硅緩解植物鎘毒害的生理生態機制

劉彩鳳,史剛榮,余如剛,張 錚

淮北師范大學生命科學學院, 淮北 235000

硅緩解植物鎘毒害的生理生態機制

劉彩鳳,史剛榮*,余如剛,張 錚

淮北師范大學生命科學學院, 淮北 235000

鎘是對生物毒性最強的污染物之一。過量的鎘能夠抑制植物的生長和光合作用,干擾礦質代謝并誘發氧化脅迫。硅作為一種有益元素,主要以Si(OH)4的形態通過主動或被動方式被植物體吸收并轉運到地上部分。硅對植物鎘毒害具有緩解作用,但其緩解機制在不同物種、品種或生態型之間存在顯著差異,并表現出一定的硅/鎘濃度依賴性。總體上可概括為避性機制和耐性機制。避性機制包括：(1) 在器官水平,減少植物根系對鎘的吸收及其向地上部的轉運；(2) 在細胞水平,增強細胞壁對鎘的吸附能力,減少共質體中鎘的含量。耐性機制包括：(1) 誘導細胞產生小分子螯合劑,增強對鎘的螯合作用,減少細胞中游離態鎘的含量；(2) 增強抗氧化機制,減輕氧化脅迫；(3) 改善光合作用和無機營養,促進植物生長。從植物對硅的吸收和轉運、鎘對植物的毒害作用以及硅對緩解植物鎘毒害的生理生態機制3個方面進行了綜述,并基于目前的研究現狀和薄弱之處,對今后的研究重點進行了展望。

硅；鎘毒害；鎘轉運；避性；耐性

鎘(Cd)是對生物毒性最強的污染物之一。目前,由于采礦、冶金、垃圾焚燒、污水灌溉以及過量施用化肥和農藥,導致區域性的土壤鎘污染較為嚴重[1]。據中華人民共和國環境保護部和國土資源部聯合發布的《全國土壤污染狀況調查公報》,我國土壤鎘污染點位超標率為7.0%,其中輕微污染點位為5.2%,輕度污染點位為0.8%,中度污染點位為0.5%,重度污染點位為0.5%[2]。鎘雖然不是植物的必需元素,但它極易為根系吸收,通過木質部轉運并積累到植物的地上部分。鎘在植物體內的過量積累,將會抑制植物的生長發育,干擾其正常的生理代謝活動,甚至導致植物體死亡。更為重要的是,作物的可食部分一旦被鎘污染,就會通過食物鏈進入人體,對人類健康造成嚴重威脅。如何有效地防控鎘污染已成為人類共同關注的重要課題。

硅(Si)大量存在于自然界,在地殼中的含量位居第二,僅次于氧。盡管對許多高等植物而言,硅是非必需元素,但它卻被認為是一種有益元素。硅不僅能夠促進植物正常的生長發育,提高作物產量和改善籽粒品質,而且能夠提高植物對生物脅迫和非生物脅迫的抗性[3- 7]。大量研究表明,硅對植物鎘毒害具有一定的緩解作用[8- 15]。近年來,關于硅緩解植物鎘毒害的生理生態機制的研究取得了一系列重要成果,但相關綜述卻很少。對這些研究成果進行綜述,有助于人們全面了解硅緩解植物鎘毒害生理生態機制,從而尋找進一步研究的突破口,研發利用硅肥防控農作物鎘污染的實用技術。

1 植物對硅的吸收和轉運

硅是土壤中的第二大元素,含量在50—400 g/kg。土壤中的硅主要以硅酸鹽和SiO2的形態存在,其中SiO2占土壤組成的50%—70%[5]。土壤溶液中的硅主要以不帶電的單硅酸[Si(OH)4]的形式存在,含量在0.1—0.6 mmol/L,這也是植物唯一能夠吸收的硅素形態[5]。硅在植物體內含量很高,濃度變化范圍一般為干重的0.1%—10%。植物對硅的吸收在不同物種之間以及同一物種的不同品種之間存在很大差異[16-17]。Takahashi等[18]對147種被子植物的硅吸收特性進行了研究,并根據地上部硅含量的高低將栽培植物劃分三種類型：(1) 硅累積植物(Si accumulator),干物質中SiO2含量超過1%,主要包括一些禾本科植物,如水稻、小麥、黑麥草、大麥等,對硅的吸收是一個主動過程,其吸收速度遠超對水分的吸收；(2) 中間類型(Intermediate type),如黃瓜、甜瓜、草莓、大豆等,對硅的吸收是一個被動過程,吸收速度和水分吸收相當；(3) 拒硅植物(Si excluder),硅含量通常小于0.5%,如番茄、扁豆等,對硅具有排斥作用,吸收速度慢于對水的吸收。

植物根系以Si(OH)4形式吸收硅,當溶液pH值小于9.0時,Si(OH)4是一種不帶電的單體分子[5]。側根在植物吸收硅的過程中起著關鍵作用,而相比之下,根毛的貢獻并不大[19]。關于高等植物吸收硅的機理目前還不是十分清楚,已有的研究主要集中在硅累積植物。許多研究表明,水稻對硅的吸收是一個由特異性低親和轉運體介導的主動運輸過程[16, 19-20]。Mitani和Ma[17]的研究表明,水稻(硅累積型)、黃瓜(中間型)和番茄(拒硅型)通過同一轉運體主動吸收外界的硅(Km= 0.15 mmol/L),但Vmax的大小依次是水稻>黃瓜>番茄,可見硅吸收能力的不同可能取決于轉運體密度。然而,Liang 等[21]對水稻、玉米、向日葵和冬瓜硅吸收特性的研究證實,植物對硅的吸收同時包括主動和被動兩種機制。Nikolic等[22]發現2,4-DNP 和HgCl2均能嚴重抑制硅積累植物水稻、大麥和黃瓜對硅的吸收和轉運,但對拒硅植物番茄的作用則相反。說明拒硅植物對硅的吸收是一個被動過程,但其阻止硅向木質部的裝載的過程則是一個主動代謝過程。

目前,已在水稻中發現了3個控制硅吸收轉運的基因(Lsil,Lsi2和Lsi6)[16, 23-24]。其中,Lsi1基因屬于水通道蛋白家族,位于第2染色體上,主要在距離根尖10 mm以上的根的基底部的內、外皮層細胞的外側質膜上表達,參與硅的徑向運輸和木質部裝載[16, 25]。抑制Lsi1基因的表達可降低植物對硅的吸收,而在爪蟾卵母細胞中表達Lsi1基因則能提高硅的跨膜運輸活性[20, 26]。Lsi2位于第3染色體上,在側根基部的外皮層和內皮層細胞的內側質膜上表達,可將硅酸向胞外運輸[23, 27]。Lsi6同樣屬于水通道蛋白家族,位于第6染色體上,主要在葉鞘和葉片的木質部薄壁細胞中表達,與硅在地上部木質部中的卸載有關[24, 28]。除水稻外,在其他植物中相繼發現類似的硅轉運蛋白基因,例如玉米的ZmLsi1、ZmLsi2和ZmLsi6[29-30],大麥的HvLsi1、HvLsi2和HvLsi6[29, 31-32],小麥的TaLsi1[33],南瓜的CmLsi1、CmLsi2- 1和CmLsi2- 2[34-35]以及大豆的GmLsi1(GmNIP2;1)和GmLsi6 (GmNIP2;2)[36]。

