生物結皮對高寒退化草地植物群落的影響

徐恒康， ， ， ， ， ， *

(1. 中國農業大學動物科技學院， 北京 100193； 2. 青海貴南縣草原站， 青海 貴南 730070)

生物結皮是藻類、地衣、苔蘚真菌和細菌與土壤顆粒通過團聚和膠結作用在土壤表層形成的復合體[1]。生物土壤結皮具有防風固沙，防止水土流失，減慢水分蒸發的生態功能；能夠固定大氣中的碳、氮，增加土壤有機質，對微管植物微量元素的富集和營養物質的循環起到重要作用[2-4]。地衣和苔蘚結皮是生物結皮的重要組成部分，通常出現在生物結皮發育成熟階段[5]。近幾十年，國內外學者對地衣和苔蘚結皮的形態結構、分布格局、生物組成、特征分類和生態功能和管理等方面開展了研究[6]。生物結皮與微管植物間存在怎樣的相互關系也是當前研究的熱點，在不同的環境下，生物土壤結皮可以促進和抑制種子萌發和植物定植[7]。生物土壤結皮與當地本土植物關系緊密且可防止外來物種的入侵，當生物結皮大量生長時，結皮的生態結構和物種組成發生改變并抑制本土物種的生長[8-9]。一些研究認為，生物結皮促進了植物的生長，并提供植物所需要的營養物質[10]；也有學者認為苔蘚植物迅速吸收水分和養分，與維管植物競爭資源[11]；此外，也有觀點認為兩者占據不同的生態位，沒有明顯的互惠和競爭的關系[12]。生物結皮對植物群落的群落組成變化、各類型群落的特征對比以及生物結皮蓋度與群落蓋度的關系尚不明確。盡管對生物結皮與維管植物關系的報道很多，但多集中于荒漠地區和沙漠地區的研究[5, 13-14]，對于青藏高原高寒區域，生物結皮與植物群落的關系是促進或是抑制作用尚不明晰。本文探究青藏高原高寒退化草地生物結皮對植物群落結構以及多樣性的影響，分析了生物結皮蓋度與草本植物蓋度之間的相關性分析，以期為退化高寒草地潛在的植物演替方向與生態恢復機制提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 研究區概括

研究區域位于青海省海南藏族自治州貴南縣草原站(100°13′～101°33′ E，35°09′～36°08′ N)，屬高原大陸性氣候，年平均氣溫為2.3℃，年降水量為403.8 mm，年平均蒸發量為1 378.5 mm。植被類型為針茅化高寒草原，主要優勢種有矮生嵩草(Kobresiahumilis)、垂穗披堿草(Elymusnutans)、溚草(KoeleriacristataPers)和紫花針茅(StipacapillataLinn)等。土壤類型以高山草甸土為主，在草本植物之間鑲嵌著發育良好的生物結皮，其中苔蘚結皮占優勢，偶見地衣結皮。

圖1 左一為苔蘚結皮，右一為地衣結皮Fig.1 Moss biocrust in left and lichen biocrust in right

1.2 群落調查與取樣方法

于2017年7月-9月開展野外取樣調查，試驗地位于貴南縣森多鄉扎什給村，試驗地圍欄200 m×300 m，在圍欄樣地內按對角線設置3 m×3 m的樣方30個。在每個樣方隨機選取1個50 cm×50 cm的樣方，共30個。用鐵絲方格網(由256個面積為 1.25 mm × 1.25 mm 小格構成)調查結皮蓋度。在每個調查樣方中，記錄不同結皮出現的格子總數，并根據不同結皮所占鐵絲網的格數推算出蓋度。調查樣方群落內草本植物的種類、高度、蓋度、株數，其中草本植物群落鑒定到種。按照苔蘚、地衣的形態特征分別記錄樣方內苔蘚地衣的存在情況，統計整理后分為類型Ⅰ(地衣結皮和苔蘚結皮都存在)、類型Ⅱ(只有苔蘚結皮存在)、類型Ⅲ(苔蘚和地衣結皮均無)三種樣方類型，其中地衣結皮和苔蘚結皮同時存在的樣方(類型Ⅰ)13個；只有苔蘚結皮存在的樣方(類型Ⅱ)13個，樣方內地衣和苔蘚結皮都無的樣方(類型Ⅲ)4個(其中結皮蓋度達到2%以上才算出現，只有地衣存在的樣方由于地衣蓋度很小，因此忽略不計)。

1.3 重要值和多樣性指數

重要值計算公式：重要值=(相對高度+相對蓋度+相對頻度)/3

采用豐富度指數和Shannon-Wiener指數進行多樣性測定，計算公式如下：

(1)Margalet豐富度指數：R= (S-1)/lnN

(2)Shannon-Wiener指數

H=∑(-PilnPi)

