亞熱帶杉木人工林土壤胞外酶活性對隔離降雨的季節響應

倪夢穎,張秋芳,高金濤,鄭　永,周嘉聰,陳岳民,*,楊玉盛

1 福建師范大學地理科學學院, 福州　350007 2 濕潤亞熱帶山地生態國家重點實驗室培育基地, 福州　350007

近一百年來全球平均氣溫上升了0.78℃,全球變暖已是個不爭的事實[1]。與此同時,極端降雨事件也在頻繁發生,全球降水格局在不斷發生著改變,具體表現為：高緯度地區降水增加,中低緯降水減少[2]。降水是土壤生態系統中主要的驅動因素之一[3],降水的變化會通過調節胞外酶庫從而劇烈地影響土壤酶活性的變化[4]。土壤酶在營養礦化、有機質分解中起到關鍵的作用,它們的活性是提供給植物養分的關鍵驅動力,也是度量土壤健康狀況的一種方式[5]。同時,土壤酶活性在土壤碳循環過程中也起重要作用[4],是土壤碳循環過程的敏感指標[6]。

有研究表明,土壤含水量和土壤胞外酶活性有很強的正相關關系,含水量增加,酶活性也隨之增加。例如,在加拿大西部開展的實驗結果表明,土壤含水量對酶活性有明顯的促進作用[7]；A′Bear等人在英國溫帶森林中的研究表明,除了亮氨酸氨基肽酶以外,所有酶都受水分處理明顯影響,且與土壤含水量成正相關關系[8]；另外,Hackl等人也發現土壤水分是土壤酶活性變化的重要驅動因素[9- 10]。與之相對應的,隨著干旱的加劇,土壤酶活性減少[11-12]。但也有研究表明,降水變化對土壤酶活性的影響并不都具有一致性,例如Kardol和Dilly發現,提高降水可增加β-葡萄糖苷酶(βG)活性[13-14]；Zhou等人卻發現增加降水并沒有使得βG酶活性提高[15]。可見,土壤酶活性對降水的響應仍存在不確定性,十分有必要開展更進一步的研究。

當前只有少數的研究是關于降水改變對土壤酶活性的影響,而且這些研究又大多集中在美洲地區和高緯度地區,而其他洲地區及低緯度地區此方面的研究還是相當匱乏的[16]。中亞熱帶地區雨水充沛,森林群落種類豐富,有著旺盛的能量轉化和物質循環能力,生物生產力與生態效應較強,是全球碳循環重要的組成部分[17]。降水減少必會使該地區土壤酶活性發生變化,從而影響養分循環、分解速率等一系列生態系統功能。然而關于中亞熱帶土壤酶活性對降水減少的響應方面的研究鮮有報道。因此,本文以杉木人工林——該地區最重要的人工林之一,為實驗樣地,進行隔離降雨的實驗,以探究干濕兩季下隔離降雨對土壤酶活性的影響,為降水減少背景下中亞熱帶杉木人工林的土壤養分循環和反饋狀況的響應提供依據。

1　材料與方法

1.1　實驗樣地

試驗樣地設于福建三明森林生態系統與全球變化研究站的三明陳大金絲灣森林公園(26°19′N,117°36′E)內。該樣地屬于中亞熱帶季風氣候,年均溫20.1℃,年降水量1670mm,其中4—9月雨量集中,為明顯的濕季；10—3月降水明顯減少,為干季[18],干濕季分明。土壤主要為花崗巖發育的紅壤和黃壤。

1.2　實驗設計

圖1　實驗小區圖Fig.1　Experimental plot

本實驗各小區面積2m×2m,為了使小區土壤與周圍的分開,小區四周用4塊PVC板(20cm×70cm深)焊接而成,以防小區之間相互干擾。微型小區的土壤是從同一黑云母花崗巖發育的紅壤分層取回,剔除粗根、石塊和其他雜物后,土壤分層混合均勻重填回2m×2m實驗小區內,最大程度地消除樣地間的異質性[19]。于2013年11月,在每個小區種植4株長勢相近的一年生二代半短側枝杉木幼苗(Cunninghamialanceolata),小區內杉木幼苗水平垂直間隔距離約1m。該實驗設置了對照(CT)和隔離降雨(P) 2種處理,每個處理設置5個重復。其中,降雨隔離處理是在實驗樣地均勻地放置0.05m×5m透明的U型管,位置為距地面1.5m的高處,并且兩個U型管之間的間隔為5cm,將U型管均勻鋪滿實驗小區的上部,隔離50%的自然降雨,如圖1所示。截至2016年7月,對照和隔離降雨處理下杉木高度分別為(3.95±0.07)m和(4.39±0.16)m。

