肱骨近端骨質疏松對肩袖損傷修復影響的研究進展

泮宸帥 朱賢平 滕曉 丁凌志

肩袖是由肩胛下肌、岡上肌、岡下肌、小圓肌的肌腱在肱骨頭前、上、后方形成的袖套樣肌腱結構［1］。這些肌腱的運動導致肩關節各方向活動，這些肌腱也將肱骨頭穩定于肩胛盂上，對維持肩關節的穩定和活動起著極其重要的作用。隨著全民運動的普及，更多老年人參與到運動中來，運動損傷也相應增多，其中肩袖損傷是非常常見的一種。據統計［2］，肩袖損傷在60歲以上人群中的發病率高達25%。肩袖損傷可導致肩關節疼痛，活動受限等一系列的功能障礙。本文對近年來國內外相關文獻進行篩選和分析，對肱骨近端骨質疏松對肩袖損傷修復影響的研究進展綜述如下。

一、肩袖損傷與骨質疏松的關系

骨質疏松是由多因素引起代謝變化而導致骨生成障礙的綜合征，臨床表現為周身骨骼疼痛、骨骼彎曲和易發生骨折，其特點為單位體積內骨量減少，骨皮質變薄，海綿骨骨小梁數目及大小均減少，髓腔增寬，骨荷載功能減弱［3］。有研究表明，骨質疏松與年齡、性別、絕經等因素相關［4］。許多研究表明，肱骨近端局部的骨質疏松與肩袖損傷相關［5-11］。Meyer等［5］對14例尸體的肩關節進行研究（其中7例伴有肩袖損傷，7例肩袖完整），通過高分辨CT來測量肩關節的骨密度，結果示伴有肩袖損傷的肱骨頭大結節處的骨密度較無肩袖損傷的肱骨頭低至少50%。Jiang等［6］對22具尸體標本進行X線測量骨密度，比較肩袖損傷尸體肱骨頭及無肩袖損傷肱骨頭的骨密度，分析肩袖損傷與肱骨近端骨密度的關系，得出結論：肩袖損傷與骨表面退變及大結節處骨質廢用性減低相關。Braunstein等［7］研究發現肱骨大結節處骨質疏松會隨著慢性肩袖損傷的病程發展而加速。Cadet等［8］對27例伴有肩袖損傷患者進行研究分析，通過測量肱骨大結節處的骨質疏松評分，來估計骨質疏松程度。該研究表明，在肩袖損傷患者中，大結節處的骨質疏松程度與肩袖回縮程度及病程相關，急性損傷及肩袖輕、中度回縮的患者骨密度要明顯高于慢性損傷及肩袖重度回縮的患者。但Oh等［9］研究認為，肱骨大結節處的骨質疏松與有癥狀的肩袖損傷相關，但與肩袖損傷類型及撕裂大小無關。有研究認為，肩袖損傷后大結節處骨質疏松的原因在于局部失去了肩袖牽拉的刺激［10］。Kannus等［11］發現，對于在保守治療階段能改善其肩關節功能的患者，其局部骨丟失量要明顯少。