上述各式中，Pi為物種i的重要值，S為物種i所在樣方的物種總數，N為樣方內所有植物總數。

1.4 數據分析

利用Excel 2003對植物種類進行統計和分析，對不同處理間的植物種數、蓋度、平均高度、物種豐富度、Shannon-Wiener指數等進行差異性分析，探究生物結皮對高寒草地植物群落的影響。

利用SPSS16.0對結皮蓋度和植物群落蓋度做相關性分析，利用曲線估計(curve estimation)進行擬合，找出有意義且擬合度最優的曲線和方程(決定系數采用校正后R2值，R2最大, 且P<0.05)，利用Sigmaplot 12.0回歸分析并作圖，探究不同生物結皮蓋度與植物群落蓋度之間的關系。

2 結果與分析

2.1 植物群落物種組成

試驗區內草本植物共23種，其中2種為短命植物，分屬于9個科(表2)。苔蘚和地衣結皮都存在的生境下(Ⅰ)植物種類共計7科20種植物，僅有苔蘚結皮存在的樣方生境下(Ⅱ)植物種類共計8科21種。苔蘚地衣結皮都不存在的生境下(Ⅲ)的植被種類共計7科16種。結皮存在樣方內植被種數比對照樣方多1科4種，其中Ⅰ類型中豆科、禾本科和莎草科所占比例50%，雜草比例為50%；Ⅱ類型中豆科、禾本科和莎草科所占比例47.61%，雜草比例為52.39%。Ⅲ類中沒有豆科出現，禾本科和莎草科所占比例為43.75%，雜草比例為56.25%。其中玄參科只在Ⅰ，Ⅲ中出現，唇形科只在Ⅱ，Ⅲ中出現(見圖2)。

圖2 結皮樣方內植物群落組成Fig.2 Community structure of herbaceous plants around different types of crusts

2.2 生物結皮對植物群落蓋度和多樣性的影響

生物結皮顯著影響了植物群落的蓋度、高度以及多樣性(表1)，類型Ⅰ樣方的(地衣和苔蘚結皮都存在)草本植物的蓋度和植被平均高度都顯著高于類型Ⅱ(僅有苔蘚結皮存在)(P<0.01)，但是類型Ⅰ、類型Ⅱ與類型Ⅲ(沒有結皮存在)樣方中植被蓋度與植被平均高度差異均不顯著；Ⅱ類型樣方中的苔蘚結皮蓋度顯著高于Ⅰ類型樣方(F=11.33，P<0.01)；類型Ⅲ(沒有結皮存在)的樣方其豐富度指數和Shannon-Wiener指數顯著高于類型Ⅰ(苔蘚和地衣都存在)(P<0.05)，而與Ⅱ類型差異不顯著。

表1 不同類型生物結皮對植物群落多樣性的影響Table 1 The effects of different types of biological crusts on plant community diversity

注：不同小寫字母表示有顯著性差異(P<0.05)

Note：Different lowercases indicate the significance at the 0.05 level

2.3 群落重要值變化

由表2可以看出生物結皮對群落物種組成產生了影響，植物物種重要值有所改變。研究發現(表2)，溚草(KoeleriacristataPers)、草地早熟禾(PoapratensisL)、紫花針茅(Stipapurpurea)與矮火絨(Leontopodiumnanum)為試驗樣地的優勢種。溚草重要值在三個類型的樣方中比較；類型Ⅱ>類型Ⅰ>類型Ⅲ；草地早熟禾的變化趨勢為：類型Ⅱ>類型Ⅲ>類型Ⅰ；紫花針茅的重要值在類型Ⅰ中最高(0.114)；矮火絨重要值變化趨勢與溚草一致。

表2 不同類型生物結皮中植物物種的重要值Table 2 Important value of plant species in different types of biological crusts

注：*表示短命植物

Note：*indicates the shortlife plant

2.4 生物結皮蓋度與群落蓋度的關系

植物群落蓋度與苔蘚結皮蓋度之間也存在著相關關系。分析得出：在類型Ⅰ中，苔蘚結皮的蓋度與草本植物蓋度為正相關關系(F=4.084，R2=0.2707,P=0.048；圖3a)，地衣結皮蓋度與草本植物蓋度無顯著相關性(F=0.906，R2=0.076，P=0.076)；在類型Ⅱ中(只有苔蘚結皮存在)，苔蘚結皮蓋度與草本植物蓋度呈現極顯著正相關(F=10.087，R2=0.4783，P=0.009;圖3b)。由此可見，苔蘚生物結皮的蓋度與草本植物蓋度在有地衣和地衣共存的樣方中顯著正相關(P<0.05)，在僅有苔蘚結皮存在的樣方中極顯著正相關(P<0.01)。

