PFOS對小油菜生長發育的毒性效應及機制

秦 莉，安 毅 ，韓建華 ，陳 麗 ，王 偉，潘 炯 ，陳庚妮 ，端正花 *

PFOS對小油菜生長發育的毒性效應及機制

秦 莉1，安 毅1，韓建華2，陳 麗3，王 偉1，潘 炯4，陳庚妮4，端正花4*

（1.農業部環境保護科研監測所，天津 300191；2.天津市農業環境保護管理監測站，天津 300061；3.重慶市農業生態與資源保護站，重慶 401121；4.天津理工大學環境科學與安全工程學院，天津 300384）

為探討全氟辛烷磺酸（PFOS）對小油菜的毒性效應，采用室內盆栽種植的方法，研究了PFOS對小油菜發芽和生長發育的影響，并結合土壤酶活性變化探討了其毒性機理。結果表明：PFOS暴露濃度與小油菜的發芽率和莖葉增長率表現為非單調劑量－效應關系。50 mg·kg－1暴露時小油菜發芽和莖葉的增長率分別為9.24%（P=0.001）和47.97%（P＜0.001）；小油菜發芽和莖葉生長的抑制濃度分別為100 mg·kg－1和250 mg·kg－1；隨著暴露進一步增大，小油菜發芽和莖葉增長的抑制率無顯著變化。土壤蔗糖酶和堿性蛋白酶活性在PFOS暴露下也表現為低濃度刺激表達、高濃度抑制表達效應，這與PFOS暴露下小油菜的生長規律具有一定的正相關性。因此，PFOS對小油菜的毒性不僅與其對小油菜的直接損傷有關，還與其對小油菜種植土壤肥力的影響有關。

PFOS；小油菜；生長發育；土壤酶活性；毒性機制

近年來，隨著經濟的發展，各類農藥、工業添加劑的廣泛使用，使得大量污染物通過大氣沉降、地表徑流不斷轉移到土壤中[1]。由于其具有持久性、生物蓄積性、半揮發性和長距離遷移性[2]，能穩定存在于土壤中，造成了嚴重的土壤污染，給動植物和人類帶來巨大的生態威脅。新型污染物全氟化合物（Perfluorinated compounds，PFCs）被大規模使用在生產領域，導致這類物質廣泛進入全球環境。PFCs甚至在北極地區的生物體及環境介質中有檢出[3]。據Pan等[4]報道，全氟化合物的代表物質全氟辛烷磺酸（Perfluorooctane sulfonate，PFOS，C8F17SO3H）在長江河口底泥中高達 536 μg·kg－1。目前底泥肥料化也導致了種植土壤中PFOS的大面積污染[5]。Sepulvado等[6]發現美國芝加哥某生物固體改良土壤中的PFOS濃度范圍在2～484 μg·kg－1。Meng 等[7]調查發現 PFOS 為中國北部沿海地區PFCs的主要污染物。

一方面，PFOS在生物的生殖、發育、神經、免疫、遺傳等方面具有毒性[8－9]。課題組前期研究也發現，0.5 μg·L－1PFOS暴露2d即可抑制人體正常肝細胞增殖[10]。另一方面，PFOS還能提高細胞膜對疏水性配體的滲透性能，從而使PFOS在生物個體中具有較高的生物蓄積速度[11－12]。據報道，PFOS在生物體內的蓄積水平是二惡英等的數百至數千倍[13－14]。因此，土壤環境中廣泛存在的PFOS可能會通過土壤－植物系統的遷移轉化，最終對人體健康造成威脅。目前PFOS的研究主要集中于幾種模式生物的毒性效應上，針對土壤的毒理學試驗十分匱乏。作為人類可食用蔬菜的常見代表小油菜，由于品種齊全、育種和培養技術簡單成熟、生長周期短，已被廣泛應用于外源化合物在土壤－植物系統中的遷移轉化及毒性效應影響研究[15－17]。本研究擬在溫室盆栽條件下，探討不同濃度下土壤中PFOS對小油菜萌發、生長的影響，并結合土壤酶活性的變化，探討土壤中PFOS對小油菜的毒性機理，以期為農業生產中早期預報PFOS對作物的毒害效應，為環境監測中PFOS污染的評價提供一定的理論依據。

