植物RNA結合蛋白研究進展

張在寶，李婉杰，李九麗，張弛，胡夢輝，程琳，袁紅雨

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植物RNA結合蛋白研究進展

張在寶1,2，李婉杰1，李九麗1，張弛1，胡夢輝1，程琳1，袁紅雨1,2

（1信陽師范學院生命科學學院，河南信陽 464000；2信陽師范學院河南省茶學重點實驗室，河南信陽 464000）

在真核生物中，RNA結合蛋白（RBPs）是一類重要的轉錄后調控因子，通過與RNA結合形成核糖核蛋白復合物來調節真核生物細胞的RNA代謝過程，包括RNA的轉移、修飾、翻譯及降解。RNA結合蛋白廣泛存在于動物、植物以及微生物中，約占真核生物基因編碼蛋白的2%—8%。近年來，對RNA結合蛋白的研究已成為備受關注的熱點。RNA結合蛋白與人類健康密切相關，許多RNA結合蛋白的突變都會導致人類疾病。RNA結合蛋白（尤其是三角狀五肽重復區蛋白）不僅在植物中大量存在，而且作為重要的調控因子在RNA代謝、生長發育以及應激反應過程中發揮重要作用，這已引起人們的廣泛關注。相對于動物RNA結合蛋白的大量研究，植物RNA結合蛋白的功能研究還相對較少。文中詳細總結了近幾年植物RNA結合蛋白的功能研究、作用機制以及同其他RNA結合蛋白之間的相互關系，并在此基礎上重點闡述了5類RNA結合蛋白家族在植物中的功能研究進展，包括富含絲氨酸-精氨酸的RNA結合蛋白（SR蛋白）、富含甘氨酸的RNA結合蛋白（GR-RBPs）、三角狀五肽重復區蛋白（PPR蛋白）、DEAD-box RNA解旋酶（DEAD-box RHs）以及RNA分子伴侶。主要在擬南芥、水稻和小麥等模式植物或經濟作物中對上述5類植物RNA結合蛋白的功能基因進行介紹，總結每類RBPs在植物的RNA代謝、生長發育以及逆境脅迫響應過程中的重要作用，從而為基礎研究和農業生產實踐提供了重要的理論依據。在這5類RBPs中，SR蛋白主要作為重要的選擇性剪接因子參與RNA代謝，從而在植物的生長發育和脅迫響應中發揮關鍵的調節作用；許多GR-RBPs家族成員具有功能多樣性，一方面可能通過介導植物激素信號通路來調節植物的脅迫耐受性和各種生長發育過程；另一方面作為RNA分子伴侶參與RNA折疊反應并因此在低溫和干旱等非生物脅迫響應過程中發揮關鍵作用。PPR蛋白主要參與線粒體和葉綠體的RNA代謝，調節植物的脅迫響應和生長發育過程；DEAD-box RHs作為細胞核和細胞器重要的RNA剪接因子，在植物生長發育以及非生物脅迫響應中發揮多種功能；作為非特異性RNA結合蛋白的RNA分子伴侶，通過參與RNA折疊反應而維持RNA分子的正常功能。此外，前4類RNA結合蛋白中有許多RBPs具有RNA分子伴侶活性，這使得同一蛋白可能具有功能多樣性，從而賦予植物在逆境下具有較強的脅迫耐受性。

RNA結合蛋白；RNA代謝；植物生長發育；應激反應

轉錄及轉錄后水平的基因表達調控對真核生物生長發育和響應外部環境刺激至關重要。真核生物基因表達的轉錄后調控包括RNA加工、前體RNA剪接、RNA的細胞核輸出、RNA的穩定、翻譯和凋亡，這些過程被稱為RNA代謝。在RNA代謝途徑中，大量的蛋白質因子——RNA結合蛋白（RNA-binding proteins，RBPs）與RNA結合形成核糖核蛋白（ribonucleoprotein，RNP）復合物來調節RNA代謝過程。每一種RNA分子都有許多RNA結合蛋白與之結合來穩定、保護、組裝或轉移它[1-2]。RNA結合蛋白具有多個保守的基序和結構域，包括RNA識別基序（RNA recognition motif，RRM）、鋅指基序、K同源性結構域（K-homology domain，KH）、冷休克結構域、富含甘氨酸的區域、富含精氨酸的區域、RD重復序列和SR重復序列，這些結構域相互結合構成了各種特異性RBPs[3-4]。

