植物夜間液流的發生、生理意義及影響因素研究進展

方偉偉,呂 楠,*,傅伯杰

1 中國科學院生態環境研究中心,城市與區域生態國家重點實驗室,北京 100085 2 中國科學院大學,北京 100049

植物對水分的利用包括白天和夜間的蒸騰作用,目前已有大量的研究結果闡釋了植物在白天對水分的利用過程[1-2],但是植物在夜間對水分的利用過程研究較少。植物的夜間液流是指在夜間土壤中的水分進入植物的根系后,通過輸導組織向上運送到達冠層,或者儲存在植物的莖干部分,或者通過氣孔蒸散到空氣中。之前有研究認為植物在夜間氣孔是處于關閉狀態[3],不存在夜間液流現象。后來隨著觀測技術的進步與發展,研究人員通過各種觀測手段和技術,對植物不同尺度、不同生境的物種的夜間液流進行了觀測,結果表明幾乎所有的植物均存在夜間液流現象[4]。夜間液流的普遍存在,使得學者開始對它存在的意義進行探討。由于夜間液流只有水分的損失而無碳的固定,所以早期的研究認為夜間液流是純粹耗水的過程,不利于植物的生長。隨著研究的深入,研究者發現夜間液流不僅包括夜間蒸騰過程,還包括植物莖干的儲水過程。莖干儲水過程對植物第二天的光合作用、蒸騰作用以及抗干旱脅迫有重要生理意義；而夜間蒸騰過程對植物的營養物質和氧氣運輸等方面有重要作用。這些研究結果說明了夜間液流的發生并不是偶然現象。

在生態水文模型中,由于夜間液流占全天液流的比例相對較少,所以傳統的生態水文模型很少考慮或者直接忽略了夜間液流的影響。但是,對于某些物種和某些地區中,夜間液流可能占全天液流很大的比例：如降雨量較少的地中海氣候類型區,冬青櫟(Quercusilex)可達40%[5]；美國中部的油櫟(Quercusoleoides)可由充沛降雨條件下的8%上升到干旱條件下的20%[6]。夜間部分液流用于蒸騰,則用模型計算生態系統的水分收支時就會造成誤差,水量將會低于實際值[7-8],進而影響人們對水資源的管理和決策。為了減小誤差,也需要對夜間液流進行準確的定量分析。有研究表明未來氣候變化會使得夜間溫度等環境條件發生變化,這將會影響到夜間液流過程以及夜間液流在蒸騰與莖干儲水間的分配,使得夜間蒸騰對水量平衡影響的不確定性也更大。

環境因子通過影響夜間液流而影響著植物的生理過程,進而影響著植物對環境的適應,同時部分夜間液流也通過夜間蒸騰而影響著樣地水量平衡。雖然研究者已經對夜間液流(氣孔導度)進行了觀測,但是關于夜間液流存在的生理意義和影響因素等方面還沒有全面的了解,關于夜間液流的觀測方法,以及各種方法的運用尺度和優缺點已有學者進行了總結和歸納[9-10],因此本文在總結國內外已有研究的基礎上,從夜間液流現象的發生、組成、生理意義、影響因素以及對生態水文的影響等幾個方面對夜間液流的研究現狀進行闡述,并針對氣候變化條件下夜間液流的響應,提出今后的研究方向。

