-1）顯著高于徐稻 5 號（5.19 μmol·g-1），兩種秈稻品種根中NPT含量表現為豐兩優1號（8.02μmol·g-1）略高于兩優 6206（7.79 μmol·g-1），但差異不明顯。粳稻表現為籽粒鎘含量高的秀水09根中NPT含量高。

4種水稻莖中NPT含量顯著低于根中，粳稻和秈稻都表現為籽粒含量高的水稻品種 NPT含量高于籽粒含量低的水稻品種。莖中NPT含量粳稻秀水09（0.75 μmol·g-1）顯著高于徐稻 5 號（0.45μmol·g-1）；秈稻莖中 NPT 含量豐兩優 1號（0.38μmol·g-1）高于兩優 6206（0.14 μmol·g-1）；粳稻莖中NPT含量明顯高于秈稻。葉中NPT含量與莖中NPT含量變化正好相反，粳稻徐稻 5號（1.15μmol·g-1）高于秀水 09（0.77 μmol·g-1）；秈稻兩優6206（2.25 μmol·g-1）顯著高于豐兩優 1（1.09μmol·g-1）；粳稻和秈稻葉中NPT含量越高，籽粒鎘含量越低。

圖1 不同水稻品種根莖葉中NPT含量變化Fig.1 The changes in NPT of different rice cultivars

表2 水稻不同品種根、莖、葉及籽粒鎘含量變化Table2 Changes of Cadmium Content in Root, Stem, Leaf and Grain of Different Rice Varieties

2.3 不同品種水稻根、莖、葉中GSH含量的變化

GSH是生物體內最主要的非蛋白巰基。GSH作為植物體內最主要的抗氧化劑，可以降低各種逆境脅迫產生的活性氧的積累，減輕活性氧對細胞的傷害（胡朝華等，2006）。同時GSH是 PCs的前體和谷胱甘肽-S-轉移酶（GST）的底物，在植物抵抗重金屬毒害方面具有重要作用（蔡悅，2010）。

圖2表明，4種品種水稻植株不同部位GSH含量表現為莖＞根＞葉。水稻根中 GSH含量粳稻秀水09（3.29 μmol·g-1）高于徐稻 5 號（3.03 μmol·g-1），秈稻豐兩優 1 號（3.39 μmol·g-1）高于兩優 6206（2.86μmol·g-1）。不同水稻品種莖葉中 GSH 含量變化與根一致，即粳稻秀水09高于徐稻5號，秈稻豐兩優1號高于兩優6206。粳稻中籽粒含量高的水稻品種根、莖、葉中 GSH含量都高于籽粒含量低的水稻品種，秈稻表現與粳稻一致。

圖2 不同水稻品種根莖葉中GSH含量變化Fig.2 The changes in GSH of different rice cultivars

2.4 不同品種水稻根中的PC的含量

PCs是在植物螫合肽合成酶的作用下由其前體谷胱甘肽（GSH）合成的多肽。研究表明，在高等植物中 PCs對緩解有毒重金屬的毒害以及維持細胞內必需金屬元素的動態平衡具有重要作用（胡朝華等，2006）。圖3所示為水稻根PC含量變化，本實驗結果表明，以NPT-GSH含量計的PC含量在莖和葉中未被檢測出，但PC含量在4種水稻根中差異明顯。圖3表明，4種水稻根中PC含量表現為粳稻秀水 09（5.99 μmol·g-1）顯著高于徐稻 5號（2.16 μmol·g-1），兩種粳稻品種根中 PC 含量差異明顯，秈稻兩優 6206（4.93 μmol·g-1）略高于豐兩優 1號（4.63 μmol·g-1），兩種秈稻根中 PC 含量差異不明顯。

在水稻耐鎘基因型差異及 GSH緩解鎘毒機理研究中，含巰基（—SH）物質（包括Cys、GSH和PCs）在熒光 HPLC中被分離并定量，結果表明，鎘處理誘導了水稻根系產生大量的包括 GSH和PCs在內的含—SH物質。PCs的前期誘導對水稻根系鎘耐性的提高有重要的作用（蔡悅，2010）。本實驗結果也表明，水稻種植在鎘污染土壤上，水稻根部通過合成PC提高自身耐鎘性。合成PCs是當鎘進入細胞后植物提高耐鎘性的最普遍的策略（Cobbett et al.，2002）。