RNA結合蛋白廣泛存在于動物、植物以及微生物中，約占真核生物基因編碼蛋白的2%—8%[5]。根據蛋白結構，RNA結合蛋白可以分為7個蛋白家族：富含絲氨酸-精氨酸的RNA結合蛋白（SR蛋白）、富含甘氨酸的RNA結合蛋白（GR-RBPs）、三角狀五肽重復區蛋白（PPR蛋白）、DEAD-box RNA解旋酶（DEAD-box RHs）、葉綠體RNA剪接與核糖體成熟結構域蛋白（chloroplast RNA splicing and ribosome maturation domain protein，CRM蛋白）、S1結構域蛋白（S1 domain containing-protein，SDPs）和細菌冷休克蛋白（bacterial cold shock protein，CSPs）。在哺乳動物中，RNA結合蛋白與人類疾病如腫瘤、神經系統疾病等密切相關。例如RNPC1（RRM家族的RBP）通過調節癌細胞中mRNA的穩定性而實現靶標的差異表達，其異位表達會誘導細胞周期停滯，抑制乳腺腫瘤細胞增殖，并通過調節誘導的逆轉上皮-間質轉化（epithelial-mesenchymal transition，EMT）進一步抑制腫瘤細胞的遷移和侵襲[6]。TDP-43是核糖核蛋白（Heterogeneous nuclear ribonulcleoprotein，hnRNP）家族成員，其存在于海馬神經元的樹突中并能夠結合數千個RNA分子，參與miRNA代謝，對神經元的生長不可或缺[7]。植物的RNA結合蛋白在植物生長發育以及應激反應過程中發揮重要作用，目前對RNA結合蛋白在植物中的功能和作用機制的研究還比較少。前人對植物RBPs的研究主要集中在核編碼的靶向葉綠體或線粒體的RBPs、富含甘氨酸的RBPs（GR-RBPs）以及三角狀五肽重復區蛋白（PPR蛋白）。大量的研究表明植物RBPs作為重要的調控因子在RNA代謝、植物生長發育以及脅迫響應中發揮重要作用，從而引起人們對植物RBPs的廣泛關注。本研究闡述了一些與植物（主要是擬南芥）生長發育以及脅迫響應相關的RBPs的功能、作用機制和相互聯系，重點總結了5類RBP家族在植物生長發育和脅迫反應中的重要作用（表1和表2），包括SR蛋白、GR-RBPs、PPR蛋白、DEAD-box RHs以及RNA分子伴侶。

1 富含絲氨酸―精氨酸的RNA結合蛋白（SR蛋白）家族

SR蛋白家族在動植物中都是非常重要的一類RNA結合蛋白，并且在高等真核生物中高度保守。SR蛋白參與基因轉錄后調控的關鍵步驟，是前體mRNA組成型和選擇性剪接的必需因子。SR蛋白的結構特征包括：N端有1個或2個RNA識別基序（RRM），C端是富含絲氨酸和精氨酸的二肽（dipeptide rich in serine and arginine，SR）結構域。研究較多的動物SR蛋白大多參與mRNA的剪接過程。與人類的12個SR蛋白相比，植物中SR蛋白的種類和數量較多一些，比如擬南芥和水稻中分別有19和22個SR蛋白，大豆具有25個SR蛋白，但是關于這些植物SR蛋白的研究還很少。目前，植物中的研究表明SR蛋白在植物的生長發育和脅迫響應中起著關鍵作用。

表1 植物RNA結合蛋白的分類、結構特征及主要功能

RRM：RNA識別基序；SR：富含絲氨酸和精氨酸的二肽；CSD：冷休克結構域

RRM: RNA recognition motif; SR: dipeptide rich in serine and arginine; CSD: cold shock domain

水稻SRp32、SRp33a、SRp33b、SCL26、RSZp23、RSZ36和RSZ37a通過參與mRNA的剪接、輸出或翻譯過程，調節水稻生長發育的各個方面[8]；擬南芥RS40和RS41能夠調節自身基因前體mRNA和其他SR基因的選擇性剪接[9-10]，AtRSZ33也具有類似的剪接模式。此外，AtRSZ33的異位表達會導致植物發育異常，比如加快細胞增殖、改變細胞伸長和分裂極性等[11]，這表明植物SR蛋白可能通過mRNA代謝過程而實現對植物生長發育的調節。SR蛋白在RNA代謝中的可變性使其在非生物脅迫下具有較強的脅迫彈性，例如溫度脅迫和激素處理均能改變SR蛋白的選擇性剪接，如受激素影響的SR1、SR34b和SCL33等蛋白，這表明非生物脅迫和激素可能通過改變SR基因轉錄本的結構而影響它們的選擇性剪接功能、剪接效率和靶向性[12]。