1 夜間液流的發生及大小

通過對不同生境(如熱帶雨林[11-12]、溫帶常綠闊葉林[13]、半干旱區[14-15]、沙漠[16])的喬灌叢,不同生活型的物種(一年生和多年生草本[17-18]、灌木[19]、喬木[20]),不同的生態系統(天然生態系統[17, 20],人工生態系統[21])等的夜間液流進行觀測,發現幾乎所有的物種均存在夜間液流現象,但是存在量級的差異。為了方便與其他的研究做分析比較,文獻中一般用夜間液流占全天液流或白天液流的比例來表示夜間液流大小。我們對已發表的文章進行了檢索(檢索數據庫為：web of science；檢索的關鍵詞為：“nighttime sap flow/transpiration”,“nocturnal water use”,“nighttime stomatal”；檢索年限：1980—2017),排除控制實驗的文獻,共收集收已發表的38篇文獻中的數據(共有95個物種,包括51個屬)(見附件)。結果發現植物夜間液流(Enight)占全天液流(Edaily)的比例一般為5%—25%(圖1),如在半干旱區的黃土高原,灌木夜間液流一般占5%—20%[19],澳大利亞地區桉屬植物(Eucalyptusforest)所占的比例為8%—10%[21],美國北卡羅來納州的山核桃屬(oak-hickory forest)可以達到22%[22]。但是在某些特定環境下,夜間液流所占的比例較高,如干旱區植物的夜間液流能夠占到白天液流的60%[16]。在研究過程中發現有少數植物沒有夜間液流現象或者夜間液流比例很少,如加利福尼亞州的鼠李(Ceanothuscuneatus)[20]、地中海氣候區的熱帶稀疏草原的柳葉石楠(Heteromelesarbutifolia)[20]等。

植物的夜間液流速率受到氣候條件、樹齡和光合作用途徑等多個因素的影響[8]。我們用收集到的95個物種的夜間液流占全天液流的比值,分析了不同植被類型下夜間液流占全天液流的比例,結果發現在熱帶雨林和熱帶稀疏林地區夜間液流比值要顯著高于其他地區(P<0.05),但是大部分的研究是關于喬木的,而對灌木和草本的研究較少(圖2)。對于同個物種來說,夜間液流所占比例也會受到葉片或者植株的年齡[23]、群落受干擾程度及恢復年限的影響。研究結果表明年齡較小的葉片具有較高的夜間氣孔導度[21]；墨西哥地區林齡較小的人工松樹林的夜間液流比例(42%)要高于成熟林齡的(19%)[4]；受火干擾之后桉樹林的夜間液流要比自然林的高10%[24]。受干擾(自然或人為)之后的群落為研究不同林齡之間夜間液流的差異提供了很好的自然條件,所以在以后的研究中,可以采用人工干預的方法來研究夜間液流與林齡的關系。夜間液流也與植物的光合途徑有關,在C3途徑和CAM途徑之間可以轉換的植物中有著較高的夜間液流[25]。同時我們也分析了不同的生活型(喬木、灌木和草本)之間夜間液流的差異,結果顯示不同生活型之間的夜間液流的比例并無顯著性差異(P>0.05)。這些結果表明夜間液流與植物的功能性狀、生理特征等因素有關,但是生活型之間夜間液流的差異可能受到樣本量的影響,以后的研究還需更多物種和地區間的對比。

圖1 夜間液流占白天液流發生的頻率分布圖 Fig.1 Frequency distribution of the percentage of nighttime sap flow to daily rates in 96 species

圖2 不同植被類型植物夜間液流占全天液流的比例均值 Fig.2 Mean values of nighttime sap flow to daily rates for various vegetation types 在圖中標明了不同植被類型下三種生活型的物種數,N：總物種數,Tree：喬木物種數,Shrub：灌木物種數,Grass：草本物種數