圖3 不同水稻品種根中PC含量變化Fig.3 The changes in PC of different rice cultivars

3 討論

鎘脅迫對植物的影響，最先且最直接的方式就是作用于植物的根系，且大部分植物吸收的Cd主要積累在根部，轉移到地上部的只是一小部分（朱智偉等，2014）。本研究結果表明，4種水稻根都是鎘積累最多的部位。從籽粒鎘含量來看，粳稻籽粒鎘含量小于秈稻籽粒鎘含量。雖然兩種粳稻鎘含量相對較低，但是其含量均超過國家標準（NY5115—2008，水稻籽粒 Cd 0.2 mg·kg-1）。生產實踐中應用水稻鎘低積累品種仍需要聯合土壤改良劑等措施，降低水稻籽粒鎘超標的風險（王美娥等，2015）。試驗結果表明，不同水稻品種籽粒鎘積累表現出明顯差異，這種水稻類型之間的差異和李坤權等（2003）、吳啟堂等（1999）的研究結果一致。

已有研究表明，Cd脅迫能促進植物體內 NPT的合成，根部NPT增加尤為顯著，Cd處理后，鎘耐性品種不同部位的 NPT含量均顯著高于鎘敏感品種，說明耐性品種合成更多含巰基的物質與 Cd絡合，解毒能力更強（李鵬等，2011；鄭陶等，2013）。本研究中，籽粒含量高的水稻品種秀水09（籽粒含量 0.99 mg·kg-1）和豐兩優 1號（籽粒含量 1.59 mg·kg-1）NPT和GSH也高，籽粒含量高的水稻品種對土壤鎘污染的耐性更強，籽粒中更易積累鎘，與上述研究結果一致。

GSH普遍存在于植物體內，可以多種方式參與抵抗重金屬脅迫，如PC合成的底物、重金屬螯合劑、抗氧化劑等（胡朝華等，2006）。本研究結果表明，籽粒含量高的水稻品種根莖葉中 GSH含量也高，即秀水09根、莖、葉中GSH含量高于徐稻5號，豐兩優1號根、莖、葉中GSH含量高于兩優6206。究其原因，一方面 GSH具有解毒功能，另一方面GSH促進Cd從根系向地上部長距離運輸，從而導致籽粒中積累更多的鎘。

最近的研究表明，非蛋白巰基化合物在植物體內對重金屬不僅具有重要的解毒作用，而且還具有促進Cd從根系向地上部長距離運輸的功能。用品系不同的小白菜進行鎘積累的轉錄組差異分析試驗表明，在高積累小白菜對Cd脅迫的應答反應中，GSH與Cd結合過程起主要作用，高鎘積累型小白菜鎘的高積累量與PC的轉移密切相關（Qian et al.，2016）。

大量研究表明，植物或細胞用重金屬處理后，PC和GSH水平在兩者之間表現出相互消長的關系（蔡悅，2010）。本研究結果表明，4種水稻品種莖葉中非蛋白巰基物質以GSH為主，根中PC含量的變化表現為粳稻籽粒鎘含量高的水稻品種PC含量高于籽粒鎘含量低的水稻品種，秈稻根中PC含量兩種水稻差異不明顯，表明PC可能主要起著根系Cd絡合解毒的作用。

水稻受鎘脅迫后，體內的非蛋白巰基含量變化明顯，因此可以通過調節與鎘解毒過程相關的物質，調控鎘元素在植物體內的活動。有研究表明，缺硫增加了水稻根部和地上部的鎘含量（安志裝等，2004）。目前，有研究學者通過營養調控來抑制植物地上部鎘積累（高可輝等，2011；龐曉辰等，2014）。

對籽粒鎘含量差異大的兩個水稻品種鎘吸收亞細胞分布及非蛋白巰基含量的分析表明，根系NPT-SH含量的差異解釋了二者體內 Cd從根系向莖葉運輸能力的差異（史靜等，2015）。本實驗結果表明，兩種粳稻根中NPT及PC含量差異明顯，秈稻根中NPT及PC含量差異不明顯，表明鎘脅迫下粳稻和秈稻對鎘毒害緩解機制可能不同，值得進一步深入研究。