表2 植物RNA結合蛋白的分類、物種分布及研究現狀

植物SR蛋白往往通過與同源或異源蛋白的相互作用來發揮重要的剪接功能。例如水稻RSp29和SCL26相互作用以增加mRNA的剪接效率；RSZ36和SRp33b相互作用以改變自身和其他SR蛋白的選擇性剪接模式[8]；RS40和RS41蛋白與含KH結構域的RNA結合蛋白HOS5等相互作用共同調節前體mRNA的加工[10]。目前，對植物SR蛋白的研究仍處于初級階段，很多與之相關的功能和機制尚未得到解析，高等真核生物的SR蛋白具有較高的序列保守性，這或許是研究植物SR蛋白可有效利用的一種捷徑。

2 富含甘氨酸的RNA結合蛋白（GR- RBPs）家族

植物中富含甘氨酸的蛋白質（GRPs）以高含量的甘氨酸為特征（20%—70%），共分為4類，其中只有第Ⅳ類GRPs（GR-RBPs）具有RNA結合功能，是RNA結合蛋白[13]。GR-RBPs在植物中廣泛存在，參與調節植物生長發育和響應非生物脅迫過程。GR-RBPs的結構特征是在C-末端存在富含甘氨酸的區域，N-末端存在RNA識別基序（RRM）或冷休克結構域（CSD）。

擬南芥基因組編碼十多種GR-RBPs，這些GR-RBPs在生長發育以及各種脅迫反應中發揮重要作用。具有RNA分子伴侶活性的和在水稻中的過表達有助于提高水稻的干旱耐受性和種子產量，并且其轉基因植株對生長發育無任何副作用，因此，它們可以作為一種潛在的調節基因來改善干旱脅迫下的水稻生長發育[14]。AtGRP7能增強擬南芥對干旱和高鹽的耐受性，它通過非ABA依賴型的方式調節氣孔開度以控制水分蒸騰，從而介導植物的非生物脅迫反應[15]。此外，AtGRP7能夠通過調節保衛細胞中的mRNA輸出而提高植株的低溫耐受性[15]。AtGRP7是丁香假單胞菌Ⅲ型效應物HopU1的直接靶標，其和AtGRP8不僅能提高擬南芥的免疫功能[16-17]，而且還能作為生物鐘調節器共同調節晝夜節律[18]。AtGRP7和AtGRP8在自主開花途徑中能夠調節植物開花，在突變體和反轉義植株中開花阻遏蛋白（FLOWERING LOCUS C，FLC）被上調，并由此導致晚花表型。與此相反，過表達會降低轉錄，從而導致早花[19]。AtGRP2以非ABA依賴型的方式促進鹽或冷脅迫下的種子萌發和幼苗生長，提高擬南芥鹽和低溫耐受性[20]。綜上所述，擬南芥的GR-RBPs主要作為RNA分子伴侶在非生物脅迫響應中發揮重要作用，同時其可能通過介導植物激素信號通路而調節植物的生長發育。

水稻和擬南芥的GR-RBPs在功能上具有保守性，它們在植物響應低溫過程中主要作為RNA分子伴侶發揮調節作用。3個水稻GR-RBP蛋白（OsGRP1、OsGRP4和OsGRP6）能夠彌補冷休克期間低溫敏感型大腸桿菌突變體的生長缺陷表型，以及恢復冷脅迫下擬南芥突變體的缺陷表型[21]。KIM等[21]研究發現OsGRP4和OsGRP6通過介導mRNA從細胞核向細胞質的運輸過程來參與水稻的低溫脅迫響應。

2.1 含有CCHC型鋅指基序的GR-RBP—RZ家族

在GRPs家族的4類蛋白中，第Ⅳ類GRPs又分為a、b、c和d 4個不同的子類，含有CCHC型鋅指基序的GRPs屬于Ⅳb亞類（RZs家族）。RZs在N-末端含有RRM結構域，在C-末端有富含甘氨酸的區域且其間散布著CCHC型鋅指基序。不同物種中的RZs在結構和功能上具有保守性，參與植物的生長發 育和脅迫響應過程。