Si(OH)4在根的皮層中既可以通過共質體途徑,也可以通過質外體途徑進行徑向運輸[37]。位于內、外皮層中的兩層凱氏帶可能在水稻高積累硅的過程中發揮重要作用[38]。在植物體內,Si(OH)4的羥基可與親水性物質相互作用形成-SiO(OH) 單元,如果發生水解,則形成硅膠而沉淀[39]。當Si(OH)4被裝載到木質部后,便隨著蒸騰流被迅速轉運到地上部。通常情況下,如果濃度超過2 mmol/L,Si(OH)4自發聚合形成不溶性的硅膠分子[SiO2·n(H2O)]。然而在水稻和小麥的木質部汁液中,即使濃度超過2 mmol/L,Si仍然以Si(OH)4形式存在[40-41]。硅在木質部中的長距離運輸以及在地上部各組織內沉積均是被動的物理過程,受蒸騰作用影響。在莖、葉等器官中,Si(OH)4從木質部卸載進入組織的質外體空間,隨著水分的蒸騰Si(OH)4濃度逐漸升高,當濃度達到過飽和狀態時形成不溶性的硅膠分子,沉積在細胞腔、細胞壁、胞間隙或表皮細胞和角質層之間。一般來說,植物葉片和禾本科植物的谷殼硅含量顯著高于其他器官,而果實和種子的硅含量則很低[42]。其原因可能有二：一是葉片是蒸騰作用的主要器官；二是硅沉積后不能移動和再分配,韌皮部的汁液中硅的質量分數極低,幾乎可忽略不計[5]。

2 鎘對植物的毒害作用

鎘對植物的毒害作用很大,幾乎涉及到各種代謝活動[43- 45]。歸結起來,主要表現在以下幾個方面：

2.1 抑制植物生長

盡管植物對鎘的耐性存在很大的種間和種內差異,但在高濃度下,鎘幾乎對所有植物的生長發育都具有一定的抑制效應。鎘抑制植物生長的原因主要包括：(1)降低根尖細胞有絲分裂指數,并伴隨著染色體畸變[46]；(2)通過影響細胞壁的化學修飾抑制細胞壁的擴展,進而抑制細胞的伸長生長[47-48]；(3)誘導發生細胞程序性死亡或壞死[49-50]。此外,鎘亦能通過干擾水分和礦質元素的吸收、光合作用和氮代謝間接抑制植物的生長發育。

2.2 抑制光合作用

植物的光合作用比其他生理過程對鎘脅迫更為敏感。因此,光合作用是否受到抑制已成為衡量鎘脅迫的一個重要指標。鎘抑制植物光合作用的機理較為復雜,可能的途徑包括：(1) 鎘脅迫導致葉綠體基粒片層消失,類囊體空泡,基粒垛疊混亂[13, 51-52]。(2)鎘脅迫通過干擾Fe代謝、抑制葉綠素合成酶 (如原葉綠素酸酯還原酶、δ-氨基-γ-酮戊酸脫水酶)的活性和增強葉綠素酶活性,導致葉綠素含量減少[53]。(3)鎘脅迫可以作用于光系統電子傳遞鏈的許多位點,尤其是光系統II電子供體側的放氧復合體以及電子受體側的QA和QB等位點,抑制光反應過程中的電子傳遞[54]。(4)鎘脅迫能引起葉片結構和氣孔大小和密度的改變[55-56]、誘導氣孔關閉[57],導致氣孔導度下降,從而限制CO2進入葉肉組織。(5)鎘脅迫能抑制碳同化過程中的關鍵酶活性[53]。

2.3 干擾礦質代謝

高濃度鎘能夠降低植物對營養元素吸收和轉運能力,引起礦質代謝紊亂,導致營養元素缺乏或含量降低。由于吸收機理不同,鎘對不同礦質營養元素的影響存在很大差異,并表現出一定的濃度依賴性。即使同一礦質元素,鎘的影響也存在種間或品種間差異。例如,袁祖麗等[52]發現,低濃度的鎘(3 mg/L)可增加煙草葉片中P、Ca、Mg、Fe、Cu、Zn和Al的含量,而高濃度的鎘(30 mg/L)則降低葉片中P、Ca、Mg、Fe、Cu、Zn和Al的含量；隨著鎘濃度的增高,葉片中Na含量增加,而K和Mn含量則下降。同種植物不同發育時期營養代謝受鎘的影響也不同。例如,水稻葉中Cd含量在生長前期與Mn含量呈顯著負相關,但在成熟期與Mn含量的相關性不顯著；在生長前期,葉中Cd2+含量與Mg含量的相關性不顯著,而在成熟期與Mg含量呈顯著正相關[58]。

2.4 誘發氧化脅迫

活性氧在植物體內的大量積累,可以直接引起膜組分中不飽和脂肪酸的過氧化,從而影響細胞膜的結構和功能,進而引起DNA損傷,改變RNA從細胞核向細胞質的運輸。與此同時,膜脂過氧化的最終產物——丙二醛(MDA),可與質膜內的氨基酸、蛋白質、不飽和脂肪酸等生物大分子發生反應,阻止新脂類的合成,使膜受到損傷,破壞膜的結構。

3 硅緩解植物鎘毒害的機制

自從Wang等[62]首次發現施用適量的外源硅能夠增強水稻對鎘的耐性以來,硅對植物鎘毒害的緩解作用已在許多植物中得到證實。這些植物不僅包括水稻[8, 63- 66]、玉米[13, 67- 73]、小麥[15, 74]、大麥[75-76]等禾本科植物,而且包括草莓[77]、黃瓜[10]、小白菜[11]、印度芥菜[78]、油菜[78]、花生[9]、棉花[79]、龍葵[80]、秋茄[81]、白骨壤[82]等雙子葉植物。歸結起來,硅緩解植物鎘毒害的機制主要包括以下幾個方面：

3.1 減少植物對鎘的吸收、轉運和積累

硅緩解植物毒害的一個重要機制是減少植物對鎘的吸收和轉運。研究表明,施用外源硅可降低小麥[74, 83]、水稻[8, 84-85]、草莓[77]、龍葵[80]、秋茄[81]、白骨壤[82]、棉花[79]、花生[9]、苧麻[86]和小白菜[11]等植物的鎘含量。也有研究表明,硅不僅能減少植物對鎘的吸收,而且降低了鎘從地上部分向籽粒的運輸,從而降低籽粒中的鎘含量[87- 90]。

目前,關于硅減少植物對鎘的吸收和轉運的機制尚不十分清楚。植物對鎘的吸收在某種程度上與根中質外體屏障的發育以及維管組織的成熟有關[70]。硅可以在根的內皮層附近沉積下來,降低了細胞壁的孔隙度,形成物理屏障。這種物理屏障可部分阻斷根中質外體旁流,從而減少了根部的鎘向地上部分運輸[68]。硅可促進靠近根尖的內皮層細胞形成栓質化屏障,阻止鎘進入中柱并向地上部分運輸[70]。硅增加細胞壁對鎘的吸附,從而降低鎘在質外體的運輸[81]。Wu等[91]也認為,硅緩解菜心鎘毒害的原因可能是由于降低鎘濃度及其在質外體和共質體中的比例,增強了細胞壁對鎘的吸附,限制了Cd從根系向地上部的遷移。Liu等[65]認為硅和鎘以[Si-細胞壁基質]Cd 復合體的形式共沉積在細胞壁上,從而抑制了鎘的向細胞的凈流入。Ma等[66]進一步發現硅和鎘主要與細胞壁上的半纖維素結合形成[Si-半纖維素基質]Cd 復合體。然而,Rizwan等[15]對根的SEM-EDX分析表明,Si主要在內皮層細胞壁,而Cd主要分布在皮層薄壁細胞區域,只有少量存在于中柱,在內皮層附近的Cd極少。這一結果說明Si和Cd在根中并不存在共沉積現象,因此他們認為在內皮層附近大量沉積硅可以降低凱氏帶細胞壁的孔隙,從而降低Cd的質外體運輸。同樣,在桐花樹中,Zhang等[92]發現硅能促進Cd脅迫下根中質外體屏障的發育并增加了鐵/錳膜中鎘的含量,并認為這可能是阻止的根吸收鎘的重要原因。