1.3　土壤樣品采集

2015年11月和2016年7月,分別在上述每個小區內按照“S”型隨機設置5個取樣點,用土鉆取0—10cm的土壤,總共進行2次取樣。取樣后將采集的新鮮土壤帶回實驗室,去除可見根系等動植物殘體,用于含水率和土壤酶活性的測定,取一部分土壤過2mm篩后分為兩部分,一部分用于土壤微生物量測定；另一部分土壤置室溫風干研磨后過0.149mm篩,用于測定土壤有機碳等基本理化指標。

1.4　測定指標及方法

微生物量碳(MBC)和微生物量氮(MBN)采用氯仿熏蒸-K2SO4浸提法[21],最后用總有機碳分析儀(TOC-VCPH/CPN,日本)測定提取液中MBC,用連續流動分析儀(Skalar san++,荷蘭)測定MBN。土壤MBC計算公式：MBC=ΔEC/kC,式中：ΔEC為熏蒸與未熏蒸土壤有機碳含量的差值,kC為轉換系數,取值0.45。土壤MBN計算公式：MBN=ΔEN/kN,式中：ΔEN為熏蒸與未熏蒸土壤有機氮含量的差值,kN為轉換系數,取值0.54[22]。

用傘形酮(MUB)作為底物標示水解酶活性,用L-二羥苯丙氨酸(DOPA)為底物標示氧化酶活性。微平板置于暗環境下經過20℃恒溫培養后,用多功能酶標儀(SpectraMax M5,美國)測定其熒光度(水解酶)或吸光度(氧化酶)。4種土壤酶的名稱、縮寫、功能及所用標定底物見表1[23]。各種酶都通過預實驗確定獲得最大酶活性所需要的底物濃度和培養時間。

表1　土壤酶的種類、縮寫、功能及底物

1.5　數據處理

數據經過Microsoft Excel 2016軟件處理后,采用SPSS 20.0統計軟件對不同處理土壤各指標進行統計分析。用單因素方差分析(One-Way ANOVA)比較分析不同處理之間各個參數的差異顯著性。用雙因素方差分析(Two-Way ANOVA)比較分析隔離降雨與季節下土壤理化性質和土壤酶活性等指標的差異。采用Canoco Software 5.0軟件以土壤基本理化性質及微生物生物量為解釋變量做主成分分析(Principal Component Analysis,PCA)和冗余分析(Redundancy Analysis,RDA)；繪圖由Origin 9.0軟件完成。

2　結果

2.1　土壤基本理化性質

干季時,隔離降雨顯著降低土壤總有機碳含量、全氮,C∶N和土壤含水量,卻顯著提高了土壤pH值。濕季時,除了全氮,隔離降雨對土壤基本理化性質幾乎沒有顯著影響。經方差分析可知,隔離降雨對土壤總有機碳、全氮和含水量具有極顯著影響(P<0.01),干濕季節變化對土壤全氮、C∶N、含水量和pH具有極顯著影響(P<0.01),隔離降雨和干濕季變化的交互作用對土壤C∶N和pH值有顯著影響(表2)。

表2　土壤基本理化性質(mean±SD, n=5)

平均值后面有相同字母表示不同處理間(對照和隔離降雨)差異不顯著(P>0.05) ;*表示影響顯著,**表示影響極顯著;CT-D：干季對照處理,control treatment in dry season；P-D：干季隔離降雨處理,precipitation exclusion in dry season；CT-W：濕季對照處理,control treatment in wet season；P-W：濕季隔離降雨處理,precipitation exclusion in wet season；PE：隔離降雨處理效應,precipitation exclusion effect；SE：干濕季效應,dry and wet seasons effect；PE×SE：隔離降雨與干濕季交互效應,interaction effect of precipitation exclusion and dry and wet seasons effect

2.2　土壤有效養分

表3　隔離降雨處理下的土壤有效養分含量(mg/kg, mean±SD, n=5)

圖2　土壤無機氮各組分比例圖　Fig.2　The proportion of each component of soil inorganic nitrogen　CT-D：干季對照處理,control treatment in dry season；P-D：干季隔離降雨處理,precipitation exclusion in dry season；CT-W：濕季對照處理,control treatment in wet season；P-W：濕季隔離降雨處理,precipitation exclusion in wet season；