擬南芥基因組編碼3個RZ基因，分別被命名為、和。在低溫脅迫下強烈上調，在干旱和脫落酸脅迫下則與之相反。在低溫下AtRZ-1a促進種子萌發和幼苗生長，而其突變體中的上述過程明顯受到抑制[22-23]。在鹽或干旱脅迫條件下，AtRZ-1a則抑制擬南芥種子萌發和幼苗生長，說明AtRZ-1a的調節方式具有環境特異性[22-23]。AtRZ-1b和AtRZ-1c通過與其他蛋白如SR蛋白相互作用，調節前體mRNA剪接，在植物發育的許多方面發揮重要作用。和雙突變植株表現出多種發育缺陷，如種子萌發和根生長延遲、晚花、少花、植株高度降低、葉尺寸減小以及鋸齒狀葉等[24]。轉錄組分析發現許多關鍵的發育調節基因和激素相關基因的表達水平在雙突變體中發生改變，這是導致雙突變體出現多種異常表型的原因。同時，AtRZ-1b和AtRZ-1c是內含子剪接所必須的，AtRZ-1b和AtRZ-1c促進第一個內含子的高效剪接并抑制轉錄，從而調節植物開花[24]。

水稻基因組也編碼3個RZ基因（），其轉錄水平均受低溫脅迫誘導，受干旱或鹽脅迫的影響微弱。上述3個基因中只有能夠提高擬南芥的低溫耐受性，表明其功能存在一定差異[25]。小麥基因組編碼4個RZ基因（），它們在非生物脅迫下植物的種子萌發、幼苗生長和低溫耐受性方面發揮不同功能。鹽脅迫下，過表達的3種轉基因擬南芥的種子萌發均被抑制；干旱脅迫下，過表達或的轉基因擬南芥種子萌發受到抑制；過表達的轉基因擬南芥幼苗生長在低溫或鹽脅迫下被顯著抑制，而過表達則提高了擬南芥的低溫耐受性[26]。由此推測不同物種的RZs在參與植物的生長發育以及脅迫反應過程中，存在一定的功能保守性。

2.2 含有冷休克結構域的GR-RBPs—CSDPs家族

CSDPs家族屬于GR-RBPs的Ⅳc亞類。冷休克結構域（cold shock domain，CSD）是與RNA、ssDNA和dsDNA結合有關的高度保守的核酸結合結構域，在細菌、動物和植物中廣泛存在。細菌冷休克蛋白由單一的CSD組成，在低溫下被誘導，并在低溫脅迫反應過程中發揮重要作用[27]。植物CSD蛋白的結構特征是在N端含有一個CSD，C端含有一個富含甘氨酸的區域，并在富含甘氨酸的區域中散布著不同數量的CCHC型鋅指基序[28]。CSDPs同樣在植物發育和脅迫響應中發揮重要作用。

擬南芥中存在4種CSD蛋白，分別為AtCSP1、AtCSP2、AtCSP3和AtCSP4。其中，AtCSP2表達量最高，AtCSP3是目前研究最深入的，AtCSP2與AtCSP4的同源性最高，且在某些方面具有功能冗余。AtCSP1在干旱或鹽脅迫下植物的種子萌發和生長中發揮作用[29]。AtCSP2通過CBF依賴性途徑負調節植物的低溫耐受性，其過表達導致植物的低溫耐受性降低，此外在低溫耐受性和開花時間的調控方面與AtCSP4存在功能冗余。另外，過表達導致植株的形態和生長發育發生改變，如植株矮小，開花延遲和果莢變短[30]，AtCSP2還能夠通過調節GA和ABA代謝基因的表達來負調控種子萌發[28]。AtCSP3參與植物鹽和干旱脅迫耐受性的調控，過表達能夠顯著提高鹽和干旱脅迫下的植株存活率[31]。AtCSP4通過調節與發育相關的基因表達而在長角果發育的晚期階段起重要作用，過表達導致MADS-box和胚乳發育基因的表達在花和果實發育過程中發生異常改變，轉基因植株表現出長角果縮短和種子成熟度低等缺陷表型[32]。

小麥也編碼4種CSD蛋白（WCSP1—WCSP4），其中WCSP1是第一個被發現的CSD蛋白，WCSP1能賦予低溫敏感型大腸桿菌較強的耐受性[33]。水稻編碼2種CSD蛋白，分別為OsCSP1和OsCSP2，它們表現出核酸結合活性并改善了大腸桿菌突變體的低溫敏感性[34]。此外，小麥WCSPs和水稻OsCSPs在植物發育中也發揮重要作用[33-34]，但仍未見相關的研究報道。目前，關于植物CSD蛋白的研究還很少，雖然在植物中已經鑒定出許多CSD蛋白，但對它們功能的解析程度還不夠深入。