硅對植物細胞中參與鎘吸收轉運的轉運體基因的表達具有調節作用,從而影響鎘的吸收和轉運。Kim等[93]研究了水稻中重金屬ATP酶基因(ATPase/heavy metal transporter,HMA)的表達情況,發現Si抑制了與重金屬轉運有關的OsHMA2和OsHMA3基因的表達。OsHMA2是一個外向型轉運體基因,主要在根部維管組織的細胞膜上表達,在鎘向木質部裝載中發揮作用。OsHMA3基因則在根細胞的液泡膜上表達,具有將胞質中的鎘轉運到液泡中的作用。Si通過對OsHMA2和OsHMA3的下調,可以減小鎘進入液泡或/和木質部裝載,從而限制鎘的吸收和轉運。Greger等[83]對小麥細胞的研究表明,硅對低親和陽離子轉運體(low-affinity cation transporter,LCT1)和HMA2的表達具有抑制作用,但能促進鐵離子轉運蛋白(Fe2+transport protein 1, IRT1)和自然抗性相關巨噬細胞蛋白(Natural resistance-associated macrophage protein 1,NRAMP1)基因的表達。Ma等[66]的研究表明,增加Si 濃度可下調水稻懸浮細胞中Nramp5基因的表達。在苜蓿中,Kabir等[94]也發現硅能誘導苜蓿根中MsIRT1和MsNramp1基因的表達。

此外,在鎘脅迫下,硅誘導植物根系分泌物的增加可能是降低鎘吸收轉運的重要原因。Zhu等[95]的研究表明,耐鎘番茄品種積累較少的鎘,主要是因為其能增加草酸的分泌,并通過分泌草酸將進入根中的鎘排出體外。Wu等[14]發現,鎘單獨處理14 d后,小麥根系分泌草酸的量顯著減少,然而施硅可提高根系對草酸的分泌,因此他們認為施硅誘導根系分泌草酸的增加可能是其導致鎘吸收下降的原因。

需要指出的是,盡管硅對鎘吸收轉運的限制作用已在大部分植物中得到證實,但在一些植物中卻得到相反的結果。例如,在玉米中,施加外源硅能增加鎘在植物體中的轉運能力[68-70]。Vatehová等[78]對兩種蕓苔屬植物(油菜和印度芥菜)的研究表明,硅能提高鎘向地上部分的轉運能力。Guo等[96]對兩種柏屬植物(圓柏和側柏)的研究表明,在土壤中施硅導致圓柏根、莖、葉在的鎘濃度降低,但側柏根、莖、葉在的鎘濃度卻升高。Wu等[97]發現硅降低了黃瓜根中的鎘向地上部分運輸,而增加了番茄根部鎘向地上部分運輸的能力。Shi等[98]對兩個花生品種的研究表明,在低鎘條件下(0.2 μmol/L CdCl2),硅能增強高鎘品種(海花1號)鎘向地上部分的轉運能力,但對低鎘品種(奇山208號)鎘轉運的影響不顯著。硅對植物鎘吸收轉運的影響不僅因物種或品種的不同而不同,而且還與施用的硅酸鹽種類[99]和濃度[100]有關。例如,在土壤中施加低濃度的硅(50 mg/kg SiO2)可同時增加大蒜地上部和鱗莖中鎘的積累以及植株的耐鎘性,但高濃度的硅(500 mg/kg SiO2)則降低植物不同部位鎘的積累[100]。硅可能通過其他更重要的機制來提高植物耐鎘性。

3.2 改變鎘的亞細胞分布

當鎘不可避免地進入植物體時,一些耐鎘植物往往通過一定的機制將其區隔在細胞壁或液泡中,以減少對代謝活動的影響。研究發現,外源硅處理能改變鎘的亞細胞分布,從而提高植物的耐鎘性。Shi等[9]發現,在高濃度鎘脅迫下,用1.8 mmol/L硅酸處理導致鎘敏感花生品種(魯花11號)葉片細胞器組分的鎘含量降低,但對鎘耐性品種(魯資101)沒有影響。相反,硅酸處理顯著降低了魯資101的細胞壁組分的鎘含量,而魯花11號卻不受影響。Ye等[81]研究了0.5 mg/L鎘脅迫下施加外源硅對秋茄鎘的分布的影響,結果表明外源硅使得質外體中鎘含量由79.6%增加至92.8%,而共質體中鎘含量相應地由20.4%減少至7.2%。Zhang等[82]對白骨壤的研究也表明,施硅導致根和葉片中共質體的鎘含量分別減少了60%和21%。他們認為,硅之所以對紅樹科植物鎘脅迫具有緩解作用,主要是因為它能誘導植物將鎘離子區隔化在細胞壁中。在玉米中,Vaculík等[70]發現硅對鎘根中共質體和質外體的分布沒有影響,然而卻導致葉片質外體鎘含量顯著增加,共質體鎘含量顯著降低。Wu等[97]的研究表明,硅處理導致番茄和黃瓜的葉和根的共質體中鎘濃度下降,但硅對質外體鎘的比例的影響存在種間差異。在番茄中,Si增加了鎘在根和葉的質外體中的比例,在黃瓜中,Si減少了質外體鎘的比例。前已述及,硅主要沉積在細胞壁上,與半纖維素結合形成[Si-半纖維素基質],并進一步吸附Cd2+,形成[Si-半纖維素基質]Cd復合體,共同沉積在細胞壁上,從而抑制了鎘的向細胞的凈流入[65-66],這可能是硅能改變鎘的亞細胞分布的重要原因。不過,Wu等[14]最近發現,無論是否添加硅,鎘在小麥不同組織的各亞細胞組分中的比例均不受影響。Ma等[101]基于ITRAQ蛋白質組分析,認為硅可能通過兩種不同機制緩解鎘對水稻的毒害。在短期鎘脅迫下,硅能修飾細胞壁從而降低鎘離子進入細胞。在長期鎘脅迫下,硅促進鎘進入液泡從而減少鎘在細胞質中的含量[101]。

3.3 增加鎘的螯合作用

植物對鎘的另一個解毒機制是螯合作用。植物細胞內富含小分子物質,如植物螯合肽(Phytochelatins, PCs)、谷胱甘肽(GSH)、有機酸等, 這些物質能夠與鎘發生螯合作用, 從而減少了細胞質中的Cd2+,有效降低鎘的毒性。

PCs在植物對Cd 的解毒機制中起重要作用。PCs是在重金屬誘導下, 以GSH 為底物,在PC合成酶(Phytochelatin synthase, PCS)的催化作用下,經酶促反應合成。細胞內的Cd與PCs螯合,從而降低了游離鎘離子濃度,進而減輕了對植物的毒害。因此,PCS的上調是被認為是植物對鎘毒性的一種響應機制。Si處理能夠改變PCS基因的表達和細胞內PCs的含量,但關于這種改變是否與植物的耐鎘性有關目前尚無定論。Greger等[83]發現,PCS1在對照小麥植株中幾乎不表達,在鎘處理植株中少量表達,但Si處理顯著增加PCS1的表達,而且在硅/鎘共同處理植株中表達量更高,Si對根中PCS1表達的影響大于葉片。對PCs和GSH的分析結果表明,與單獨鎘處理相比,硅/鎘共同處理顯著增加原生質體中PC2和PC3含量,硅處理短期(1 h)增加葉片的GSH,但長期(4 d)處理效果不顯著[83]。然而,Dresler等[102]的研究結果表明,鎘誘導玉米植株產生PC1、PC2和PC3,硅處理則導致鎘脅迫植株根中的PCs含量下降,且與硅濃度之間呈負相關,但對地上部分PCs含量卻沒有影響。在水稻中,Farooq等[103]發現鎘誘導上調PCS1在施硅36h后被逆轉。Kabir等[94]的研究結果表明,硅對鎘脅迫下苜蓿的MsPCS1和金屬硫蛋白(MsMT2)基因的表達以及PCs的積累沒有顯著影響,說明硅對苜蓿鎘毒害的緩解與螯合作用無關。