3 討論

生物結皮可通過侵蝕和沉積以改變水分分配和養分分布格局，生物結皮的分解可以增加土壤的有機質含量，這些都會影響植物的生長發育以及土壤-植物生態系統的演變[15-16]。生物結皮與草地植物群落有著直接或間接的相互關系，大多數學者[17-18]認為結皮蓋度與植物群落蓋度之間存在正相關關系，而有些學者[19-20]認為它們存在負相關關系，即生物結皮的存在不利于荒漠植物的萌發和定居，此外有觀點認為兩者占據著不同的生態位，沒有明顯的互惠或競爭的關系[12]。生物結皮對種子植物多樣性的影響，是由于生物結皮的存在對于土壤種子庫、種子萌發以及植物存活等綜合影響的結果[21]。

本研究發現，生物結皮對草本植物的群落結構產生一定程度的影響。其中Ⅰ類型中豆科、禾本科和莎草科所占比例50%，雜草比例為50%；Ⅱ類型中豆科、禾本科和莎草科所占比例47.61%，雜草比例為52.39%。Ⅲ類型中沒有豆科出現，禾本科和莎草科所占比例為43.75%，雜草比例為56.25%。沒有結皮存在的樣方的物種豐富度指數和Shannon-Wiener指數顯著高于苔蘚和地衣都存在的類型Ⅰ。可以得出：生物結皮的存在降低了雜草的比例，且初級發育階段的生物結皮(地衣和苔蘚共存)顯著減少了植物群落的多樣性，而高級發育階段的生物結皮(僅有苔蘚結皮存在)對植物群落的多樣性降低程度不顯著。這與前人[22-24]在荒漠和沙漠研究結果一致。莊偉偉等[22, 25]研究發現，對生物結皮層進行小范圍，適宜的破壞，將會提高維管植物定居的可能性，從而說明發育良好的生物結皮存在著抑制維管植物生長的可能性。可能是因為生物結皮對種子的“隔離”作用，由于發育良好的生物結皮在土壤表層形成堅實的“外殼”，導致生物結皮的種子不能定植，從而造成對植物群落結構和物種多樣性的差異。研究還發現，溚草、草地早熟禾、紫花針茅與矮火絨為實驗樣地的優勢種，然而在沒有結皮存在的樣方中垂穗披堿草作為優勢種出現。可以初步推測生物結皮的存在抑制了高寒草地中垂穗披堿草的定植與生長。可能由于披堿草的繁殖方式是種子生殖，而且披堿草的種子體積較大，且對比發現溚草、草地草熟禾、紫花針茅與火絨草都是密叢型或者墊裝叢生型，占據了一定的絕對空間優勢，而披堿草則為疏叢型多年生植物。因此，生物結皮影響了高寒草地多年生疏叢型草本植物的分布與生長。分析生物結皮蓋度與草本植物蓋度的相關性聯系，得出苔蘚生物結皮與草本植物蓋度呈正相關關系。可能是因為生物結皮積累了大量植物生長所需的必要元素，促進了植物吸收和成長，而草本植物給苔蘚結皮的生長提供了遮陰和減少蒸發的微環境，從而促進苔蘚結皮的生長[10]。可能其中存在著一個“閾值”達到一定程度后苔蘚植物與維管植物競爭資源，植被與苔蘚結皮的蓋度呈負相關[26]。苔蘚結皮和地衣結皮有著不同的微生物群落，也可能是因為微生物的多樣性的差異直接或間接影響植物群落[27]。然而，生物結皮可能在其前期發育階段(苔蘚和地衣都存在)顯著降低了植物群落多樣性和豐富度指數，而在其高級發育階段，對于植物群落多樣性和豐富度指數降低作用影響不顯著[28]。原因可能是生物結皮和植物群落在演替過程中達到了相對的平衡的穩定狀態。地衣結皮的蓋度與微管植物關系不明顯，其原因可能因為地衣不需要進行光合作用，需要的資源也較少，與植物的蓋度關系不明顯。

圖3 草本植物蓋度與苔蘚植物蓋度的相關分析Fig.3 Linear relationships between biological soil crust coverage and vascular plant coverage

4 結論

在青藏高原高寒退化草地生態系統中，生物結皮的存在影響了植物的群落結構。生物結皮的存在降低了雜草的比例，且初級發育階段的生物結皮(地衣和苔蘚共存)顯著降低了植物群落的多樣性，而高級發育階段的生物結皮(僅有苔蘚結皮存在)對植物群落的多樣性降低程度不顯著；苔蘚生物結皮的蓋度與草本植物蓋度呈正相關關系，在地衣和苔蘚結皮共存的樣方中正相關顯著(P<0.05)，在僅有苔蘚結皮存在的樣方中正相關關系極顯著(P<0.01)。生物結皮在高寒草地生態系統中扮演著重要的角色，可能在調節高寒退化植物群落的結構和功能方面發揮重要作用。