3 三角狀五肽重復區蛋白（PPR蛋白）家族

PPR蛋白是一種序列特異性RNA結合蛋白，它們以序列特異性方式結合RNA，是目前研究最深入和最重要的一類RNA結合蛋白之一。PPR蛋白家族成員是mRNA轉錄后靶向細胞器的關鍵調控者，主要參與線粒體和葉綠體的RNA代謝過程。PPR蛋白幾乎涉及植物細胞器RNA代謝的所有方面，包括RNA編輯、RNA剪接、RNA穩定以及翻譯過程。PPR蛋白由大約35個氨基酸序列經串聯重復組成，并且隨后折疊成一對反向平行的α螺旋。PPR蛋白主要被分為2個亞類，P類和PLS類。P類PPR蛋白具有規范的35個氨基酸基序，但有些除了PPR基序外，還會在末端存在額外的結構域，以行使特異性功能；而PLS類的PPR蛋白具有3種不同類型的PPR基序，其長度各不相同：P（35個氨基酸）、L（35—36個氨基酸）和S（約31個氨基酸）。PLS類PPR蛋白一般會包含額外的結構域，根據這些結構域的不同，又分為不同的亞家族，包括PLS、E1、E2、E+和DYW等家族，不同類型的PPR蛋白可能具有不同的功能[35-36]。PPR蛋白主要存在于植物中，在其他真核生物中較少，人類基因組中只有不到10個PPR蛋白。在植物中，擬南芥基因組含有超過450個PPR蛋白，水稻中大約有477個，除這兩類外，其他物種如玉米中含量相對較少。PPR蛋白在細胞器RNA加工、CMS植物的育性恢復、光合作用、呼吸作用、胚胎發生、植物發育以及脅迫響應過程中發揮重要作用。目前已經有部分植物PPR蛋白被報道，但仍有大部分PPR蛋白的分子功能未得到解析。下面主要總結了近幾年關于擬南芥、水稻和玉米PPR蛋白的功能研究進展。

在擬南芥中，靶向線粒體的PPR蛋白BLX[37]、AtGRS1[38]和SLO4[39]參與調節線粒體內含子的剪接，并對植物早期胚胎發育和植株生長發揮重要作用。還有一些靶向線粒體的 PPR蛋白，它們不僅在RNA代謝過程中發揮重要作用，而且在改善細胞質雄性不育和逆境脅迫等方面也具有重要功能。如RPF5蛋白除了參與特定mRNA的成熟過程外，也能夠部分恢復細胞質雄性不育系的育性[40]。SOAR1是擬南芥響應非生物脅迫重要的正調控蛋白，過表達能顯著提高植物的干旱、鹽和低溫的脅迫耐受性，并且不會影響植物的正常生長和發育。SOAR1還是ABA信號轉導的關鍵負調控因子，通過整合ABA依賴型和非依賴型的信號傳導途徑來調節植物的應激反應[41-42]。AtSLG1在RNA編輯、植物生長發育、ABA處理和干旱脅迫反應中發揮重要作用[43]。AtPGN在植物響應逆境脅迫過程中發揮重要作用。突變體表現出對壞死性真菌病原體的易感性以及對脫落酸、葡萄糖和鹽脅迫的超敏感性?；蚬δ苎芯拷沂綪GN在脅迫反應過程中通過調節線粒體的活性氧動態平衡來發揮作用[44]。靶向葉綠體的擬南芥PPR蛋白，它們除了在葉綠體內含子剪接過程中起至關重要的作用外，在生長發育以及光合作用中也發揮重要作用。如AtSEL1參與葉綠體發育所需的質體基因的表達調控，在突變體中，光合作用的相關蛋白減少且葉綠體發育受損[45]；AtPPR2在胚胎發育的第一次有絲分裂和細胞增殖過程中發揮重要作用[46]；此外還有葉綠體發育及光合作用所必須的SVR7蛋白，其基因突變體（）顯示葉綠體ATP合酶亞基的積累受到影響。綜上所述，擬南芥PPR蛋白在細胞器mRNA代謝、植物生長發育以及脅迫反應等方面發揮關鍵作用[47]。

在水稻中，許多PPR蛋白除了具有基本的RNA編輯功能外，還參與植物發育的各個方面，如花粉發育、幼苗生長和葉綠體發育，并且在改善細胞質雄性不育和非生物脅迫等方面也發揮重要作用。如OsPPR676蛋白是水稻生長和花粉發育所必需的，OsPPR676對于質體atpB亞基的產生是必不可少的，其通過影響ATP合酶的活性在脂肪酸、碳水化合物以及其他有機物的生物合成中發揮關鍵作用[48]。OsPPR6參與葉綠體中與光合作用相關的基因轉錄物的剪接并調節早期葉綠體的生物合成，是水稻葉綠體生物合成所必需的調節因子[49]。OsPGL1通過參與線粒體和葉綠體中特定位點的RNA編輯而調節相關的生物過程[50]。OsRF5通過與富含甘氨酸的蛋白質GRP162相互作用而恢復紅蓮型細胞質雄性不育系的育性[51]。OsWSL[52]和OsWSL4[53]是葉綠體重要的剪接因子，影響水稻早期葉片發育，且OsWSL能提高植物對ABA、鹽和糖脅迫的耐受性。OsV4在低溫脅迫下早期的葉綠體發育中起重要作用[54]。