1 材料與方法

1.1 材料

選用上海青小油菜（Brassica campestris L.）作為供試植物，種子購自中國農業科學院蔬菜花卉研究所。PFOS和二甲基亞楓（DMSO）購自Sigma－Aldrich公司。塑料花盆和營養土購自天津市某花卉市場。花盆尺寸為 45 cm×20 cm×30 cm。土壤蔗糖酶（S－SC）、堿性蛋白酶（S－ALPT）、堿性磷酸酶（S－AKP）試劑盒均購自蘇州科銘生物有限公司。

1.2 方法

采用溫室盆栽試驗，每盆準確稱取營養土7 kg。試驗前土壤各理化性狀見表1。稱取一定量的PFOS粉末，加入2 mL DMSO助溶到1 L純凈水中，均勻攪拌到營養土中。根據PFOS土壤環境暴露濃度和預實驗結果（50 mg·kg－1PFOS以下無毒性效應表征），試驗共設置6個暴露組，即空白對照組、試劑對照組和50、100、250、500 mg·kg－1PFOS 組。土壤老化 1 個月后，每盆直接播種蔬菜種子50粒。每組設3個平行。

表1 供試土壤理化性狀Table 1 Physical and chemical properties of soil samples

蔬菜生長所需光照全部為自然太陽光，溫室溫度保持在20℃左右。每隔3 d澆灌純凈水1 L。

1.3 觀察指標

（1）發芽率：肉眼觀察，發芽數以露白為準。計算方法為出芽率=前10 d內出芽種子總數/供試種子總數×100%，取3盆平均值，并計算標準誤差值。

（2）生長狀況：在蔬菜出芽20 d后，每盆隨機計數10棵蔬菜，測定其苗長，取3盆的平均值，計算標準誤差值。

（3）土壤酶活測定：在蔬菜出芽20 d后，在每盆土層中按照梅花點采樣法采集土樣，混合均勻后風干，過10目篩后置于4℃冰箱中保存。土壤S－SC、SALPT、S－AKP的酶活性均依照蘇州科銘生物有限公司提供的試劑盒說明書進行測定，取3盆的平均值，并計算標準誤差值。?

1.4 統計分析

每個實驗組設3個平行樣。采用SPSS 13.0軟件，組內進行Student－t檢驗，并用標準誤差SD表示。組間用One－way AVONA檢驗。

2 結果

2.1 PFOS對小油菜生長發育的影響

如圖1A所示，在小油菜的發芽率這個指標上，試劑對照組無毒性效應（P＞0.05），而PFOS暴露組表現為低濃度刺激發芽、高濃度抑制發芽。50 mg·kg－1PFOS暴露時與空白對照組表現出極顯著差異（P=0.001），發芽增長率約為 9.24%；100 mg·kg－1暴露濃度開始小油菜發芽受到極顯著抑制（P=0.004），抑制率約為29.42%。250 mg·kg－1和 500 mg·kg－1組的發芽率相對空白組也顯著降低，但是與100 mg·kg－1組均無顯著差異（P=0.547和P=0.717）。

小油菜發育20 d后，從每組小油菜中各隨機抽取1棵，拍照見圖2。由圖2可見，隨著PFOS暴露濃度的升高，葉片面積和植株高度相對空白對照組，表現出顯著的低濃度刺激生長、葉片相對茂盛，高濃度抑制生長、葉片相對瘦小發黃的現象。如圖1B的統計數據所示，在小油菜的生長發育這個指標上，試劑對照組無毒性效應（P＞0.05），50 mg·kg－1PFOS 暴露時莖葉增長率約為47.97%（P＜0.01），與空白對照組存在極顯著差異；100 mg·kg－1PFOS暴露時莖葉增長率反而略微降低，約為 36.41%（P=0.027）；250 mg·kg－1濃度暴露開始，PFOS極顯著抑制小油菜莖葉的生長（P=0.006），抑制率約為 55.64%。500 mg·kg－1組的莖葉增長也相對空白組極顯著降低（P＜0.01），但與250 mg·kg－1組相比無顯著差異（P=0.915）。