同樣,硅對鎘脅迫下植物有機酸的影響也因植物的不同而不同。在50 μmol/L Cd脅迫下,Si處理可導致小麥根中蘋果酸和檸檬酸的濃度下降[15]。硅誘導鎘脅迫下小麥根中有機酸含量下降的原因,可能是由于硅減少了植物對鎘的吸收,從而改變了通過產生有機配位體的解毒機制[15]。在番茄中,Si對鎘脅迫下植物根中總有機酸含量無明顯影響,卻導致葉中總有機酸含量下降[97]。在黃瓜中,Si處理導致根和地上部分中總有機酸含量增加[97]。這些研究結果表明,硅誘導的植物有機酸含量的變化可能與耐鎘性無關,而更可能與鎘從根系向地上部分的遷移有關[15,97]。在小麥中,施硅引起有機酸含量的下降有助于降低鎘從根系向地上部分的遷移[15]。而在黃瓜中,Si誘導根和地上部分中總有機酸含量的增加可能有利于鎘從根部向地上部運輸[97]。

3.4 改善光合作用和營養代謝

施用硅抑制植物衰老,保護葉綠體結構的完整性,并顯著增加色素含量,從而提高鎘脅迫植物的光合速率和生物量積累[10]。Si增強鎘暴露下植物光合作用已在黃瓜[10]、棉花[79]和玉米[104]相繼報道。硅處理能增加鎘脅迫下小麥葉片的葉綠素和類胡蘿卜素含量[15]。Farooq等[79]發現硅處理能增加鎘脅迫下棉花葉片的葉綠素a、葉綠素b和類胡蘿卜素含量,抑制鎘脅迫導致的光合速率、氣孔導度、蒸騰速率的下降,同時增加了水分利用效率。Vaculík等[13]對玉米的研究表明,Si處理雖然沒有減少葉片中鎘濃度,但它能夠增加葉綠素和類胡蘿卜素含量,提高ΦPSII和Pn,并能有效緩解鎘對維管束鞘細胞葉綠體中類囊體形成的負面影響。因此,他們認為硅增強在維管束鞘細胞的葉綠體中類囊體形成可能是其增加光合作用和植株生長的重要原因[13]。Feng等[10]對黃瓜的研究也表明,硅能有效地保護光合機構免受鎘的損傷,從而減輕了鎘對光合作用和Fv/Fm和ΦPSII的抑制。

硅處理能顯著抑制鎘脅迫引起的硝酸還原酶(NR)、谷氨酰胺合成酶(GS)、谷氨酸合成酶(GOGAT)和谷氨酸脫氫酶(GDH)等氮代謝相關酶活性的下降[10]。葉面噴施納米硅促進鎘脅迫下水稻幼苗的生長,改善鎂、鐵、鋅營養,增加葉綠素a含量,減少了鎘的積累以及向地上部的運輸[85]。Farooq等[103]發現鎘顯著降低水稻對S、Ca、K、Mg和Zn的吸收和積累,在營養配方中添加硅則大大抑制了這種效應。在小麥中,硅能促進Zn進入細胞,并減少質外體中Zn的含量[15]。在受鎘脅迫的紫花苜蓿中,Kabir等[94]發現硅能降低根中鐵還原酶活性,抑制鐵相關基因(MsIRT1、MsNramp1和MsFRO1)的表達,并減少Fe 的螯合劑(檸檬酸和蘋果酸)含量,從而導致Fe和鎘吸收的下降。

3.5 增強抗氧化系統

植物體內存在活性氧清除系統,包括抗氧化酶和抗氧化劑。抗氧化酶主要包括超氧化物歧化酶(SOD)、愈創木酚過氧化物酶(POD)、谷胱甘肽過氧化物酶(GPX)、抗壞血酸過氧化物酶(APX)、谷胱甘肽還原酶(GR)、過氧化氫酶(CAT)等,抗氧化劑主要包括還原型谷胱甘肽(GSH)、抗壞血酸(ASA)、類胡蘿卜素(Car)等。硅緩解鎘脅迫的一個重要機制在于它能夠增強植物體內的活性氧清除系統,能夠有效清除活性氧,從而減少植物傷害。硅對鎘脅迫下植物活性氧清除系統的增強作用已在許多植物得到證實,如玉米[104]、水稻[109]、花生[9]、小白菜[11]、棉花[79]等。在小白菜中,硅可以逆轉鎘引起的SOD、CAT、APX下降,同時硅也可以增加ASA、GSH和非蛋白巰基含量[11]。在水稻中,葉面施加納米硅可增強SOD、POD和CAT活性并導致GSH含量升高[85]。在棉花中,施加外源硅能夠增強根和葉中SOD、APX、POD和CAT的活性[79]。Tang等[86]認為硅之所以緩解鎘對苧麻的毒害,主要是因為其能激活抗氧化酶活性(SOD、APX、POD)并提高抗氧化劑(GSH、ASA、維生素E)含量,從而降低MDA和 H2O2含量。Kabir等[94]也認為,硅誘導紫花苜蓿SOD、CAT、APX活性的增加,以及蛋氨酸和脯氨酸含量的升高,至少部分降低了過氧化氫含量,從而減輕了氧化脅迫。

值得注意的是,硅處理對不同抗氧化酶活性的效應不同,且因植物種類和組織以及處理方式和時間的不同而不同。Wu等[97]對番茄和黃瓜的比較研究表明,在鎘脅迫下,施硅導致兩種植物根中SOD、CAT、GR和APX活性均增強,但葉片中抗氧化酶活性對鎘的響應存在明顯的種間差異：在黃瓜中,硅增強所有抗氧化酶的活性,但在番茄中僅增加了SOD活性,其他酶的活性則降低。Liu等[80]發現在鎘脅迫條件下,硅處理導致龍葵葉片中SOD、CAT、POD和APX活性下降。在紫花苜蓿中,硅處理導致過氧化氫含量下降,但對POD和GR活性以及谷胱甘肽和半胱氨酸含量均沒有影響[94]。在水稻中,Srivastava等[109]發現硅能夠抑制鎘引起的SOD、GPX和APX活性的增強,但能夠逆轉鎘引起的CAT活性的降低。Farooq等[103]的研究表明,硅能增加鎘脅迫水稻植株的根和葉中的ASA含量,卻導致根和葉中的谷胱甘肽下降,鎘脅迫水稻植株非蛋白巰基含量對硅的響應在葉和根中截然不同：在葉片中,硅增加了非蛋白巰基含量,但在根中,硅導致非蛋白巰基含量降低。同樣,在花生中,硅增強了根中SOD、POD和CAT的活性,但對葉片中抗氧化酶活性沒有影響[9]。