2.3　土壤酶活性

所有酶活性中,βG活性對降水減少的響應最為敏感。干季時,與對照相比,隔離降雨處理下的βG酶活性顯著提高了1.5倍。濕季時,隔離降雨處理后的βG活性相比對照組也顯著提高了0.7倍。除了干季的PHO,無論干濕季,隔離降雨對CBH、PHO和PEO活性均有一定程度的促進作用,但無統計上的差異。與干季相比,濕季顯著提高βG、CBH、PHO和PEO活性(圖3)。

圖3　隔離降雨處理后杉木人工林土壤酶活性的變化Fig.3　Change of soil enzyme activities under precipitation exclusion in Cunninghamia lanceolata plantation不同小寫字母表示不同處理間差異顯著(P<0.05),不同大寫字母表示不同季節間差異顯著(P<0.05),圖中數據為平均值±標準差(n=5)

2.4　土壤酶活性變化的PCA和RDA分析

圖4　隔離降雨對土壤酶活性影響的主成分分析和冗余分析Fig.4　Correlations of soil enzyme activities to soil properties as determined by principle component analysis (PCA) and redundancy analysis (RDA)CT1, 2, 3, 4, 5：對照處理1, 2, 3, 4, 5, control treatment 1, 2, 3, 4, 5；P1, 2, 3, 4, 5：隔離降雨處理1, 2, 3, 4, 5, precipitation exclusion treatment 1, 2, 3, 4, 5; M：土壤含水量,soil moisture

3　討論

3.1　土壤有效養分的響應

土壤可溶性有機碳(DOC)與微生物活性存在緊密的聯系,它既是微生物新陳代謝的產物又是微生物可以利用的底物[32]。本實驗中,隔離降雨處理、干濕季變化及隔離降雨和干濕季變化的交互作用均對DOC具有顯著影響。其中,隔離降雨后DOC含量顯著下降,但是土壤酶活性普遍提高,這在一定程度上意味著微生物活性也有所增加,DOC作為微生物利用的底物,其為了滿足微生物旺盛的活動需求,微生物消耗DOC也會有所增加,所以DOC含量出現下降。此外,濕季的DOC水平總體都高于干季,這主要是因為7月濕季的溫度高,降水量大,使土壤溶解有機碳呈升高趨勢。另外,濕季降水增多可提高土壤有效碳庫量和土壤微生物活性[33],進而促進有機碳的礦化速率,使得DOC含量增加；而11月干季溫度較低,降水少,土壤干燥,DOC含量自然會有所下降[34],再加上干燥時土壤可利用性碳及微生物活動代謝下降,也會使得DOC含量降低。

3.2　土壤酶活性的響應

土壤酶主要來源于土壤微生物、根系的分泌物及動植物殘體分解釋放的過程[13],它們是土壤基質的一部分[35]。土壤酶活性同時包含了微生物狀態和土壤理化性質的信息,因此酶活性被視為提供給植物的營養能力和土壤退化的特殊感應器[12,36]。

普遍研究認為降水的變化與土壤酶活性之間關系密切。本研究結果發現,濕季酶活性升高,干季酶活性降低,這與大多研究結果類似[8- 12]。一方面是因為,降水增加可增加土壤含水量,酶和底物濃度相應提高,土壤胞外酶活性也隨之增加了[37-38]；而干旱脅迫下,陸地生態系統地下凈初級生產力減少,進而可利用底物也隨之減少[39],降低土壤酶活性。另一方面,降水是影響土壤微生物活性的因子,而微生物是酶的主要生產者,降水機制的變化控制著土壤酶的生產、酶庫的變化[8,12,40],從而對酶活性產生影響。這兩點原因可以解釋本研究中濕季的酶活性總體高于干季的酶活性的原因。但是,本實驗各季處理間的結果卻與其有所不同,除了干季的PHO酶外,無論干季或濕季,降水減少后的酶活性均有不顯著增加,除βG酶。這可能是由于該地區雨水充沛,盡管進行了隔離降雨處理,但隔離降雨后土壤水分含量并未到達限制水平,因此酶活性并沒有因為土壤含水量下降而處于低值。相反,絕大多數酶活性在隔離降雨后還是有所增加,這也就說明隔離降雨后的水分含量對于微生物還是較為充足的、能夠維持其生物化學活動的。這也可能是因為受到水分減少的影響,土壤微生物受到一定程度的刺激,生產出更多的酶來抵制或是來適應這種不利的環境變化[41-42],進而使酶活性有所增加。此外,本研究還發現,隔離降雨后土壤總有機碳降低,4種酶(βG、CBH、PHO和PEO)的催化底物主要是土壤總有機碳,于是推論隔離降雨后使土壤總有機碳略微的下降,降低土壤酶活性催化底物,進而不利于土壤酶活性的提高。