4 結論

種植在鎘污染（Cd 2.63 mg·kg-1)土壤上的不同水稻品種，各器官鎘含量順序為：根系＞莖＞葉片＞籽粒。不同水稻品種籽粒中鎘含量均高于國家標準，秈稻籽粒中鎘含量高于粳稻中籽粒鎘含量，秈稻籽粒更易富集鎘。對4個水稻品種的根、莖、葉中的非蛋白巰基物質進行分析表明，籽粒鎘含量不同的水稻品種根莖葉中非蛋白巰基物質變化不同，表明不同水稻品種體內存在不同解毒機制，可以從分子生物學的角度研究不同水稻品種非蛋白巰基合成酶表達的差異，為選育水稻鎘低積累品種提供借鑒。

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Uptake and Translocation of Cadmium and Content of Non-protein Thiols in Different Rice Cultivars

LI Jiangxia, ZHANG Jun, MA Youhua*, GAO Fei, CAI Mandi
1. College of Resource & Environmental Science, Anhui Agricultural University, Hefei 230036, China;2. College of Life Science, Anhui Agricultural University, Hefei 230036, China

Cadmium (Cd) is known as one of the five most toxic environment pollutants. It can be absorbed readily by crops and accumulated in human body through food chains, resulting in human body health problems. The accumulation of Cd in rice grains is a major agricultural problem in regions with Cd pollution. It is important to clarify the mechanism of Cd accumulation reduction in different cultivar rice on contaminated soil with cadmium. The experiment were conducted to investigate the uptake and translocation of cadmium and the contents of NPT (total non-protein thiol), GSH and other non-protein thiol [PC (phytochelatin)] in roots and leaves of four rice varieties with different grain Cd content under Cd stress. The results showed that the tested rice varieties grown in the soil polluted by cadmium, the contents of four varieties of grain rice were much higher than National secondary standard. The content of Cd was root＞shoot＞grain. The content of cadmium in indica rice grain was higher than that of japonica rice grain. The absorption and transportation of cadmium of four kinds of rice had the significant difference. The transfer factor of Cd with higher Cd concentration of grain was higher than that of low Cd rice cultivar. The content of NPT in root and shoot of Xiushui09 was higher than that of Xuda o5, but the content of NPT in leaves of Xiushui 09 was lower than that of Xuda o5. The content of higher cadmium in the root of Fengliangyou 1 was with higher NPT content, but the content of NPT in leaves was lower than that of Liangyou 6206.The content of GSH of japonica and indica rice grain with higher Cd was higher than rice grain with lower Cd in root, shoot and leave. The content of PC in Xiushui 09 with higher cadmium content was significantly higher than that with lower grain content.There was no significant difference in PC content between two rice varieties with different cadmium content in indica rice grain. The results show that the detoxification process of different rice varieties is different under cadmium stress, and the content of nonprotein is sensitive to cadmium pollution.

different rice varieties; cadmium; non-protein thiol

10.16258/j.cnki.1674-5906.2017.12.019

X171.5

A

1674-5906（2017）12-2140-06

李江遐, 張軍, 馬友華, 高飛, 蔡慢弟. 2017. 不同水稻品種對鎘的吸收轉運及其非蛋白巰基含量的變化[J]. 生態環境學報, 26(12): 2140-2145.

LI Jiangxia, ZHANG Jun, MA Youhua, GAO Fei, CAI Mandi. 2017. Uptake and translocation of cadmium and content of non-protein thiols in different rice cultivars [J]. Ecology and Environmental Sciences, 26(12): 2140-2145.

農業部農業生態環境保護項目（農財發[2013]16號）；國家級大學生創新創業訓練項目（201410364027）；安徽省教育廳重點項目（KJ2014A072）

李江遐（1973年生），女，副教授，博士，研究方向為植物營養生態及土壤重金屬修復。E-mail: jiangxiali103@126.com

#共同第一作者：張軍（1971年生），男，講師，碩士，主要從事次生代謝產物研究。E-mail: zhangj588@163.com

*通信作者：馬友華（1962年生），男，教授，博士，主要從事污染土壤生物修復研究。E-mail: yhma2020@qq.com

2016-10-08