4 小結與展望

綜上所述,鎘在植物體內的過量積累,將會抑制植物的生長發育、造成氧化脅迫、干擾正常的生理代謝活動,而硅則能夠逆轉鎘脅迫引起的各種負面影響,增強植物的耐鎘性。近年來,關于硅對植物鎘毒害的緩解機制的研究取得了較大的進展,基本框架越來越明晰。總體來看,硅緩解植物鎘毒害的生理機制主要包括避性機制和耐性機制。避性機制主要包括：(1) 在器官水平,減少植物根系對鎘的吸收和轉運；(2) 在細胞水平,增強細胞壁對鎘的吸附能力,減少共質體中鎘的含量。耐性機制主要包括：(1) 誘導細胞產生小分子螯合劑,增強對鎘的螯合作用,減少細胞中游離態鎘的含量；(2) 增強抗氧化機制,減輕氧化脅迫；(3) 改善光合作用和無機營養代謝,促進植物生長。

盡管如此,目前在相關領域的研究還相當薄弱,還有很多研究工作需要開展,主要表現在以下幾個方面：(1) 用于研究的植物種類很少,局限于不到20種植物。有證據表明,硅對鎘毒害的緩解機制在不同物種、品種或生態型之間存在顯著差異,并表現出一定的硅/鎘濃度依賴性。不同的植物硅積累特性和耐鎘性也各不相同。然而,目前關于植物硅積累特性和耐鎘性是否存在一定的相關性尚不清楚。同樣,硅緩解植物鎘毒害生理機制是否與其固有的硅積累特性或耐鎘性有關尚不得而知。因此,在今后的研究中,一方面要不斷拓寬研究對象,另一方面,選擇不同硅積累特性或耐鎘性的物種或品種進行比較研究,揭示硅緩解植物鎘毒害生理機制的多樣性。

(2) 盡管目前已有許多證據表明硅能減少植物根系對鎘的吸收及其向地上部的轉運,但對于其機制的研究比較零碎。鎘的吸收轉運涉及一系列復雜的生理過程,包括質膜上與鎘跨膜運輸相關的轉運體、細胞壁對鎘的吸附作用、內皮層物理屏障對鎘的阻止、鎘在細胞中的螯合作用和區室化作用、鎘的木質部裝載以及蒸騰作用驅動的長距離運輸,等等。這些過程幾乎無一例外地受到硅的影響。因此,進一步搞清硅減少植物對鎘的吸收及其向地上部的轉運的生理機制,對于有效地通過施用硅肥控制農作物鎘污染風險具有重要意義。

(3) 從研究內容看,目前的研究主要集中在生理生化方面,從分子水平探討硅緩解鎘毒害的機理研究尚不夠深入。雖然研究者們已經發現一些與硅緩解作用有關的基因,并對這些基因的功能進行了初步探討,但是對于這些基因的確切功能以及硅調控鎘脅迫的信號轉導途徑尚不清楚。因此,今后應利用現代分子生物學技術,特別是蛋白質組學和代謝組學技術, 挖掘更多的功能基因,揭示硅鎘相互作用的分子調控機制與信號轉導途徑。

(4) 目前的研究大多是針對幼苗的短期試驗,而對于硅對不同生育時期植物耐鎘性及鎘積累特性的動態影響的研究未見報道。盡管有證據顯示硅可降低籽粒對鎘的積累,但對其生理機制還缺乏了解。因此,很有必要進一步深入研究硅對重要農作物鎘積累的途徑和再分配規律的影響及其生理機制,以促進我國主要農產品的安全生產。

[1] Shi G R, Cai Q S. Cadmium tolerance and accumulation in eight potential energy crops. Biotechnology Advances, 2009, 27(5): 555- 561.

[2] 中華人民共和國環境保護部, 國土資源部, 全國土壤污染狀況調查公報. (2014-04- 17). http://www.mep.gov.cn/gkml/hbb/qt/201404/W020140417558995804588.pdf.

[3] Farooq M A, Dietz K J. Silicon as versatile player in plant and human biology: overlooked and poorly understood. Frontiers in Plant Science, 2015, 6: 994.

[4] Ma J F. Role of silicon in enhancing the resistance of plants to biotic and abiotic stresses. Soil Science and Plant Nutrition, 2004, 50(1): 11- 18.

[5] Ma J F, Yamaji N. Silicon uptake and accumulation in higher plants. Trends in Plant Science, 2006, 11(8): 392- 397.

[6] Liang Y C, Sun W C, Zhu Y G, Christie P. Mechanisms of silicon-mediated alleviation of abiotic stresses in higher plants: a review. Environmental Pollution, 2007, 147(2): 422- 428.

[7] Coskun D, Britto D T, Huynh W Q, Kronzucker H J. The role of silicon in higher plants under salinity and drought stress. Frontiers in Plant Science, 2016, 7: 1072.

[8] Zhang C C, Wang L J, Nie Q, Zhang W X, Zhang F S. Long-term effects of exogenous silicon on cadmium translocation and toxicity in rice (OryzasativaL.). Environmental and Experimental Botany, 2008, 62(3): 300- 307.

[9] Shi G R, Cai Q S, Liu C F, Wu L. Silicon alleviates cadmium toxicity in peanut plants in relation to cadmium distribution and stimulation of antioxidative enzymes. Plant Growth Regulation, 2010, 61(1): 45- 52.

[10] Feng J P, Shi Q H, Wang X F, Wei M, Yang F J, Xu H N. Silicon supplementation ameliorated the inhibition of photosynthesis and nitrate metabolism by cadmium (Cd) toxicity inCucumissativusL. Scientia Horticulturae, 2010, 123(4): 521- 530.

[11] Song A L, Li Z J, Zhang J, Xue G F, Fan F, L Liang Y C. Silicon-enhanced resistance to cadmium toxicity inBrassicachinensisL. is attributed to Si-suppressed cadmium uptake and transport and Si-enhanced antioxidant defense capacity. Journal of Hazardous materials, 2009, 172(1): 74- 83.

[12] Pontigo S, Ribera A, Gianfreda L, De La Luz Mora M, Nikolic M, Cartes P. Silicon in vascular plants: uptake, transport and its influence on mineral stress under acidic conditions. Planta, 2015, 242(1): 23- 37.

[14] Wu J W, Geilfus C M, Pitann B, Mühling K H. Silicon-enhanced oxalate exudation contributes to alleviation of cadmium toxicity in wheat. Environmental and Experimental Botany, 2016, 131: 10- 18.

[15] Rizwan M, Meunier J D, Davidian J C, Pokrovsky O S, Bovet N, Keller C. Silicon alleviates Cd stress of wheat seedlings (TriticumturgidumL. cv. Claudio) grown in hydroponics. Environmental Science and Pollution Research, 2016, 23(2): 1414- 1427.

[16] Ma J F, Mitani N, Nagao S, Konishi S, Tamai K, Iwashita T, Yano M. Characterization of the silicon uptake system and molecular mapping of the silicon transporter gene in rice. Plant Physiology, 2004, 136(2): 3284- 3289.

[17] Mitani N, Ma J F. Uptake system of silicon in different plant species. Journal of Experimental Botany, 2005, 56(414): 1255- 1261.

[18] Takahashi E, Ma J, Miyake Y. The possibility of silicon as an essential element for higher plants. Comments on Agricultural and Food Chemistry, 1990, 2(2): 99- 102.

[19] Ma J F, Goto S, Tamai K, Ichii M. Role of root hairs and lateral roots in silicon uptake by rice. Plant Physiology, 2001, 127(4): 1773- 1780.

[20] Ma J F, Tamai K, Yamaji N, Mitani N, Konishi S, Katsuhara M, Ishiguro M, Murata Y, Yano M. A silicon transporter in rice. Nature, 2006, 440(7084): 688- 691.

[21] Liang Y C, Hua H X, Zhu Y G, Zhang J, Cheng C M, R?mheld V. Importance of plant species and external silicon concentration to active silicon uptake and transport. New Phytologist, 2006, 172(1): 63- 72.