近期發現玉米PPR蛋白在基因功能上存在一定的相似性。玉米PPR蛋白的種類較少，且大多靶向線粒體。如靶向線粒體的EMP10[55]、EMP11[56]、DEK10[57]和DEK35[58]蛋白對線粒體內mRNA的不同位點進行RNA編輯和剪接，是維持線粒體功能和胚胎、胚乳發育不可或缺的一類PPR蛋白。另外，PPR78[59]和PPR2263[60]對線粒體mRNA進行編輯和剪接，對線粒體發揮功能和種子發育具有重要作用。近幾年，盡管已經鑒定出許多植物PPR蛋白，但由于植物中PPR蛋白本身基數較大的緣故，還有很多發揮重要功能的PPR蛋白未被研究。此外，目前關于PPR蛋白作用的詳細地分子機制還不清楚，需要進一步深入探究。

4 DEAD-box RNA解旋酶（DEAD-box RHs）家族

RNA解旋酶（RH）是能夠改變RNA結構的酶。RHs分為6個超家族（SF1—SF6），其中超家族Ⅱ（SF2）是最大的解旋酶家族，主要由DEAD-box RHs組成，DEAD-box RHs具有RNA結合活性，是RNA結合蛋白。DEAD-box RHs可以催化RNA分子中二級結構的解旋，從而影響有機體中RNA代謝過程，它們在調節各種細胞代謝途徑中發揮重要作用。DEAD-box RNA解旋酶由Q、Ⅰ、Ⅱ（DEAD）、Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ和Ⅵ結構域組成，這些結構域具有不同的功能，有的具有解旋功能，有的具有RNA結合活性，有的具有其他特異性功能。在真核生物中，植物編碼的DEAD-box RHs更多，擬南芥編碼約58個，水稻約50個，人類基因組中約有36個。目前植物中的DEAD-box RHs研究主要集中在擬南芥和水稻上，DEAD-box RHs除了在RNA代謝方面發揮重要作用外，在植物生長發育和非生物脅迫中也行使重要功能。

4.1 DEAD-box RHs在RNA代謝中起著至關重要的作用

大多數DEAD-box RHs在RNA代謝過程中發揮作用，這些DEAD-box RHs不僅是細胞核RNA代謝中必不可少的調節因子，有些也參與線粒體和葉綠體的RNA代謝過程。如AtRH9參與線粒體mRNA中Ⅱ組內含子的剪接[61]；AtRH50參與葉綠體23S和4.5S rRNA的加工[62]；ZmRH3參與rRNA的生物合成以及葉綠體中mRNA的剪接[63]；RCF1[64]和RID1[65]是擬南芥前體mRNA必要的剪接因子；水稻TOGR1[66]在高溫下能維持rRNA的穩定性。綜上所述，DEAD-box RHs在RNA代謝中起著重要作用。

4.2 DEAD-box RHs在植物生長發育和非生物脅迫反應中具有不同作用

許多DEAD-box RHs在植物生長發育過程中也具有重要作用。如RID1在配子體發育過程中發揮重要作用[65]；AtRH57參與植物種子萌發和幼苗生長過程中葡萄糖和脫落酸信號交聯的糖應答過程[67]；擬南芥AtRH36[68]和水稻OsRH36[69]參與雌配子的有絲分裂過程，它們在功能上具有保守性；OsRH2和OsRH34參與調控水稻株高、花粉和種子發育[70]，綜上所述，DEAD-box RHs在植物生長發育的多個過程中發揮重要的調節作用。

DEAD-box RHs在非生物脅迫中的潛在作用也日益被發現。如RCF1參與植物低溫感應基因的調控并增加植株的低溫耐受性[64]；AtRH7參與植物發育和擬南芥的低溫耐受性[71]；過表達促進了水稻在高溫脅迫下的生長[66]；靶向線粒體的擬南芥AtRH9和AtRH25的過表達抑制了高鹽濃度條件下的種子發芽，其中的過表達也能增強植株的低溫耐受性[72]；RH8與PP2CA相互作用，通過ABA依賴型信號傳導來調節干旱脅迫反應[73]；葉綠體靶向的BrRH22在高鹽和干旱脅迫下促進擬南芥種子發芽和植株生長[74]。以上結果表明DEAD-box RHs在非生物脅迫反應中扮演關鍵作用。盡管DEAD-box RHs在植物中已取得較大進展，但仍有很多DEAD-box RHs未被鑒定，此外關于DEAD-box RHs參與的信號轉導調控網絡還不清楚，因此，未來還要進一步確定它的RNA靶標及其與其他調節信號的交聯機制。

