鹿科動物聲音通訊的研究進展

左智力， 楊萍， 陳渝倩， 劉洋*

(1.成都動物園，成都610081； 2. 上饒師范學院體育學院，江西上饒334001)

鹿科Cervidae是偶蹄目Artiodactyla中物種數(shù)量僅次于牛科Bovidae的第二大科，分布遍及北半球、南美洲和東南亞(Gilbertetal.，2006)。根據(jù)交配制度，可將鹿科動物分為2種類群：一種為獨居鹿類，一般為一夫一妻制或存在輕微的一夫多妻現(xiàn)象，通常具有領(lǐng)域性，如白尾鹿Odocoileusvirginianus、赤麂Muntiacusvaginalis、西方狍Capreoluscapreolus等；另一種為一夫多妻的群居鹿類，通常一只雄鹿會占有一個“后宮群”，有后宮防御現(xiàn)象，如黇鹿Damadama、馬鹿Cervuselaphus、麋鹿Elaphurusdavidianus等(Reby & McComb，2003a)。但是婚配制度作為進化穩(wěn)定策略，在鹿類中并非一成不變，而是具有可塑性(張建軍，張知彬，2003)。

所有鹿科動物都要依賴視覺、嗅覺和聽覺線索進行交流，有時還會整合各種信號以強化反應(yīng)，例如，通過聽覺、嗅覺和視覺進行個體識別或優(yōu)勢炫耀(曾治高等，2001；Lingleetal.，2007a；寧繼祖等，2008)。聲音交流比視覺交流受障礙物的限制較少，也不會受光線影響；雖然聲音信號不如化學信號持久，但傳遞距離可遠可近，比化學信號更靈活(Marler，1977)，因此，聲音交流作為一種非常高效的交流方式，在鹿科動物群體生活中起著非常重要的作用。

1 鳴叫類型

與其他哺乳動物類似，鹿科動物發(fā)聲的主要意義包括社會交流及競爭、母子互動、警戒和繁殖等(Bradbury & Vehrencamp，2011)，典型鳴叫類型有發(fā)情鳴叫、警戒鳴叫交流鳴叫和求救鳴叫。

1.1 發(fā)情鳴叫

發(fā)情鳴叫是鹿科動物性成熟個體展示發(fā)情狀態(tài)而發(fā)出的特定鳴叫聲，主要用來吸引異性或激發(fā)配偶同步發(fā)情，以達到交配為目的。在繁殖季節(jié)，喜群居的鹿類雄性間爭奪配偶激烈，同性競爭導(dǎo)致它們進化出較明顯的兩性異形，擁有形狀復(fù)雜的角和性展示，同時聲音高度發(fā)展，雄性利用顯著且耗能的發(fā)情鳴叫展示自身的發(fā)情狀態(tài)以吸引雌鹿(Reby & McComb，2003a；Capetal.，2008)。發(fā)情鳴叫在群居鹿類的成功繁殖中扮演著重要角色，其直接結(jié)果是給雄鹿帶來更多的交配機會，給雌鹿提供選擇配偶的依據(jù)，最終使更強壯的雄鹿成功繁殖，從而提高進化適合度(李春旺等，2001)。由于缺乏激烈的繁殖競爭，獨居鹿類通常被認為缺乏與發(fā)情相關(guān)的特定大聲鳴叫(Reby & McComb，2003a)。總體上，國內(nèi)外學者對獨居鹿類的研究遠不及群居鹿類，這導(dǎo)致對其行為習性的了解有限。關(guān)于獨居鹿類是否存在多樣化的發(fā)情鳴叫類型，還需更多研究證實。

1.2 警戒鳴叫

鹿科動物在遇到潛在危險或競爭者時會發(fā)出大聲的警戒鳴叫，起到反捕食或保衛(wèi)繁殖領(lǐng)域的作用(Vannonietal.，2005)。大部分警戒鳴叫為吠叫，而美洲鹿族Odocoileini和馴鹿屬Rangifer是噴鼻息(Capetal.，2008)。獨居鹿類發(fā)出警戒鳴叫主要是作為“制止追逐的信號”，但偶爾在遇到潛在的領(lǐng)域競爭時也會發(fā)出警戒鳴叫(Rebyetal.，1999a)。群居鹿類則主要在受到其他物種入侵干擾時，向入侵對象發(fā)出警戒鳴叫(李春旺等，2001；寧繼祖等，2008)。