[22] Nikolic M, Nikolic N, Liang Y C, Kirkby E A, R?mheld V. Germanium- 68 as an adequate tracer for silicon transport in plants. Characterization of silicon uptake in different crop species. Plant Physiology, 2007, 143(1): 495- 503.

[23] Ma J F, Yamaji N, Mitani N, Tamai K, Konishi S, Fujiwara T, Katsuhara M, Yano M. An efflux transporter of silicon in rice. Nature, 2007, 448(7150): 209- 212.

[24] Yamaji N, Mitatni N, Ma J F. A transporter regulating silicon distribution in rice shoots. Plant Cell, 2008, 20(5): 1381- 1389.

[25] Yamaji N, Ma J F. Spatial distribution and temporal variation of the rice silicon transporter Lsi1. Plant Physiology, 2007, 143(3): 1306- 1313.

[26] Mitani N, Yamaji N, Ma J F. Characterization of substrate specificity of a rice silicon transporter, Lsi1. Pflügers Archiv-European Journal of Physiology, 2008, 456(4): 679- 686.

[27] Yamaji N, Ma J F. Further characterization of a rice silicon efflux transporter, Lsi2. Soil Science and Plant Nutrition, 2011, 57(2): 259- 264.

[28] Yamaji N, Ma J F. A transporter at the node responsible for intervascular transfer of silicon in rice. Plant Cell, 2009, 21(9): 2878- 2883.

[29] Mitani N, Chiba Y, Yamaji N, Ma J F. Identification and characterization of maize and barley Lsi2-like silicon efflux transporters reveals a distinct silicon uptake system from that in rice. Plant Cell, 2009, 21(7): 2133- 2142.

[30] Mitani N, Yamaji N, Ma J F. Identification of maize silicon influx transporters. Plant and Cell Physiology, 2009, 50(1): 5- 12.

[31] Yamaji N, Chiba Y, Mitani-Ueno N, Ma J F. Functional characterization of a silicon transporter gene implicated in silicon distribution in barley. Plant Physiology, 2012, 160(3): 1491- 1497.

[32] Chiba Y, Mitani N, Yamaji N, Ma J F. HvLsi1 is a silicon influx transporter in barley. Plant Journal, 2009, 57(5): 810- 818.

[33] Montpetit J, Vivancos J, Mitani-Ueno N, Yamaji N, Rémus-Borel W, Belzile F, Ma J F, Bélanger R R. Cloning, functional characterization and heterologous expression ofTaLsi1, a wheat silicon transporter gene. Plant Molecular Biology, 2012, 79(1- 2): 35- 46.

[34] Mitani-Ueno N, Yamaji N, Ma J F. Silicon efflux transporters isolated from two pumpkin cultivars contrasting in Si uptake. Plant Signaling & Behavior, 2011, 6(7): 991- 994.

[35] Mitani N, Yamaji N, Ago Y, Iwasaki K, Ma J F. Isolation and functional characterization of an influx silicon transporter in two pumpkin cultivars contrasting in silicon accumulation. Plant Journal, 2011, 66(2): 231- 240.

[36] Deshmukh R K, Vivancos J, Guérin V, Sonah H, Labbé C, Belzile F, Bélanger R R. Identification and functional characterization of silicon transporters in soybean using comparative genomics of major intrinsic proteins inArabidopsisand rice. Plant Molecular Biology, 2013, 83(4- 5): 303- 315.

[37] Hodson M J, Sangster A G. X-ray microanalysis of the seminal root ofSorghumbicolorwith particular reference to silicon. Annals of Botany, 1989, 64(6): 659- 667.

[38] Sakurai G, Satake A, Yamaji N, Mitani-Ueno N, Yokozawa M, Feugier F G, Ma J F. In silico simulation modeling reveals the importance of the Casparian strip for efficient silicon uptake in rice roots. Plant and Cell Physiology, 2015, 56(4): 631- 639.

[39] 徐呈祥, 劉友良. 植物對Si的吸收、運輸和沉積. 西北植物學報, 2006, 26(5): 1071- 1078.

[40] Mitani N, Ma J F, Iwashita T. Identification of the silicon form in xylem sap of rice (OryzasativaL.). Plant and Cell Physiology, 2005, 46(2): 279- 283.

[41] Casey W H, Kinrade S D, Knight C T G, Rains D W, Epstein E. Aqueous silicate complexes in wheat,TriticumaestivumL. Plant, Cell & Environment, 2004, 27(1): 51- 54.

[42] 李曉艷, 孫立, 吳良歡. 不同吸硅型植物各器官硅素及氮、磷、鉀素分布特征. 土壤通報, 2014, 45(1): 193- 198.

[43] Gallego S M, Pena L B, Barcia R A, Azpilicueta C E, Iannone M F, Rosales E P, Zawoznik M S, Groppa M D, Benavides M P. Unravelling cadmium toxicity and tolerance in plants: Insight into regulatory mechanisms. Environmental and Experimental Botany, 2012, 83: 33- 46.

[44] Nazar R, Iqbal N, Masood A, Khan M I R, Syeed S, Khan N A. Cadmium toxicity in plants and role of mineral nutrients in its alleviation. American Journal of Plant Sciences, 2012, 3(10): 24162.

[45] 王曉娟, 王文斌, 楊龍, 金樑, 宋瑜, 姜少俊, 秦蘭蘭. 重金屬鎘(Cd)在植物體內的轉運途徑及其調控機制. 生態學報, 2015, 35(23): 7921- 7929.

[46] Amirthalingam T, Velusamy G, Pandian R. Cadmium-induced changes in mitotic index and genotoxicity onVignaunguiculata(Linn.) Walp. Journal of Environmental Chemistry and Ecotoxicology, 2013, 5(3): 57- 62.

[48] 鄭紹建. 細胞壁在植物抗營養逆境中的作用及其分子生理機制. 中國科學: 生命科學, 2014, 44(4): 334- 341.

[49] Ye Y, Li Z, Xing D. Nitric oxide promotes MPK6-mediated caspase- 3-like activation in cadmium-inducedArabidopsisthalianaprogrammed cell death. Plant, Cell & Environment, 2013, 36(1): 1- 15.

[50] Zhang L P, Pei Y X, Wang H J, Jin Z P, Liu Z Q, Qiao Z J, Fang H H, Zhang Y J. Hydrogen sulfide alleviates cadmium-induced cell death through restraining ROS accumulation in roots ofBrassicarapaL. ssp.pekinensis. Oxidative Medicine and Cellular Longevity, 2015, 2015: 804603.

[51] Lysenko E A, Klaus A A, Pshybytko N L, Kusnetsov V V. Cadmium accumulation in chloroplasts and its impact on chloroplastic processes in barley and maize. Photosynthesis Research, 2015, 125(1- 2): 291- 303.

[52] 袁祖麗, 馬新明, 韓錦峰, 李春明, 吳葆存. 鎘污染對煙草葉片超微結構及部分元素含量的影響. 生態學報, 2005, 25(11): 2919- 2927.

[53] Rana S. Plant Response towards Cadmium Toxicity: An Overview. Annals of Plant Sciences, 2015, 4(7): 1162- 1072.

[54] Ekmek?i Y, Tanyola? D, Ayhan B. Effects of cadmium on antioxidant enzyme and photosynthetic activities in leaves of two maize cultivars. Journal of Plant Physiology, 2008, 165(6): 600- 611.

[55] Shi G R, Cai Q S. Photosynthetic and anatomic responses of peanut leaves to cadmium stress. Photosynthetica, 2008, 46(4): 627- 630.