二、肱骨近端骨質疏松的測量方法

目前有文獻應用腰、髖的骨質疏松測量來評估肱骨近端的骨質疏松［12］。Park等［13］對 175例患者（74例男性，101例女性）的肱骨大結節、肱骨頭、解剖頸進行骨密度的測量，得出肱骨近端的骨密度和腰、髖骨密度高度相關。但有研究認為，腰、髖的骨密度來預測肱骨近端是不可靠的，作者認為應用重塑理論，肱骨的骨密度決定于肩袖的完整及肩關節的負荷水平，雖然在解剖上肩、髖的結構類似，但肩關節為非負重關節，這一點可能決定了其骨密度和腰、髖骨密度無明顯相關［9］。Almeida等［10］通過對比應用腰、髖骨質疏松指數來估計肱骨近端骨質疏松的方法及直接測量肱骨近端骨質疏松后認為，兩種方法會得到不同的測量結果。目前有較多測量肱骨近端局部骨密度的方法，Mather等［14］對108例患者進行肱骨近端雙能X線吸收計量法，通過其測量肱骨近端皮質骨的厚度及評估肱骨近端礦物質密度，認為此法對于排除骨質疏松是有效、安全、廉價的方法。其他一些研究也支持應用測量皮質骨厚度來評估肱骨近端骨質疏松的方法［15-16］。有研究通過高分辨CT對肱骨近端骨質進行檢測并行骨質疏松相關研究［7,17-18］。大結節處骨密度高低分布決定了修復過程中錨釘置入位置，但眾多研究結果仍存在爭議。Kirchhoff等［18］通過對CT測量，作者在大結節上設立內外側的前、中、后共6個圓柱狀觀測區，測量各觀察區中骨量體積比值、骨小梁厚度、骨小梁間隙等數值，得出結論：大結節內側的骨質明顯優于外側骨質。但是Ho等［9］對65例肩袖損傷的患者應用雙能X線吸收計量法、測量大結節處的骨密度，作者把大結節按前、后，內、外共分為四個區域，得出結論：后外側骨密度最高，而內側的骨密度最低。這兩個研究的結論相矛盾，作者認為兩個研究的標本不同，一個為尸體研究，一個為臨床患者研究，這也間接證明肩袖損傷與繼發性的骨質疏松相關。

三、骨質疏松對錨釘固定的影響

肩袖修復可靠性受各種因素影響［7］，其中骨質疏松帶來的骨密度下降可能造成錨釘松動和脫離。Pietschmann等［19］應用3種錨釘對非骨質疏松的肱骨頭與骨質疏松的肱骨頭進行錨釘拔出力對比，結果示非骨質疏松患者的肱骨頭錨釘拔出力要明顯大于骨質疏松患者的肱骨頭。錨釘固定位置也與拔出力相關。Tingart等［17］通過對20具尸體肱骨頭進行內外側的前、中、后共6個區域劃分，并進行高分辨率CT測量各區域骨小梁及皮質骨骨密度，并對各個區域行錨釘固定并測量錨釘的拔出力，結果示內側尤其是內前、中這兩個區域的骨密度最高，且錨釘拔出力最強。因此，對于骨質疏松患者，錨釘固定的難度較非骨質疏松患者要大得多，臨床上可以通過改進固定方式，選用合適的錨釘類型改善錨釘在疏松骨質中的固定效果。目前很多的研究表明，當錨釘置入方向與骨面呈45°時，拔出力最大，且失敗率最低［20-21］。在錨釘選擇上，根據材料可分為金屬錨釘和可吸收生物錨釘。Tingart等［22］發現應用生物錨釘隨時間推移固定作用會明顯降低，而金屬錨釘在拔出力方面要明顯優于生物型錨釘，特別是在骨質疏松的肱骨近端。Uruc等［23］以綿羊肱骨頭為實驗材料，通過應用新的外排螺釘（螺釘長度更長，螺紋更深，并加用墊片的外排釘）對比普通外排螺釘，測試肩袖修補后的螺釘拔出力，結果示新方法螺釘拔出力明顯更大，（121.10±10.17）N 對比（176.10±10.34） N。

四、骨質疏松對肩袖骨-腱愈合的影響

很多因素都可以影響肩袖修復術后愈合［24-25］，其中肱骨近端骨質疏松是影響肩袖修復的獨立因素［26］。Chen等［27］將實驗兔分為三組，分別為對照組、骨質疏松組及骨質增強組。在應用相應藥物8周后對岡上肌腱及骨之間的附著力以及骨腱界面局部切片進行比較，發現對照組及骨質增強組在腱骨附著力上大于骨質疏松組，且對照組切片中可觀察到厚而整齊的4層腱骨愈合界面，包括肌腱層、未礦化纖維軟骨層、礦化纖維軟骨層以及骨組織層，在骨質增強組中，未礦化纖維軟骨層、礦化纖維軟骨層明顯較對照組厚，而骨質疏松組腱骨愈合界面則相對薄而且紊亂，進而得出肱骨近端骨密度的增加會提高腱骨界愈合的結論。在局部骨質疏松的情況下，容易出現骨床松動和肩袖附著點固定強度不夠，無法提供良好的微環境來促進腱骨愈合。