1.3 交流鳴叫

交流鳴叫在社會性動物中比較普遍，不同交配制度以及不同年齡性別的鹿類在視覺交流受阻時，或者為了表達某種情緒時，都會通過聲音交流來維持彼此間的互動(Atkesonetal.，1988；付義強等，2008)。某些獨居的成年雄鹿在求偶時，會對雌鹿發(fā)出輕柔、簡短的鳴叫，雌鹿有時也會鳴叫回應(yīng)，但這種鳴叫并不僅限于性互動(Oli & Jacobson，1995)。因此，這種聲音被定義為交流鳴叫而非發(fā)情鳴叫(Reby & McComb，2003a)。而群居鹿類的交流鳴叫主要用于繁殖期群主與“后宮群”以及“后宮群”內(nèi)的雌性之間保持密切聯(lián)絡(luò)(Feighnyetal.，2006；付義強等，2008)。鹿類母子交流鳴叫的作用是當母親與幼仔分開時進行定位和識別(Atkesonetal.，1988；Minami & Kawamichi，1992；Vaňková & Málek，1997)。鳴叫具有一定危險性，可能會暴露發(fā)聲者的一些重要信息，鹿類母子互動鳴叫的音量通常較低，這可能與降低捕食風險有關(guān)(楊承忠等，2012)。

1.4 求救鳴叫

鹿科動物在遭受極大痛苦，如被捕食者攻擊或者受傷嚴重時會發(fā)出求救鳴叫(Richardsonetal.，1983)。發(fā)聲時嘴部張大，聲音持久、響亮、尖銳且失控，傳播距離很遠(Vannonietal.，2005)。不同種類的雌鹿聽到幼仔求救鳴叫的反應(yīng)不同，有的不論求救者是否為同類或其后代都會前來幫助，有的除非求救者是其剛出生幾個月的后代才會前來救援(Lingleetal.，2005)。對于同類或后代求救鳴叫的識別能力不同，是導(dǎo)致雌鹿出現(xiàn)不同反應(yīng)的原因，而進化出不同的聲音識別能力可能與權(quán)衡反捕食防御好處與代價有關(guān)(Lingleetal.，2007b)。

2 發(fā)聲機制

哺乳動物的發(fā)聲可以用聲源-過濾器理論來闡述(Taylor & Reby，2010)。聲音的產(chǎn)生來自于聲源的振動，然后被聲道過濾(Pitcheretal.，2014)。根據(jù)聲源-過濾器理論，動物的發(fā)聲基頻由喉頭聲帶振動產(chǎn)生的源信號決定，但源信號在經(jīng)過聲道(包括咽和口或者鼻腔)時，受到聲道的濾波作用，使頻域中不同頻率的能量重新分配，一部分頻率因為共鳴被選擇性放大從而產(chǎn)生共振峰頻率，最終通過口和/或鼻孔傳播出去(Fant，1960)。

大多數(shù)陸生哺乳動物喉頭緊緊地附著在頭骨底部，聲道長度受頭骨大小限制(Fitch，2000)，因此缺乏復(fù)雜的聲道控制，只能利用嘴唇和下頜控制嘴型和口腔張開情況來調(diào)節(jié)共振峰(Shipleyetal.，1991)，發(fā)出聲音的共振峰缺少變化。而某些雄性群居鹿類可以像人類一樣移動喉頭(Fitch & Reby，2001)，發(fā)聲時通過降低喉頭的位置改變聲道長度，可以大幅度改變聲音的共振頻率(Reby & McComb，2003b)，從而發(fā)出復(fù)雜多變的叫聲吸引異性或者與同性競爭。基頻受聲帶的長度、縱向應(yīng)力和組織密度影響(Titze，1994)，因此，不同的基頻對發(fā)聲器官的形態(tài)和動物的身體素質(zhì)有不同要求。產(chǎn)生低基頻叫聲需要較低的聲帶張力、較大的肺壓和較大的聲門波，而高基頻叫聲需要強大的肌肉力量(拉緊聲韌帶)和較大的肺壓(克服發(fā)聲閾值壓力)(Titze & Riede，2010)。