圖1 PFOS對小油菜生長發育的影響Figure 1 Influences of PFOS on the growth of rapes

圖2 PFOS影響小油菜生長發育的特征Figure 2 Characters of the growth of rapes induced by PFOS

2.2 PFOS對種植土壤酶活性的影響

本研究進一步以土壤蔗糖酶（S－SC）、堿性蛋白酶（S－ALPT）和堿性磷酸酶（S－AKP）這 3種土壤肥力的重要指標酶為研究對象，分析了PFOS對土壤肥力的影響，從而探討PFOS對小油菜發育影響的低濃度刺激、高濃度抑制機理。

S－SC的活性測定結果如圖3A所示。溶劑對照組蔗糖酶活與空白對照組無顯著差異（P＞0.05）。當PFOS 濃度為 50 mg·kg－1時，S－SC 活性顯著提高，與空白對照組表現出極顯著差異（P＜0.01），酶活性增長率約為 28.08%；從 100 mg·kg－1開始，S－SC 活性顯著下降，也與空白對照組表現出顯著差異（P=0.015），抑制率達57.81%。隨著暴露濃度進一步增大，酶活性抑制率與 100 mg·kg－1暴露組無顯著差異（P＞0.05），說明 100 mg·kg－1PFOS即能達到對土壤 S－SC 活性的抑制極限。總體來看，PFOS對土壤S－SC的作用表現為顯著的低濃度刺激、高濃度抑制效應。

S－ALPT活性測定結果如圖3B所示，可以看到50 mg·kg－1的PFOS即可極顯著刺激該酶的活性（P=0.006）；而暴露濃度增大到 100 mg·kg－1和 250 mg·kg－1時，PFOS 對 S－ALTP 酶活性的刺激作用反而不如 50 mg·kg－1時顯著（P=0.017 和 P=0.027）；當 PFOS濃度達 500 mg·kg－1時，S－ALTP 酶活性受到顯著抑制（P=0.038），抑制率為21.55%。總體來看，PFOS對土壤S－ALPT的作用也表現為顯著的低濃度刺激、高濃度抑制效應。

S－AKP酶活性變化如圖3C所示。當PFOS濃度為50 mg·kg－1時，土壤S－AKP活性相對空白對照即顯著降低（P=0.021），酶活抑制率為7.40%。但是隨著暴露濃度增高，劑量－酶活抑制效應關系不顯著。

圖3 PFOS對土壤酶活性的影響Figure 3 The influence of PFOS on the activities of solid enzymes

3 討論

3.1 PFOS對植物的毒性作用規律

PFOS主要通過土壤孔隙水被植物根部吸收，再通過植物的蒸騰作用經木質部或韌皮部汁液轉移到植物根莖部位[18]，從而對植物莖葉產生毒性效應。高濃度PFOS能夠抑制植物生長已經形成了共識。Stahl等[19]發現 3 d 短期暴露中，25 mg·kg－1PFOS 可使黑麥草葉片發黃、燕麥出現壞死現象。呂振娥等[20]發現PFOS對小麥的根伸長指標最為敏感，EC50值達352 mg·kg－1。Zhao 等[21]研究了 PFOS 對油菜品種（Brassica chinensis）的根伸長量的影響，結果顯示EC50范圍從95～200 mg·kg－1不等。因此 PFOS 對作物的急性毒性相對較小。本實驗中PFOS對小油菜的50%生長抑制濃度約為250 mg·kg－1，這與前人的研究結論相一致。