骨質疏松患者通常伴隨著維生素D的缺乏［28］。Angeline等［29］將實驗小鼠分為兩組，分為骨質疏松組及對照組，對所有小鼠實施肩袖修復術，術后2周測量其失效負荷，發現骨質疏松組失效負荷要明顯低于對照組，術后4周組織切片觀察，發現骨質疏松組骨組織形成與膠原纖維形成較對照組少。Oh等［30］研究發現，維生素D的缺乏會導致肌肉脂肪化及肌力下降，而Goden è che等［31］發現，肌肉脂肪化和肩袖修復后肩關節評分及再撕裂率明顯相關，即脂肪化程度越高，肩袖術后功能評分越低，再撕裂率越高。Dougherty等［32］對維生素D及肩袖損傷相關性研究進行綜述，得出結論：維生素D在肩袖損傷修復后，可以減少局部炎癥，增加骨、肌肉、腱-骨界面的愈合。但是Ryu等［33］對91例肩袖全層撕裂的患者進行研究，發現術前血清維生素D含量與術后肩關節評分無明顯相關性。Alkhenizan等［34］對沙特阿拉伯首都利雅得的居民進行社區調查，發現血清維生素D含量與骨質疏松水平、性別、種族等無明顯相關性。

五、延遲鍛煉對肩關節恢復的影響

對于伴有局部骨質疏松的肩袖損傷患者，肩袖修復術后需將康復訓練計劃延遲，給予6 周左右的肩關節制動，使已修復的肩袖有良好的腱骨愈合環境，之后再逐漸恢復康復訓練［3］。Parsons等［35］對43例肩袖全層撕裂的患者制動6周后開始行功能鍛煉，并檢測1年后患者的肩關節功能評分及活動度，得出早期制動不會導致遠期的肩關節僵硬的結論。Chen等［36］認為延期的功能鍛煉與早期鍛煉相比，術后3、6、12個月患者抬臂能力無明顯差異，而延期功能鍛煉組在再撕裂比率方面較早期功能鍛煉組低。Yi等［37］通過對肩袖損傷患者早期和延期功能鍛煉的比較，發現兩者術后功能恢復無明顯差異。但Mazuquin等［38］認為，早期功能鍛煉對于肩關節術后恢復有較大幫助，特別是針對中小型肩袖撕裂的患者。

總結：肩袖損傷往往伴有肱骨近端局部的骨質疏松，對肩袖損傷修復增加了挑戰。肱骨近端骨質疏松的影響因素很多，既有全身因素，又可因局部應力刺激減少所致。肱骨近端特別是大結節處的骨質疏松會導致肩袖損傷修復過程中錨釘固定不牢靠、拔出率增加等，對術后的康復愈合也是一個不利因素。骨質疏松患者常伴有維生素D缺乏，而維生素D在肩袖術后愈合的很多方面起了積極作用，其具體的機制需要進一步研究。

［1］ 閔楠,薛慶云. 肩袖損傷治療進展［J/CD］. 中華肩肘外科電子雜志, 2013, 1（1）:61-64.

［2］ Yamamoto A, Takagishi K, Osawa T, et al. Prevalence and risk factors of a rotator cuff tear in the general population［J］. J Shoulder Elbow Surg,2010 ,19（1）:116-120.

［3］ 張陽洋, 楊星光, 趙金忠. 伴有骨質疏松的肩袖損傷治療進展［J］. 國際骨科學雜志, 2016, 37（4）：214-218.

［4］ Clavert P, Boucha?b J, Sommaire C, et al. Does bone density of the greater tuberosity change in patients over 70? ［J］. Orthop Traumatol Surg Res, 2014 ,100（1）:109-111.