3.3　酶活性變化的關鍵驅動因子

4　結論

本研究中短期隔離降雨后參與碳循環的酶活性(βG、CBH、PHO和PEO)總體呈現上升趨勢,其中βG酶活性受水分減少的刺激最為強烈。由此推測,未來氣候變化下,短期內的降水減少在一定程度上可能并不會馬上抑制土壤的酶活性,相反,土壤酶活性還會呈現增加的趨勢,這將對該地區養分循環起一定的影響作用。此外,有效養分與土壤酶活性之間具有一定的反饋作用,參與碳循環的酶活性增高,土壤肥力會有所上升,這將增加對植物的養分供應,從而間接影響該地區的森林群落生產力。但是由于模擬隔離降雨的時間長短對土壤微生物群落組成也有一定的影響,因此本試驗樣區隔離降雨模擬試驗還需持續進行,以便更好地探究土壤酶活性對降水減少的長期響應,為長期水分減少對森林生態系統土壤微生物的影響以及探索中亞熱帶杉木人工林土壤養分和碳循環問題提供科學依據。

參考文獻(References):

[1]IPCC. Climate Change 2013: The Physical Science Basis. Contribution of Working Group I to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. Cambridge: Cambridge University Press, 2013.

[2]Dore M H I. Climate change and changes in global precipitation patterns: what do we know? Environment International, 2005, 31(8): 1167- 1181.

[3]Escolar C, Maestre F T, Rey A. Biocrusts modulate warming and rainfall exclusion effects on soil respiration in a semi-arid grassland. Soil Biology and Biochemistry, 2015, 80: 9- 17.

[5]Kotroczó Z, Veres Z, Fekete I, Krakomperger Z, Tóth J A, Lajtha K, Tóthmérész B. Soil enzyme activity in response to long-term organic matter manipulation. Soil Biology and Biochemistry, 2014, 70(2): 237- 243.

[6]沈芳芳, 袁穎紅, 樊后保, 劉文飛, 劉苑秋. 氮沉降對杉木人工林土壤有機碳礦化和土壤酶活性的影響. 生態學報, 2012, 32(2): 517- 527.

[7]Brockett B F T, Prescott C E, Grayston S J. Soil moisture is the major factor influencing microbial community structure and enzyme activities across seven biogeoclimatic zones in western Canada. Soil Biology and Biochemistry, 2012, 44(1): 9- 20.

[8]A′Bear A D, Jones T H, Kandeler E, Boddy L. Interactive effects of temperature and soil moisture on fungal-mediated wood decomposition and extracellular enzyme activity. Soil Biology and Biochemistry, 2014, 70(2): 151- 158.

[9]Hackl E, Pfeffer M, Donat C, Bachmann G, Zechmeister-Boltenstern S. Composition of the microbial communities in the mineral soil under different types of natural forest. Soil Biology and Biochemistry, 2005, 37(4): 661- 671.

[10]Baldrian P, Merhautová V, Petránková M, Cajthaml T,najdr J. Distribution of microbial biomass and activity of extracellular enzymes in a hardwood forest soil reflect soil moisture content. Applied Soil Ecology, 2010, 46(2): 177- 182.

[11]Li X Z, Sarah P. Enzyme activities along a climatic transect in the Judean Desert. Catena, 2003, 53(4): 349- 363.

[13]Kardol P, Cregger M A, Campany C E, Classen A T. Soil ecosystem functioning under climate change: plant species and community effects. Ecology, 2010, 91(3): 767- 781.

[14]Dilly O, Munch J C. Microbial biomass content, basal respiration and enzyme activities during the course of decomposition of leaf litter in a black alder (Alnusglutinosa(L.) Gaertn.) forest. Soil Biology and Biochemistry, 1996, 28(8): 1073- 1081.

[15]Zhou X Q, Chen C R, Wang Y F, Xu Z H, Han H Y, Li L H, Wan S Q. Warming and increased precipitation have differential effects on soil extracellular enzyme activities in a temperate grassland. Science of the Total Environment, 2013, 444(2): 552- 558.

[16]Bell T H, Henry H A L. Fine scale variability in soil extracellular enzyme activity is insensitive to rain events and temperature in a mesic system. Pedobiologia, 2011, 54(2): 141- 146.