3 聲音包含的信息

對鹿類聲帶的生物力學研究發(fā)現(xiàn)，其粘彈性會隨激素水平和發(fā)聲行為而改變(Riedeetal.，2010)，另外，聲帶還對睪酮高度敏感，隨著雄性睪酮水平升高而變長(Beckfordetal.，1985)，而且聲音信號的編碼方式不僅受發(fā)聲器官的控制，動物身體的各方面情況也影響發(fā)聲(Taylor & Reby，2010；Charltonetal.，2011)。因此，鹿科動物的聲音能向競爭對手和潛在的交配對象反映其競爭能力，例如，體型、體質(zhì)量、年齡、激素水平、社會地位等(Pitcheretal.，2014；Liuetal.，2016)。

3.1 形態(tài)學信息

非人哺乳動物的聲帶振動和聲道共鳴可以獨立變化(Fitch & Hauser，2002)。因此，基頻或共振峰頻率可以提供與發(fā)聲動物相關(guān)的形態(tài)學信息(Reby & McComb，2003a)。聲帶或者聲道長度可能跟體型有關(guān)，從而分別影響基頻或共振峰頻率(Fitch & Hauser，2002；Reby & McComb，2003b)。雄鹿發(fā)聲通常受性選擇影響，通過聲音可以評估發(fā)聲者的體型和身體狀況等與適合度有關(guān)的信息(Andersson，1994；Vannoni & McElligott，2008；Titze & Riede，2010)。發(fā)出或者維持反映身體素質(zhì)的“誠實”聲音信號代價昂貴，只有身體狀況良好的動物才能負擔(Grafen，1990)。另外，聲音包含與發(fā)聲者固有特征相關(guān)的某些信息，由于生理或者身體的限制不能偽造(Maynard-Smith & Harper，2003)。

3.2 生理信息

發(fā)聲特點例如聲學參數(shù)、鳴叫率等，在不同的時間尺度上會發(fā)生變化，這反映了發(fā)聲者在生理狀況上的改變(Lietal.，2001；Briefer，2012)。短時間內(nèi)雄鹿可以通過提高鳴叫率向附近的雄性展示自身的競爭能力和動機狀態(tài)(McElligott & Hayden，2001；Pitcheretal.，2014)，而長時間內(nèi)雄鹿也可以通過鳴叫質(zhì)量判斷鳴叫者的身體損耗情況(Vannoni & McElligott，2007)。

3.3 社會地位

性選擇鳴叫除了體型信息，還能傳遞其他反映雄性適合度的間接指標信息，雄鹿的社會地位可以由各種聲學參數(shù)體現(xiàn)(Vannoni & McElligott，2008；Liuetal.，2016)。發(fā)聲的持續(xù)時間也是基因質(zhì)量的判斷指標，時間越長說明遺傳質(zhì)量越優(yōu)秀，證明其具有更高的交配成功率(McComb，1991)。因此，高等級雄鹿可能在交配前幾周就開始發(fā)出發(fā)情鳴叫，用長期的繁殖投資來確保交配成功(McElligottetal.，1999)。

4 雄性競爭和雌性選擇

由于聲音包含個體的身體狀況、競爭能力、動機和疲勞度等遺傳和非遺傳信息，基于聲音信號的性選擇會影響雄性競爭和雌性選擇的結(jié)果。雄鹿會根據(jù)聽到的競爭者叫聲情況判斷加入或放棄競爭(Clutton-Brock & Albon，1979)。雄性競爭者和發(fā)情雌性的數(shù)量、雄性競爭者的社會地位都會影響鳴叫者的競爭積極性和性欲(Komersetal.，1997；Naultyetal.，2013)。例如，雄性黇鹿的競爭結(jié)果決定了個體的社會地位，優(yōu)勢順位是決定繁殖行為的關(guān)鍵因素，3～5歲個體參與繁殖的次數(shù)隨社會地位變化而變化(Komersetal.，1997)。雄性黇鹿還可以通過發(fā)情鳴叫實時評估競爭者當前的繁殖狀態(tài)，并馬上確定需要采取的競爭策略，例如，早期的發(fā)情鳴叫通常具有較高的鳴叫頻次，表示競爭者處于較好的繁殖狀態(tài)，當雄鹿聽到高頻次的鳴叫回放時，相比低頻次的鳴叫回放，會更快進入專注狀態(tài)，且保持更久的注意力(Pitcheretal.，2014)。雄性麋鹿發(fā)情期鳴叫的聲學特征，例如共振頻率、共振峰的間隔和聲音強度都與其社會地位密切相關(guān)，可以作為雄性競爭能力的有效指標(Liuetal.，2016)。