[56] Shi G R, Sun L, Wang X M, Liu C F. Leaf responses to iron nutrition and low cadmium in peanut: anatomical properties in relation to gas exchange. Plant and Soil, 2014, 375(1- 2): 99- 111.

[57] Perfus-Barbeoch L, Leonhardt N, Vavasseur A, Forestier C. Heavy metal toxicity: cadmium permeates through calcium channels and disturbs the plant water status. Plant Journal, 2002, 32(4): 539- 548.

[58] Liu J G, Liang J S, Li K Q, Zhang Z J, Yu B Y, Lu X L, Yang J C, Zhu Q S. Correlations between cadmium and mineral nutrients in absorption and accumulation in various genotypes of rice under cadmium stress. Chemosphere, 2003, 52(9): 1467- 1473.

[59] 張然然, 張鵬, 都韶婷. 鎘毒害下植物氧化脅迫發生及其信號調控機制的研究進展. 應用生態學報, 2016, 27(3): 981- 992.

[60] Sandalio L M, Dalurzo H C, Gómez M, Romero-Puertas M C, del Río L A. Cadmium-induced changes in the growth and oxidative metabolism of pea plants. Journal of Experimental Botany, 2001, 52(364): 2115- 2126.

[61] Groppa M D, Ianuzzo M P, Rosales E P, Vázquez S C, Benavides M P. Cadmium modulates NADPH oxidase activity and expression in sunflower leaves. Biologia Plantarum, 2012, 56(1): 167- 171.

[62] Wang L J, Wang Y H, Chen Q, Cao W D, Li M, Zhang F. Silicon induced cadmium tolerance of rice seedlings. Journal of Plant Nutrition, 2000, 23(10): 1397- 1406.

[63] Nwugo C C, Huerta A J. Silicon-induced cadmium resistance in rice (Oryzasativa). Journal of Plant Nutrition and Soil Science, 2008, 171(6): 841- 848.

[64] Tripathi D K, Singh V P, Kumar D, Chauhan D K. Rice seedlings under cadmium stress: effect of silicon on growth, cadmium uptake, oxidative stress, antioxidant capacity and root and leaf structures. Chemistry and Ecology, 2012, 28(3): 281- 291.

[65] Liu J, Ma J, He C W, Li X L, Zhang W J, Xu F S, Lin Y J, Wang L J. Inhibition of cadmium ion uptake in rice (Oryzasativa) cells by a wall-bound form of silicon. New Phytologist, 2013, 200(3): 691- 699.

[66] Ma J, Cai H M, He C W, Zhang W J, Wang L J. A hemicellulose-bound form of silicon inhibits cadmium ion uptake in rice (Oryzasativa) cells. New Phytologist, 2015, 206(3): 1063- 1074.

[67] Liang Y, Wong J, Wei L. Silicon-mediated enhancement of cadmium tolerance in maize (ZeamaysL.) grown in cadmium contaminated soil. Chemosphere, 2005, 58(4): 475- 483.

[68] da Cunha K P V, do Nascimento C W A. Silicon effects on metal tolerance and structural changes in maize (ZeamaysL.) grown on a cadmium and zinc enriched soil. Water, Air, & Soil Pollution, 2009, 197(1- 4): 323- 330.

[69] Vaculík M, Lux A, Luxová M, Tanimoto E, Lichtscheidl I. Silicon mitigates cadmium inhibitory effects in young maize plants. Environmental and Experimental Botany, 2009, 67(1): 52- 58.

[70] Vaculík M, Landberg T, Greger M, Luxová M, Stoláriková M, Lux A. Silicon modifies root anatomy, and uptake and subcellular distribution of cadmium in young maize plants. Annals of Botany, 2012, 110(2): 433- 443.

[71] da Cunha K P V, do Nascimento C W A, da Silva A J. Silicon alleviates the toxicity of cadmium and zinc for maize (ZeamaysL.) grown on a contaminated soil. Journal of Plant Nutrition and Soil Science, 2008, 171(6): 849- 853.

[72] Kuliková Z L, Lux A. Silicon influence on maize,ZeamaysL., hybrids exposed to cadmium treatment. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology, 2010, 85(3): 243- 250.

[74] Rizwan M, Meunier J D, Miche H, Keller C. Effect of silicon on reducing cadmium toxicity in durum wheat (TriticumturgidumL. cv. Claudio W.) grown in a soil with aged contamination. Journal of Hazardous Materials, 2012, 209- 210: 326- 334.

[75] Aery N C, Rana D K. Growth and cadmium uptake in barley under cadmium stress. Journal of Environmental Biology, 2003, 24(2): 117- 123.

[76] Guo T R, Zhang G P, Zhou M X, Wu F B, Chen J X. Influence of aluminum and cadmium stresses on mineral nutrition and root exudates in two barley cultivars. Pedosphere, 2007, 17(4): 505- 512.

[77] Treder W, Cieslinski G. Effect of silicon application on cadmium uptake and distribution in strawberry plants grown on contaminated soils. Journal of Plant Nutrition, 2005, 28(6): 917- 929.

[79] Farooq M A, Ali S, Hameed A, Ishaque W, Mahmood K, Iqbal Z. Alleviation of cadmium toxicity by silicon is related to elevated photosynthesis, antioxidant enzymes; suppressed cadmium uptake and oxidative stress in cotton. Ecotoxicology and Environmental Safety, 2013, 96: 242- 249.

[80] Liu J G, Zhang H M, Zhang Y X, Chai T Y. Silicon attenuates cadmium toxicity inSolanumnigrumL. by reducing cadmium uptake and oxidative stress. Plant Physiology and Biochemistry, 2013, 68: 1- 7.

[81] Ye J, Yan C L, Liu J C, Lu H L, Liu T, Song Z F. Effects of silicon on the distribution of cadmium compartmentation in root tips ofKandeliaobovata(S., L.) Yong. Environmental Pollution, 2012, 162: 369- 373.

[82] Zhang Q, Yan C L, Liu J C, Lu H L, Duan H H, Du J N, Wang W Y. Silicon alleviation of cadmium toxicity in mangrove (Avicenniamarina) in relation to cadmium compartmentation. Journal of Plant Growth Regulation, 2014, 33(2): 233- 242.

[83] Greger M, Kabir A H, Landberg T, Maity P J, Lindberg S. Silicate reduces cadmium uptake into cells of wheat. Environmental Pollution, 2016, 211: 90- 97.

[84] Nwugo C C, Huerta A J. Effects of silicon nutrition on cadmium uptake, growth and photosynthesis of rice plants exposed to low-level cadmium. Plant and Soil, 2008, 311(1- 2): 73- 86.

[85] Wang S H, Wang F Y, Gao S C. Foliar application with nano-silicon alleviates Cd toxicity in rice seedlings. Environmental Science and Pollution Research, 2015, 22(4): 2837- 2845.

[86] Tang H, Liu Y G, Gong X M, Zeng G M, Zheng B H, Wang D F, Sun Z C, Zhou L, Zeng X X. Effects of selenium and silicon on enhancing antioxidative capacity in ramie (Boehmerianivea(L.) Gaud.) under cadmium stress. Environmental Science and Pollution Research, 2015, 22(13): 9999- 10008.

[87] Naeem A, Saifullah, Ghafoor A, Farooq M. Suppression of cadmium concentration in wheat grains by silicon is related to its application rate and cadmium accumulating abilities of cultivars. Journal of the Science of Food and Agriculture, 2015, 95(12): 2467- 2472.

[88] Hussain I, Ashraf M A, Rasheed R, Asghar A, Sajid M A, Iqbal M. Exogenous application of silicon at the boot stage decreases accumulation of cadmium in wheat (TriticumaestivumL.) grains. Brazilian Journal of Botany, 2015, 38(2): 223- 234.