［5］ Meyer DC, Fucentese SF, Koller B, et al. Association of osteopenia of the humeral head with full, thickness rotator cuff tears［J］. J Shoulder Elbow Surg, 2004, 13（3）: 333-337.

［6］ Jiang YB, Zhao J, Van Holsbeeck MT, et al. Trabecular microstructure and surface changes in the greater tuberosity in rotator cuff tears［J］. Skeletal Radiol, 2002, 31（9）: 522-528.

［7］ Braunstein V, Ockert B, Windolf M. et al.Increasing pullout strength of suture anchors in osteoporotic bone using augmentation:a cadaver study［J］. Clin Biomech （Bristol,Avon）, 2015, 30（3）: 243-247.

［8］ Cadet ER, Hsu JW, Levine WN, et al. The relationship between greater tuberosity osteopenia and the chronicity of rotator cuff tears［J］. J Shoulder Elbow Surg, 2008, 17（1）: 73-77.

［9］ Oh JH, Song BW, Lee YS. Measurement of volumetric bone mineral density in proximal humerus using quantitative computed tomography in patients with unilateral rotator cuff tear［J］. J Shoulder Elbow Surg, 2014, 23（7）: 993-1002.

［10］ Almeida A, Atti V, Agostini DC, et al. Comparative analysis on arthroscopic sutures of large and extensive rotator cuff injuries in relation to the degree of osteopenia［J］. Rev Bras Ortop, 2015,50（1）: 83-88.

［11］ Kannus P, Lepp?l? J, Lehto M, et al. A rotator cuff rupture produces permanentosteoporosis in the affected extremity,but not in those withwhom shoulder function has returned to normal［J］.J Bone Miner Res, 1994, 10（8）：1263-1271.

［12］ Levy JC, Ashukem MT, Formaini NT. Factors predicting postoperative range of motion for anatomic total shoulder arthroplasty［J］. J Shoulder Elbow Surg, 2016, 25（1）: 55-60.［13］ Park JY, Kim MH. Changes in bone mineral density of the proximal humerus in Koreans: Suture anchor in rotator cuff repair［J］.Orthopedics, 2004, 27（8）: 857-861.

［14］ Mather J, Macdermid JC, Faber KJ, et al. Proximal humerus cortical bone thickness correlates with bone mineral density and can clinically rule out osteoporosis［J］. J Shoulder Elbow Surg,2013, 22（6）: 732-738.

［15］ Spross C, Kaestle N, Benninger EA, et al. Deltoid tuberosity index:a simple radiographic Tool to assess local bone quality in proximal humerus fractures［J］. Clin Orthop Relat Res, 2015, 473（9）:3038-3045.

［16］ Helfen T, Sprecher CM, Eberli U, et al. High-Resolution Tomography-Based quantification of cortical porosity and cortical thickness at the surgical neck of the humerus during aging［J］.Calcif Tissue Int, 2017, 101（3）:271-279.

［17］ Tingart MJ, Apreleva M, Zurakowski D, et al. Pullout strength of suture anchors used in rotator cuff repair［J］. J Bone Joint Surg Am, 2003（11）: 2190-2198.

［18］ Kirchhoff C, Kirchhoff S, Sprecher CM, et al. X-treme CT analysis of cancellous bone at the rotator cuff insertion in human individuals with osteoporosis: superficial versus deep quality［J］.Arch Orthop Trauma Surg, 2013, 133（3）: 381-387.

［19］ Pietschmann MF, Fr?hlich V, Ficklscherer A, et al. Suture anchor fixation strength in osteopenic versus non-osteopenic bone for rotator cuff repair［J］. Arch Orthop Trauma Surg, 2009, 129（3）:373-379.

［20］ Liporace FA, Penny K, Bono CM, et al. The mechanical effects of suture anchor insertion angle for rotator cuff repair［J］.Orthopedics, 2002, 25（4）: 399-402.

［21］ Strauss E, Frank D, Kubiak E, et al. The effect of the angle of suture anchor insertion on fixation failure at the tendon-suture interface after rotator cuff repair: deadman's angle revisited［J］.Arthroscopy, 25（6）:597-602.