雄性的叫聲對雌性的繁殖狀態(tài)也有影響，雄鹿及其鳴叫的存在能促進雌鹿發(fā)情和排卵(McComb，1987；Hosacketal.，1998)。雌性還可以根據(jù)聲音信號評估雄性的繁殖質(zhì)量，以此作為選擇配偶的依據(jù)，從而提高自身的繁殖成功率(Andersson，1994)。例如，鳴叫頻次高的雄鹿競爭能力強，等級較高的雄鹿通常具有更高的生存率和繁殖成功率，因此，雌性偏愛鳴叫頻次和社會地位較高的雄性(McComb，1991；McElligottetal.，2002)。馬鹿發(fā)情鳴叫的共振峰頻率也可作為性選擇的依據(jù)，例如，最小共振峰頻率受聲道長度的限制，當喉頭最大限度接近胸骨時，鳴叫聲中共振峰頻率最小，隨著體質(zhì)量和年齡的增加，其解剖結(jié)構(gòu)限制了喉頭的向下運動，從而使得最小共振峰頻率可作為判斷競爭對手和潛在配偶的依據(jù)(Reby & McComb，2003b)。發(fā)情鳴叫具有較高基頻的雄性也可能具有遺傳優(yōu)勢，因此，發(fā)情期雌性馬鹿還偏愛具有較高基頻的雄性鳴叫(Rebyetal.，2010)。

5 聲音與識別

5.1 種內(nèi)識別

鹿科動物的大部分叫聲包含足夠的聲學信息，因此，聲音信號的接收者可以通過叫聲區(qū)別后宮群主和附近的其他雄性、已建立的鄰居和闖入的陌生者，或者完成母子識別(Vaňková & Málek，1997；Rebyetal.，1999b，2001)。但不是所有的聲音信號都包含足夠的身份信息，某些鹿類如馬鹿、白尾鹿、黑尾鹿O.hemionus幼仔的叫聲就不能被準確識別，母鹿必須要借助近距離接觸和嗅覺信號才能成功識別其幼仔(Vaňková & Málek，1997；Lingleetal.，2007a)。

5.2 種間識別

大多數(shù)動物能通過鳴叫進行物種識別，并對來自同類的聲音信號具有更強烈的反應(yīng)(Andersson，1994；范艷珠，方光戰(zhàn)，2016)。動物對非同類聲音信號的低接受度可作為一種合子前生殖隔離機制，但出現(xiàn)雜交現(xiàn)象的雌鹿對同類、雜交個體和非同類異性的發(fā)情鳴叫并未表現(xiàn)出嚴格的同類偏好(Wymanetal.，2011，2014，2016)。對非同類和雜交個體的聲音信號具有一定接受度可能會影響雌性的交配偏好，從而加快雜交導(dǎo)致基因滲入(Smithetal.，2014)。

6 研究方法

研究鹿類聲音通訊的方法，一類是結(jié)合功能解剖學進行研究。例如，發(fā)聲與雄性馬鹿、黇鹿的可移動喉頭以及在馴鹿R.tarandus發(fā)育過程中出現(xiàn)的腹側(cè)可膨脹喉氣囊的關(guān)系，就是通過解剖、X光成像、計算機層析分析等方法證實的(Fitch & Reby，2001；Freyetal.，2007)。此外還有通過解剖分析鹿類聲帶長度、年齡和體質(zhì)量之間的關(guān)系(Reby & McComb，2003a)，以及錄音分析鹿類聲學參數(shù)與體質(zhì)量、年齡等因素之間的關(guān)聯(lián)(Reby & McComb，2003a)。之后又發(fā)展出基于形態(tài)學和生物力學利用模型模擬鹿類聲道發(fā)聲，尋找鳴叫的聲學參數(shù)與發(fā)聲器官以及肌肉力量等形態(tài)學上的關(guān)系(Riedeetal.，2010；Titze & Riede，2010)。