[89] Wang H Y, Wen S L, Chen P, Zhang L, Cen K, Sun G X. Mitigation of cadmium and arsenic in rice grain by applying different silicon fertilizers in contaminated fields. Environmental Science and Pollution Research, 2016, 23(4): 3781- 3788.

[90] Lin H M, Fang C X, Li Y Z, Lin W W, He J Y, Lin R Y, Lin W X. Effect of silicon on grain yield of rice under cadmium-stress. Acta Physiologiae Plantarum, 2016, 38(7): 21- 28.

[91] Wu Z C, Wang F H, Liu S, Du Y Q, Li F R, Du R Y, Wen D, Zhao J. Comparative responses to silicon and selenium in relation to cadmium uptake, compartmentation in roots, and xylem transport in flowering Chinese cabbage (BrassicacampestrisL. ssp.chinensisvar.utilis) under cadmium stress. Environmental and Experimental Botany, 2016, 131: 173- 180.

[92] Zhang Q, Liu J C, Lu H L, Zhao S Z, Wang W Y, Du J N, Yan C L. Effects of silicon on growth, root anatomy, radial oxygen loss (ROL) and Fe/Mn plaque ofAegicerascorniculatum(L.) Blanco seedlings exposed to cadmium. Environmental Nanotechnology, Monitoring & Management, 2015, 4: 6- 11.

[93] Kim Y H, Khan A L, Kim D H, Lee S Y, Kim K M, Waqas M, Jung H Y, Shin J H, Kim J G, Lee I J. Silicon mitigates heavy metal stress by regulating P-type heavy metal ATPases,Oryzasativalow silicon genes, and endogenous phytohormones. BMC Plant Biology, 2014, 14: 13.

[94] Kabir A H, Hossain M M, Khatun M A, Mandal A, Haider S A. Role of silicon counteracting cadmium toxicity in alfalfa (MedicagosativaL.). Frontiers in Plant Science, 2016, 7: 1117.

[95] Zhu X F, Zheng C, Hu Y T, Jiang T, Liu Y, Dong N Y, Yang J L, Zheng S J. Cadmium-induced oxalate secretion from root apex is associated with cadmium exclusion and resistance inLycopersiconesulentum. Plant, Cell & Environment, 2011, 34(7): 1055- 1064.

[96] Guo B, Liu C, Ding N F, Fu Q L, Lin Y C, Li H, Li N Y. Silicon alleviates cadmium toxicity in two cypress varieties by strengthening the exodermis tissues and stimulating phenolic exudation of roots. Journal of Plant Growth Regulation, 2016, 35(2): 420- 429.

[97] Wu J W, Guo J, Hu Y H, Gong H J. Distinct physiological responses of tomato and cucumber plants in silicon-mediated alleviation of cadmium stress. Frontiers in Plant Science, 2015, 6: 453.

[98] Shi G R, Zhang Z, Liu C F. Silicon influences cadmium translocation by altering subcellular distribution and chemical forms of cadmium in peanut roots. Archives of Agronomy and Soil Science, 2017, 63(1): 117- 123.

[99] Lu H P, Zhuang P, Li Z A, Tai Y P, Zou B, Li Y W, McBride M B. Contrasting effects of silicates on cadmium uptake by three dicotyledonous crops grown in contaminated soil. Environmental Science and Pollution Research, 2014, 21(16): 9921- 9930.

[100] Wang Y C, Hu Y H, Duan Y K, Feng R, Gong H J. Silicon reduces long-term cadmium toxicities in potted garlic plants. Acta Physiologiae Plantarum, 2016, 38(8): 211- 211.

[101] Ma J, Sheng H C, Li X L, Wang L J. iTRAQ-based proteomic analysis reveals the mechanisms of silicon-mediated cadmium tolerance in rice (Oryzasativa) cells. Plant Physiology and Biochemistry, 2016, 104: 71- 80.

[102] Dresler S, Wójcik M, Bednarek W, Hanaka A, Tukiendorf A. The effect of silicon on maize growth under cadmium stress. Russian Journal of Plant Physiology, 2015, 62(1): 86- 92.

[103] Farooq M A, Detterbeck A, Clemens S, Dietz K J. Silicon-induced reversibility of cadmium toxicity in rice. Journal of Experimental Botany, 2016, 67(11): 3573- 3585.

[106] Michalak A. Phenolic compounds and their antioxidant activity in plants growing under heavy metal stress. Polish Journal of Environmental Studies, 2006, 15(4): 523- 530.

[107] 張瓊, 劉景春, 盧豪良, 段罕慧, 嚴重玲. 硅對鎘脅迫下紅樹白骨壤酚類代謝的影響. 生態學雜志, 2015, 34(7): 1892- 1897.

[108] Rad J S, Rad M S, Da Silva J A T. Effects of exogenous silicon on cadmium accumulation and biological responses ofNigellasativaL. (black cumin). Communications in Soil Science and Plant Analysis, 2014, 45(14): 1918- 1933.

[109] Srivastava R K, Pandey P, Rajpoot R, Rani A, Gautam A, Dubey R S. Exogenous application of calcium and silica alleviates cadmium toxicity by suppressing oxidative damage in rice seedlings. Protoplasma, 2015, 252(4): 959- 975.

Eco-physiologicalmechanismsofsilicon-inducedalleviationofcadmiumtoxicityinplants:Areview

LIU Caifeng, SHI Gangrong*, YU Rugang, ZHANG Zheng

CollegeofLifeSciences,HuaibeiNormalUniversity,Huaibei235000,China

Cadmium is one of the most toxic pollutants, and excessive cadmium can inhibit plant growth and photosynthesis, interfere with mineral metabolism, and induce oxidative stress. Meanwhile, silicon is beneficial to plants and, after being actively or passively absorbed by plant roots and transported to other plant parts, mainly in the form of Si(OH)4, can alleviate cadmium toxicity. The mechanism underlying silicon-induced cadmium detoxicification in plants varies among species, cultivars, and ecotypes, showing a silicon/cadmium concentration-dependent manner. In general, the silicon-induced reversal of cadmium toxicity can be divided into two main mechanisms: avoidance and tolerance. The avoidance mechanism mainly functions (1) at the organ level, by reducing the absorption of cadmium by plant roots and/or its translocation from roots to shoots, and (2) at the cellular level, by enhancing the cadmium adsorption capacity of the cell wall and, therefore, reducing the influx of cadmium into the symplast. The tolerance mechanism also involves a variety processes, including (1) the induction of low molecular compounds that chelate cadmium ions, thereby reducing free cadmium concentrations; (2) the reduction of oxidative stress by enhancing antioxidant mechanisms; and (3) the improvement of photosynthesis and mineral nutrition, thus promoting plant growth. Here, we review recent advances in the mechanisms underlying cadmium toxicity, the uptake and transport of silicon, and silicon-induced cadmium detoxification in plants. Based on the weakness of previous studies, the need for further research is also discussed.

silicon; cadmium toxicity; cadmium translocation; avoidance; tolerance

國家自然科學基金項目(31370515, 31671599)

2016- 10- 07; < class="emphasis_bold">網絡出版日期

日期:2017- 08- 14

*通訊作者Corresponding author.E-mail: swsgr@126.com

10.5846/stxb201610072005

劉彩鳳,史剛榮,余如剛,張錚.硅緩解植物鎘毒害的生理生態機制.生態學報,2017,37(23):7799- 7810.

Liu C F, Shi G R, Yu R G, Zhang Z.Eco-physiological mechanisms of silicon-induced alleviation of cadmium toxicity in plants: A review.Acta Ecologica Sinica,2017,37(23):7799- 7810.