5 RNA分子伴侶

同蛋白質一樣，RNA分子需要正確地折疊成相應的結構才能發揮正常功能，然而RNA分子由于其固有的動力學和熱力學折疊問題而容易錯誤折疊成非功能性結構。RNA分子伴侶是非特異性的RNA結合蛋白，通過對錯誤折疊的RNA進行結構重排來促進RNA的正確折疊，以保證RNA代謝過程的順利進行[75]。RNA分子伴侶在生物體如細菌、病毒、動物和植物的生長和發育中起著關鍵作用，其中對RNA分子伴侶在植物中的研究遠遠落后于其他3類生物。許多富含甘氨酸的RNA結合蛋白（GR-RBPs）以及DEAD-box RNA解旋酶（DEAD-box RHs）家族成員具有RNA分子伴侶活性，它們在植物生長發育和脅迫反應中發揮重要作用，并且有些已被確定在逆境脅迫下作為RNA分子伴侶起作用。

具有RNA分子伴侶活性的RNA結合蛋白參與植物脅迫響應。當細胞暴露于低溫時，RNA分子伴侶的作用更加突出，錯誤折疊的RNA分子在低溫下變得過度穩定，在缺少RNA分子伴侶的幫助下不能呈現天然構象。研究證明GR-RBPs的某些家族成員在低溫反應期間表現出RNA分子伴侶活性，如擬南芥的AtGRP2[20]和AtGRP7[21]；水稻的OsGRP1、OsGRP4和OsGRP6[21]等蛋白。另外，在GR-RBPs家族中，含有CCHC型鋅指基序的GR-RBPs（RZs）成員也被發現具有RNA分子伴侶活性，如擬南芥AtRZ-1a[76]、水稻OsRZ2[25]和小麥TaRZ2[77]等蛋白。GR-RBPs家族的CSDP1[78]在提高擬南芥低溫耐受性方面也起RNA分子伴侶作用。以上結果表明具有RNA分子伴侶活性的GR-RBPs家族成員在植物脅迫反應中發揮重要作用。在細胞響應低溫過程中，GR-RBPs的結構域序列和總體折疊方式對于GR-RBPs的RNA分子伴侶活性至關重要[79]。DEAD-box RHs家族的某些成員在植物脅迫反應中也具有RNA分子伴侶活性，如低溫脅迫下的AtRH25蛋白[72]；另外由具有RNA分子伴侶活性的擬南芥AtRH3 所調節的內含子剪接對于葉綠體功能、植物的生長和脅迫反應是至關重要的[80]。

RNA分子伴侶在植物的生長和發育中起著關鍵作用，尤其是一些靶向葉綠體的RNA分子伴侶。如靶向葉綠體的SRRP1影響擬南芥葉綠體轉錄物的剪接和加工[81]；靶向葉綠體的SDP影響rRNA加工、葉綠體生物合成及光合作用[82]，這些對擬南芥的正常生長是至關重要的；還有CFM4通過參與葉綠體rRNA的加工在擬南芥生長和應激反應中發揮作用[83]。綜上所述，在植物生長和發育過程中，許多具有RNA分子伴侶活性的RNA結合蛋白在RNA代謝的調節過程中發揮重要作用。目前，已有許多證據表明RNA分子伴侶在植物生長發育以及脅迫反應中發揮重要作用，但關于RNA分子伴侶的研究還不夠深入，接下來不僅要繼續挖掘更多具有RNA分子伴侶活性的RBPs，還要研究RNA分子伴侶如何識別底物RNA以及它們如何與其他蛋白協作共同參與轉錄后的RNA代謝過程，從而調節植物生長發育并響應環境脅迫。