另一類是結(jié)合行為學進行研究。例如，先利用錄音結(jié)合行為觀察記錄，再用錄制好的清晰鳴叫進行回放，根據(jù)動物的反應(yīng)驗證鳴聲的含義和功能，對某種鹿類的鳴叫進行初步描述性研究。確認某種叫聲的含義后，可以對研究對象同時播放同一類型但來自不同個體的聲音，探討發(fā)聲特點中響度、音高、速率或基頻對行為響應(yīng)的影響，從而判斷其聲音偏好或者聲音識別能力。研究雌性性選擇偏好時，可以通過在雌鹿陰道內(nèi)放置浸滿醋酸氟孕酮的海綿，8 d 后再肌肉注射氯前列烯醇，12 d后取出海綿，并肌肉注射馬絨毛膜促性腺激素誘導(dǎo)雌鹿發(fā)情和排卵同步化(Rebyetal.，2010；Wymanetal.，2016)。針對雄鹿的發(fā)情鳴叫，還可以根據(jù)動物不同的社會地位、動機和生理狀態(tài)比較分析各類聲學參數(shù)的差異(Pitcheretal.，2014；Liuetal.，2016)。

還有一種方法是結(jié)合行為學及系統(tǒng)發(fā)育學對鹿類的聲音通訊進行研究。例如，將雄鹿的18種發(fā)聲特點轉(zhuǎn)換為數(shù)字矩陣，以此構(gòu)建鹿科動物的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系，并比較雄鹿的發(fā)聲特點與其分子系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系的一致性，結(jié)果顯示，雄鹿的發(fā)聲特點可以在一定程度上反映其系統(tǒng)關(guān)系(Capetal.，2008)。雖然現(xiàn)階段采用此種方法進行的研究較少，但是隨著各種鹿類行為學和鳴叫基礎(chǔ)資料的補充積累，今后此類方法能挖掘出大量有價值的信息。

7 研究展望

雖然關(guān)于鹿類聲音通訊的研究對其發(fā)聲機制、聲音識別、性選擇等內(nèi)容都做出了闡述，但是諸多環(huán)節(jié)還需要進一步研究。

首先，哺乳動物交流的聲音信號受到選擇壓力(自然選擇和性選擇)的影響，各種復(fù)雜的驅(qū)動力，如棲息地的聲音環(huán)境、種群密度、交流距離等導(dǎo)致鹿類的發(fā)情鳴叫在種間差異很大(Titze & Riede，2010)，即使親緣關(guān)系很近也不相同，如同為鹿屬Cervus的馬鹿為低頻吼叫(Clutton-Brock & Albon，1979)、加拿大馬鹿C.canadensis為類似于軍號的高頻叫聲(Struhsacker，1968)、梅花鹿C.nippon則為嗚咽聲和嗥叫(Minami & Kawamichi，1992)。還有前面提到的警戒鳴叫也具有一定的種間差異。到底什么因素是鹿類叫聲進化的主要驅(qū)動力？目前還缺少相應(yīng)研究。

其次，鹿類的母子聲音識別機制也需要進一步研究。某些鹿類(如馴鹿)可以僅通過聲音完成母子識別(Espmark，1971)，而某些雌鹿卻無法僅通過聲音識別后代，還需借助觸覺和嗅覺信號才能完成識別過程，雖然已有研究認為這種聲音識別能力的不同是鹿類幼仔聲音信號的個體差異導(dǎo)致(Vaňková & Málek，1997；Lingleetal.，2007a)，但鹿類幼仔聲音差異度的進化選擇壓力還知之甚少。

最后，同種鹿類在不同的生境、種群密度和食物資源條件下，婚配制度會出現(xiàn)變化。例如，駝鹿Alcesalces在多數(shù)情況下是一夫一妻制，但在高種群密度的開闊生境也會集群生活(Geist，1990)。豚鹿Axisporcinus在野外是獨居生活(楊德華，馬德惠，1965)，但是在食物充足的圈養(yǎng)條件下，也可以集群生活。鹿類婚配制度的可塑性是否對其聲音行為有影響，這也是今后值得關(guān)注的研究方向。