本研究除了發現土壤中高濃度（500 mg·kg－1）PFOS顯著抑制小油菜的發芽和生長，還得到了PFOS在低濃度（50 mg·kg－1和 100 mg·kg－1）下分別刺激小油菜發芽和生長的結果。即PFOS也會對植物產生類似重金屬的毒物興奮作用。Qu等[22]也發現低濃度PFOS能夠刺激小麥萌芽。Zhao等[5]發現低濃度PFOS能夠增加小麥的總生物量。究其機理，孔瀟瀟等[23]發現金魚藻的光合作用對PFOS的生理響應表現為雙重效應，即低濃度脅迫下光合作用受到促進，高濃度脅迫下光合作用受到抑制。植物的發育與其光合作用能力的強弱有顯著關系。因此，推斷PFOS對小油菜的這種低濃度毒性興奮、高濃度抑制發育的效應與PFOS對小油菜光合作用的影響有一定的相關性。另外，Qu等[22]研究發現 0.1～10 mg·L－1PFOS能夠刺激小麥根和莖葉中SOD酶和POD酶的表達，而當PFOS濃度達到200 mg·L－1時則會破壞植物的抗氧化系統、抑制這些抗氧化酶的表達，這可能也決定了PFOS對小油菜的雙重毒性效應。

本文以小油菜的發芽率和莖葉長度作為PFOS的毒性效應觀察指標。總體來說，這兩個指標都表現出低濃度刺激效應和高濃度抑制效應。但是對于這兩個觀察指標體現毒性效應的濃度表現出不一致。具體的區別表現在 50 mg·kg－1促進油菜發芽、100 mg·kg－1抑制油菜發芽，而在莖葉長度這個指標上表現為50 mg·kg－1促進油菜生長，100 mg·kg－1也促進油菜生長，但是促進的程度略微降低。造成這個差異的原因可能是：小油菜種子直接暴露于PFOS污染土壤中，受到的侵害更加直接；而小油菜在PFOS土壤的生長關系到更多復雜的過程，暴露土壤中酶的變化、根系對PFOS的轉移、油菜對PFOS的蓄積從而造成毒性效應等過程，在這些綜合作用下，有可能造成莖葉生長與發芽率表現出不同的規律。

3.2 PFOS對植物的毒性作用機制

土壤酶作為各類有機污染物在土壤中代謝降解過程的主要參與者，其活性直接反映了土壤中進行的各種生物化學過程的強度和方向。因此土壤酶活性被廣泛用于各類土壤毒理學的研究以反映污染物的污染程度和生態風險。

本研究發現，在不同濃度PFOS暴露下，小油菜的發芽率和莖葉生長量指標變化趨勢與土壤蔗糖酶和土壤堿性蛋白酶的活性變化趨勢具有一致性，即低濃度100 mg·kg-1以下PFOS暴露時這兩種土壤酶活性增強，小油菜發芽率和莖葉生長量增大；高濃度500 mg·kg-1PFOS暴露時這兩種土壤酶活性減弱，小油菜發芽率和莖葉生長量降低。這與某些典型有機污染物對土壤酶的毒性效應類似。但是，不同的土壤酶對于PFOS毒性表現出不同的響應，這是由土壤酶自身的敏感性所決定的。從實驗結果來看，蔗糖酶在這3種酶中對于PFOS的毒性表現最為敏感，它的活性變化與小油菜的發芽和莖葉生長的變化趨勢基本一致。堿性蛋白酶對于PFOS毒性的敏感性其次，所以表現為50～250 mg·kg-1的PFOS均提升了該酶活性，僅PFOS為500 mg·kg-1時堿性蛋白酶活受到顯著抑制。但是總的變化趨勢與前人的結果相一致。閆穎等[24]發現多菌靈和吡蟲啉這兩種農藥在濃度低于100 mg·kg-1時對土壤酶有激活作用，而濃度高于500 mg·kg-1時抑制土壤酶活性。

研究發現PFOS濃度為50 mg·kg-1時，土壤堿性磷酸酶活性相對空白對照即明顯降低。而田海霞等[25]得出堿性磷酸酶對PFOS的同類物質——PFOA不敏感，表明PFOS對土壤肥力的影響更大。這也進一步證實了動物實驗中PFOS毒性比PFOA高[10]的結論。另外，PFOS還能促進土壤過氧化氫酶、抑制尿酶的表達[21]。

土壤酶活性的變化與外源化合物改變土壤中有關真菌膜的結構和滲透性有關[26]。PFOS在土壤-微生物-植物系統中的毒性作用過程非常復雜，植物的生理發育指標和土壤酶活性的變化只是其中的一個方面。還有許多研究需要進一步開展，比如解析PFOS在土壤-微生物-植物系統中的形態轉化、生物有效性及分子機理等，從而為尋求典型環境污染物的生物標志物和風險評估方法，建立其基于食品限量標準和生態系統健康的土壤安全閾值提供依據。