6 結論與展望

植物中的RBPs作為重要的轉錄后調控因子，在RNA代謝、植物生長發育以及脅迫反應過程中發揮重要作用。在本文所論述的五類植物RBP家族中，SR蛋白主要作為重要的選擇性剪接因子在植物的生長發育和脅迫響應中起著關鍵作用；GR-RBPs家族的成員普遍具有功能多樣性，其可能通過參與介導植物激素信號通路調節植物生長發育的多個方面，并主要作為RNA分子伴侶在多種脅迫反應中發揮重要作用；PPR蛋白主要參與線粒體和葉綠體的RNA代謝，調節植物生長發育以及脅迫反應過程；DEAD-box RHs可作為細胞核和細胞器重要的RNA剪接因子，并在植物生長發育以及非生物脅迫反應中發揮多種功能；RNA分子伴侶作為非特異性的RNA結合蛋白，通過參與RNA折疊反應保證RNA代謝過程的順利進行，此外，許多RBPs具有RNA分子伴侶活性，它們作為RNA分子伴侶調節植物的生長發育以及脅迫反應。總的來說，上述五類RNA結合蛋白在植物中的作用集中體現在RNA代謝和RNA折疊反應方面，并通過這兩個方面的作用，影響相關基因的表達，從而調節胚胎發育、幼苗生長等生長發育以及響應干旱、低溫等逆境脅迫。

近年來，關于RBPs在植物生長發育和脅迫反應中的研究正在迅速增加，目前，關于SR蛋白以及RNA分子伴侶的研究還很少，對于相對研究較多的GR-RBPs和PPR蛋白來說，應進一步深入確定它們的RNA靶標及其參與的信號轉導調控網絡。很多RBPs在高等真核生物中具有較強的保守性，因此，可以利用植物中的某些蛋白與動物RNA結合蛋白的同源性去尋找植物中具有潛在功能的RBPs。此外，隨著近年來轉錄組測序技術的發展使我們能夠獲得植物在某一生理狀態下的轉錄組信息，從而通過對RNA結合蛋白突變體或逆境脅迫中的轉錄組進行組學分析，預測RNA結合蛋白的潛在功能和可能參與的信號調控網絡。未來關于RBPs的研究應該更加系統和全面化，除了繼續挖掘更多的具有重要功能的RBPs外，還應關注RBPs作用的RNA靶標，探究RBPs識別底物RNA的生化機制，以及RBPs與其他調控因子交聯而共同調節植物生命活動的信號調控網絡。

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The Research Progress of Plant RNA Binding Proteins

ZHANG ZaiBao1,2, LI WanJie1, LI JiuLi1, ZHANG Chi1, HU MengHui1, CHENG Lin1, YUAN HongYu1,2

(1College of Life Sciences, Xinyang Normal University, Xinyang 464000, Henan;2Henan Key Laboratory of Tea Plant Biology, Xinyang Normal University, Xinyang 464000, Henan)

In eukaryotes, RNA-binding proteins (RBPs) are an important class of post-transcriptional regulators that direct and regulate the RNA metabolism. RBPs together with RNA to form ribonucleoprotein complexes have been reported to play critical roles in many RNA processes, including translocation, modification, translation and degradation. RBPs are widely present in animals, plants and microorganisms, accounting for about 2%-8% of the proteins encoded by eukaryotic genes. In recent years, the researches on RNA-binding proteins have become a hot topic. RBPs have been reported to involved in many human diseases by mutation and genetic analysis. The large number of RBPs in plants has also been reported, and they played similar important functions in plant RNA metabolism. However, our understanding of the roles and mechanisms of action of plant RBPs is less well studied than in animals. In this review, we will discuss recent progresses of multiple RBP family members that play essential roles in RNA metabolism during plant growth, development and stress responses. Five classes of plant RBP families were discussed, including serine-arginine-rich RNA-binding proteins (SR proteins), glycine-rich RNA-binding proteins (GR-RBPs), pentatricopeptide repeat proteins (PPR proteins), DEAD-box RNA helicase (DEAD-box RHs) and RNA chaperones. The critical roles of these plant RBPs in RNA metabolism during plant growth, development, and stress responses were summarized. Functions as an alternative splicing factor during RNA metabolism, SR proteins play important roles in plant growth and stress response. GR-RBPs family members displayed functional diversity: many of them regulate plant stress tolerance and various growth and development processes by mediating plant hormone signaling pathways and others mediate abiotic stress response acting as RNA chaperones. PPR proteins are the most widely studied and they mainly involved in RNA metabolism of mitochondria and chloroplasts. As important RNA splicing factors of cell nuclei and organelles, DEAD-box RHs play variety of functions in plant growth, development and abiotic stress response. RNA chaperones are non-specific RBP that maintain the normal function of RNA molecules by facilitate RNA folding via structural rearrangement of misfolded RNAs.

RNA binding proteins; RNA metabolism; plant growth and development; stress response

10.3864/j.issn.0578-1752.2018.21.001

2018-06-04；

2018-08-08

河南省教育廳項目（18A180031）、河南省自然科學基金（182300410063）、信陽師范學院南湖學者計劃

張在寶，Tel：0376-6391380；E-mail：zaibaozhang79@163.com

（責任編輯 李莉）