［22］ Tingart MJ, Apreleva M, Lehtinen J, et al. Anchor design and bone mineral density affect the pull-out strength of suture anchors in rotator cuff repair: which anchors are best to use in patients with low bone quality? ［J］. Am J Sports Med, 2004, 32（6）:1466-1473.

［23］ Uruc V, Ozden R, Dogramaci Y, et al. A new anchor augmentation technique with a cancellous screw in osteoporotic rotator cuff repair: an in vitro biomechanical study on sheep humerus specimens［J］. Arthroscopy, 2014, 30（1）:16-21.

［24］ Mulligan EP, Devanna RR, Huang M, et al. Factors that impact rehabilitation strategies after rotator cuff repair［J］. Phys Sportsmed, 2012, 40（4）: 102-114.

［25］ Mall NA, Tanaka MJ, Choi LS, et al. Factors affecting rotator cuff healing［J］. J Bone Joint Surg Am, 2014, 96（9）: 778-788.

［26］ Chung SW, Oh JH, Gong HS, et al. Factors affecting rotator cuff healing after arthroscopic repair osteoporosis as one of the independent risk factors［J］. Am J Sports Med, 2011, 39（10）:2099-2107.

［27］ Chen X, Giambini H, Ben-Abraham E, et al. Effect of bone mineral density on rotator cuff tear: an osteoporotic rabbit model［J］.PLoS One, 2015, 10（10）: e0139384.

［28］ Nikolaidou O, Migkou S, Karampalis C. Rehabilitation after rotator cuff repair［J］. Open Orthop J, 2017, 28（11）: 154-162.

［29］ Angeline ME, Ma R, Pascual-Garrido C, et al. Effect of dietinduced vitamin D deficiency on rotator cuff healing in a ratmodel［J］. Am J Sports Med, 2014, 42（1）: 27-34.

［30］ Oh JH, Kim SH, Kim JH, et al. The level of vitamin D in the serum correlates with fatty degeneration of the muscles of the rotator cuff［J］. J Bone Joint Surg Br, 2009, 91（12）: 1587-1593.

［31］ Goden è che A, Elia F, Kempf JF, et al. Fatty infiltration of stage 1 or higher significantly compromises long-term healing of supraspinatus repairs［J］. J Shoulder Elbow Surg,2017,26（10）:1818-1825.

［32］ Dougherty KA, Dilisio MF, Agrawal DK. Vitamin D and the immunomodulation of rotator cuff injury［J］. J Inflamm Res,2016, 14（9）: 123-131.

［33］ Ryu KJ, Kim BH, Lee Y, et al. Low serum vitamin D is not correlated with the severity of a rotator cuff tear or retear after arthroscopic repair［J］. Am J Sports Med, 2015, 43（7）: 1743-1750.

［34］ Alkhenizan A, Mahmoud A, Hussain A, et al. The relationship between 25 （OH） D levels （vitamin D） and bone mineral density（BMD） in a saudi population in a Community-Based setting［J］.PLoS One, 2017, 12（1）: e0169122.

［35］ Parsons BO, Gruson KI, Chen DD, et al. Does slower rehabilitation after arthroscopic rotator cuff repair lead to long-term stiffness? ［J］.J Shoulder Elbow Surg, 2010, 19（7）:1034-1039.

［36］ Chen L, Peng K, Zhang D, et al. Rehabilitation protocol after arthroscopic rotator cuff repair: early versus delayed motion［J］.Int J Clin Exp Med, 2015, 8（6）: 8329-8338.

［37］ Yi A, Villacis D, Yalamanchili R, et al. A comparison of rehabilitation methods after arthroscopic rotator cuff repair:a systematic review［J］. Sports Health, 2015, 7（4）: 326-334.

［38］ Mazuquin BF, Wright AC, Russell S, et al. Effectiveness of early compared with conservative rehabilitation for patients having rotator cuff repair surgery:an overview of systematic reviews［J］.Br J Sports Med, 2018, 52（2）:111-121.