[17]吳波波, 郭劍芬, 吳君君, 任衛嶺, 劉小飛, 楊玉盛. 采伐剩余物對林地表層土壤生化特性和酶活性的影響. 生態學報, 2014, 34(7): 1645- 1653.

[18]黃永梅, 楊智杰, 郭劍芬, 吳君君, 陳朝琪, 王小紅, 張金鳳. 隔離降雨對杉木林土壤可溶性有機碳和微生物生物量碳的影響. 亞熱帶資源與環境學報, 2014, 9(1): 38- 45.

[19]Zhang Q F, Xie J S, Lyu M, Xiong D C, Wang J, Chen Y, Li Y Q, Wang M K, Yang Y S. Short-term effects of soil warming and nitrogen addition on the N:P stoichiometry ofCunninghamialanceolatain subtropical regions. Plant and Soil, 2017, 411(1/2): 395- 407.

[20]Jones D L, Willett V B. Experimental evaluation of methods to quantify dissolved organic nitrogen (DON) and dissolved organic carbon (DOC) in soil. Soil Biology and Biochemistry, 2006, 38(5): 991- 999.

[21]Vance E D, Brookes P C, Jenkinson D S. An extraction method for measuring soil microbial biomass C. Soil Biology and Biochemistry, 1987, 19(6): 703- 707.

[22]Brookes P C, Landman A, Pruden G, Jenkinson D S. Chloroform fumigation and the release of soil nitrogen: a rapid direct extraction method to measure microbial biomass nitrogen in soil. Soil Biology and Biochemistry, 1985, 17(6): 837- 842.

[23]周嘉聰, 劉小飛, 鄭永, 紀宇皝, 李先鋒, 徐鵬程, 陳岳民, 楊玉盛. 氮沉降對中亞熱帶米櫧天然林微生物生物量及酶活性的影響. 生態學報, 2017, 37(1): 127- 135.

[24]趙宏魁, 馬真, 張春輝, 雷占蘭, 姚步青, 周華坤. 種植密度和施氮水平對燕麥生物量分配的影響. 草業科學, 2016, 33(2): 249- 258.

[25]張文鵬, 司曉林, 王文銀, 高天鵬, 徐當會. 氮硅添加對高寒草甸生物量和多樣性的影響——以青藏高原為例. 草業科學, 2016, 33(1): 38- 45.

[26]莫江明, 彭少麟, 方運霆, 郁夢德, 孔國輝, 張佑昌. 鼎湖山馬尾松針闊葉混交林土壤有效氮動態的初步研究. 生態學報, 2001, 21(3): 492- 497.

[27]孟盈, 薛敬意, 沙麗清, 唐建維. 西雙版納不同熱帶森林下土壤銨態氮和硝態氮動態研究. 植物生態學報, 2001, 25(1): 99- 104.

[28]周才平, 歐陽華. 溫度和濕度對暖溫帶落葉闊葉林土壤氮礦化的影響. 植物生態學報, 2001, 25(2): 204- 209.

[29]陳伏生, 余焜, 甘露, 劉義, 胡小飛, 葛剛. 溫度、水分和森林演替對中亞熱帶丘陵紅壤氮素礦化影響的模擬實驗. 應用生態學報, 2009, 20(7): 1529- 1535.

[30]馬紅亮, 王杰, 高人, 尹云鋒, 孫杰. 施用銨態氮對森林土壤硝態氮和銨態氮的影響. 土壤, 2011, 43(6): 910- 916.

[31]Zhang R, Wienhold B J. The effect of soil moisture on mineral nitrogen, soil electrical conductivity, and pH. Nutrient Cycling in Agroecosystems, 2002, 63(2/3): 251- 254.

[32]王嬌月, 宋長春, 王憲偉, 王麗麗. 凍融作用對土壤有機碳庫及微生物的影響研究進展. 冰川凍土, 2011, 33(2): 442- 452.

[33]李忠佩, 張桃林, 陳碧云. 可溶性有機碳的含量動態及其與土壤有機碳礦化的關系. 土壤學報, 2004, 41(4): 544- 552.

[34]曹建華, 潘根興, 袁道先, 姜光輝. 巖溶地區土壤溶解有機碳的季節動態及環境效應. 生態環境, 2005, 14(2): 224- 229.

[35]Sinsabaugh R S. Enzymic analysis of microbial pattern and process. Biology and Fertility of Soils, 1994, 17(1): 69- 74.