4 結論

（1）PFOS對小油菜的發芽和生長表現為非單調劑量-效應關系。最低有效應濃度50 mg·kg-1暴露時刺激小油菜的發芽和莖葉生長。小油菜發芽和莖葉生長的抑制濃度分別為 100 mg·kg-1和 250 mg·kg-1，隨著暴露濃度進一步增大，小油菜發芽和莖葉增長的抑制率無顯著變化。

（2）土壤蔗糖酶在研究的3種酶中對于PFOS的毒性表現最為敏感，它的活性變化與小油菜的發芽和莖葉生長的變化趨勢基本一致。堿性蛋白酶活性在PFOS暴露下也表現為低濃度刺激表達、高濃度抑制表達效應。這與PFOS暴露下小油菜的生長規律具有一定的相關性。

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Toxic effects and mechanisms of PFOS on the growth of rape（Brassica campestris L.）

QIN Li1,AN Yi1,HAN Jian－hua2,CHEN Li3,WANG Wei1,PAN Jiong4,CHEN Geng－ni4,DUAN Zheng－hua4*
（1.Agro－Environmental Protection Institute,Ministry of Agriculture,Tianjin 300191,China;2.Tianjin Agro－Environment Monitoring Station,Tianjin 300061,China;3.Chongqing Agricultural Ecology and Resource Protection Station,Chongqing 401121,China;4.School of Environmental Science and Safety Engineering,Tianjin University of Technology,Tianjin 300384,China）

To determine the toxic effects of perfluorooctane sulfonate（PFOS）on rape（Brassica campestris L.）,the effects and mechanisms of PFOS on rape germination and growth,combined with changes of soil enzyme activities were studied using potted plants.The results showed a non－monotonic dose－response relationship between PFOS exposure concentrations and rape germination rates and stem length.At＜ 50 mg·kg－1PFOS concentrations,the germination rates and stem length increased by 9.24%（P=0.001）and 47.97%（P＜0.001）,respectively.Concentrations that inhibited rape germination and stem growth were 100 mg·kg－1and 250 mg·kg－1PFOS,respectively.However,with increased PFOS concentrations,rape germination and stem growth did not change significantly.Soil sucrose and alkaline protease activities increased with low PFOS doses and were inhibited by high PFOS doses,and were positively correlated with rape growth.Therefore,PFOS toxicity directly affected rape germination and growth,and influenced the planting soil fertility.

PFOS;rape;growth;soil enzyme activity;toxicity

2017－05－15 錄用日期：2017－09－12

秦 莉（1973—），女，新疆石河子人，博士，副研究員，主要從事環境監測與污染控制、廢棄物處理與利用及農業環境管理方面的研究。E－mail：ql－tj@163.com

*通信作者：端正花 E－mail：duanzhenghua@mail.nankai.edu.cn

公益性行業（農業）科研專項“農產品產地重金屬污染安全評估技術與設備研制”（201403014）；中國農業科學院創新工程項目（2016－cxgc－lyj）；天津理工大學校級教學基金項目（YB17－30）

Project supported：Special Fund for Agro－scientific Research in the Public Interest for"The Technology in Safety Assessment and Equipment Development of Agricultural Producing Area Polluted by Heavy Metals"（201403014）;Innovation Project of Chinese Academy of Agriculture Sciences（2016－cxgc－lyj）；Teaching Fund Project of Tianjin University of Technology（YB17－30）

X171.5

A

1672－2043（2017）12－2401－06

10.11654/jaes.2017－0705

秦 莉，安 毅，韓建華，等.PFOS對小油菜生長發育的毒性效應及機制[J].農業環境科學學報,2017,36（12）：2401－2406.

QIN Li,AN Yi,HAN Jian－hua,et al.Toxic effects and mechanisms of PFOS on the growth of rape（Brassica campestris L.）[J].Journal of Agro-Environment Science,2017,36（12）：2401－2406.