[36]Aon M A, Colaneri A C. II. Temporal and spatial evolution of enzymatic activities and physico-chemical properties in an agricultural soil. Applied Soil Ecology, 2001, 18(3): 255- 270.

[37]Allison S D. Cheaters, diffusion and nutrients constrain decomposition by microbial enzymes in spatially structured environments. Ecology Letters, 2005, 8(6): 626- 635.

[38]Sinsabaugh R L, Lauber C L, Weintraub M N, Ahmed B, Allison S D, Crenshaw C, Contosta A R, Cusack D, Frey S, Gallo M E, Gartner T B, Hobbie S E, Holland K, Keeler B L, Powers J S, Stursova M, Takacs-Vesbach C, Waldrop M P, Wallenstein M D, Zak D R, Zeglin L H. Stoichiometry of soil enzyme activity at global scale. Ecology Letters, 2008, 11(11): 1252- 1264.

[39]Liu W X, Allison S D, Xia J Y, Liu L L, Wan S Q. Precipitation regime drives warming responses of microbial biomass and activity in temperate steppe soils. Biology and Fertility of Soils, 2016, 52(4): 469- 477.

[40]A′Bear A D, Boddy L, Jones T H. Bottom-up determination of soil collembola diversity and population dynamics in response to interactive climatic factors. Oecologia, 2013, 173(3): 1083- 1087.

[41]Williams C J, Shingara E A, Yavitt J B. Phenol oxidase activity in peatlands in New York State: response to summer drought and peat type. Wetlands, 2000, 20(2): 416- 421.

[42]Fenner N, Freeman C. Drought-induced carbon loss in peatlands. Nature Geoscience, 2011, 4(12): 895- 900.

[44]Bell T H, Klironomos J N, Henry H A L. Seasonal responses of extracellular enzyme activity and microbial biomass to warming and nitrogen addition. Soil Science Society of America Journal, 2010, 74(3): 820- 828.

[45]Frey S D, Drijber R, Smith H, Melillo J. Microbial biomass, functional capacity, and community structure after 12 years of soil warming. Soil Biology and Biochemistry, 2008, 40(11): 2904- 2907.

[46]Zhang W, Parker K M, Luo Y, Wan S, Wallace L L, Hu S. Soil microbial responses to experimental warming and clipping in a tallgrass prairie. Global Change Biology, 2005, 11(2): 266- 277.

[47]Sinsabaugh R L, Carreiro M M, Repert D A. Allocation of extracellular enzymatic activity in relation to litter composition, N deposition, and mass loss. Biogeochemistry, 2002, 60(1): 1- 24.

[48]Gallo M, Amonette R, Lauber C, Sinsabaugh R L, Zak D R. Microbial community structure and oxidative enzyme activity in nitrogen-amended north temperate forest soils. Microbiology Ecology, 2004, 48(2): 218- 229.

[49]Allison S D, Treseder K K. Warming and drying suppress microbial activity and carbon cycling in boreal forest soils. Global Change Biology, 2008, 14(12): 2898- 2909.

[50]Jing X, Wang Y H, Chung H, Mi Z R, Wang S P, Zeng H, He J S. No temperature acclimation of soil extracellular enzymes to experimental warming in an alpine grassland ecosystem on the Tibetan Plateau. Biogeochemistry, 2014, 117(1): 39- 54.

[51]Weintraub M N, Schimel J P. Seasonal protein dynamics in Alaskan arctic tundra soils. Soil Biology and Biochemistry, 2005, 37(8): 1469- 1475.

[52]Caldwell B A. Enzyme activities as a component of soil biodiversity: a review. Pedobiologia, 2005, 49(6): 637- 644.

[53]王暉, 莫江明, 魯顯楷, 薛璟花, 李炯, 方運霆. 南亞熱帶森林土壤微生物量碳對氮沉降的響應. 生態學報, 2008, 28(2): 470- 478.

[54]McGill W B, Cole C V. Comparative aspects of cycling of organic C, N, S and P through soil organic matter. Geoderma, 1981, 26(4): 267- 286.

[55]Schimel J P, Weintraub M N. The implications of exoenzyme activity on microbial carbon and nitrogen limitation in soil: a theoretical model. Soil Biology and Biochemistry, 2003, 35(4): 549- 563.

[56]Allison S D, Wallenstein M D, Bradford M A. Soil-carbon response to warming dependent on microbial physiology. Nature Geoscience, 2010, 3(5): 336- 340.