2 夜間液流的組成

夜間液流并不等同于夜間蒸騰。夜間液流一部分通過氣孔發生蒸騰作用,另一部分用于莖干補水。兩者發生的過程不同,受到的影響因素以及對植物的生理意義也存在差異。目前并沒有確切的研究或技術方法將兩個過程定量的區分,因為兩個過程是同時發生或者是先后發生的,而且研究表明夜間蒸騰過程可以帶動補水過程[26]。研究表明夜間的補水作用占到夜間液流的40%—70%,而夜間蒸騰占到30%—60%[27]。有學者對區分兩個過程進行了初步的嘗試。根據植物的蒸騰作用與水汽壓虧缺的響應關系進行區分,因為引起夜間蒸騰的主要因素是水汽壓虧缺,也就是當水汽壓虧缺很小或為零時,如果液流依然存在,那么這部分液流是用于莖干補水的,如果液流與大汽壓虧缺有很好的擬合關系,那么這部分液流主要是用于植物的蒸騰作用[7]。有研究通過液流速率對水汽虧缺的響應發現有些植物只有夜間蒸騰作用而無補水作用,如紙皮樺(BetulapapyriferaMarsh.)[7]。也有學者利用儀器進行監測,在樣株的基部和頂部各加一個傳感器,基部傳感器的數值為總的夜間液流量,而通過頂部傳感器的液流值則可認為是蒸騰量,兩者的差值即為莖干補水量[13]。但是這兩種方法均存在誤差和限制條件：在第一種方法中由于影響夜間液流的因素是多樣的,需要將所有的因素綜合考慮再做分析；第二種方法對高大喬木操作不方便,一般適用于灌木或草本植物,而且這種方法僅僅考慮了莖干的儲水量,沒有考慮葉片的儲水量。所以最好通過測定總的夜間液流量,再通過測定整個樣株的蒸騰量來分別定量分析夜間液流的兩個過程。

3 夜間液流的生理意義

3.1 莖干的補水作用

植物夜間液流的一部分用于莖干的補水[13,15]。有研究認為植物莖干的粗細與植物儲水量有關[28-29],所以高大喬木的儲水量要高于草灌植物的儲水量。植物莖干的儲水作用,提高了黎明前莖干和葉片的水勢,從而使植物的氣孔導度能在黎明前提前開啟,提高第二天葉片的光合作用[30],避免因土壤水分或者光照條件等環境因素的限制而影響植物的光合作用[19, 20],植物的這種優勢在干旱和半干旱地區尤為明顯,使植物在一定程度上緩解了干旱條件對黎明前光合作用的影響,緩解了因干旱脅迫而影響植物的碳固定過程；同時也可以減少植物木質部栓塞化的形成[31],例如在熱帶稀樹灌木林地的存在莖干儲水作用[32]。由于植物存在著夜間的儲水作用,第二天上午的蒸騰速率與前一天夜間液流速率呈現顯著的相關性[33],使得第二天上午的蒸騰作用可以優先利用莖干部分的水分[33],促進光合作用,增加光合作用時間,從而促進植物生長[34]。在水分充足或濕潤地區,由于沒有水分的限制,植物的夜間補水過程是否存在,或者夜間補水占夜間液流比例及生理意義還沒有具體的研究,所以植物莖干的補水作用是否在所有物種和生境中存在還需要更多的野外觀測。

3.2 水力提升和再分配過程

土壤的水力提升(hydraulic lift)過程是指植物根系將土壤水分從水分含量較高、較深的土層中重新分配到較干旱、較淺層的土層中[35]。在干旱和半干旱地區,表層的土壤水分含量較低并不意味著植物受到干旱的脅迫,植物可以通過水力提升作用將深層的土壤水分提升到表層供植物吸收利用[36-37],有研究表明水力提升過程與植物的夜間液流相關[38]。水力提升作用促使了水分和營養物質在植物根系周圍的運輸[39],植物可以更好的吸收水分和營養物質,所以在較干旱的地區,水力提升作用較為明顯。水力再分配過程是雙向的,是干旱生境條件下植物內在的一種生存機制[4],但是這一過程與水力提升作用相反,有研究表明植物的夜間液流抑制了水分的再分配過程[38],而這種抑制作用甚至會在干旱季節降低植物的生產力。水力提升和再分配過程通過改善土壤水分的有效性和根系的活力影響植物水分關系[40]。由于這兩個過程均受到根系分布及根系深度的影響,所以這兩個過程在喬木和灌木中的作用較明顯。但是目前總的來說這方面的研究還較少,所以夜間液流與水力提升和水力再分配的關系以及與生境條件、生活型的關系還需要進一步的研究。

3.3 植物的氧氣供給作用

持續的夜間蒸騰作用同時也將氧氣運輸到植物木質部的薄壁細胞中,這維持了植物細胞對氧氣的需求[7]。由于在不同的氣候區的喬木或灌木的木質部細胞均存在對氧氣的需求,所以夜間液流對氧氣的運輸作用主要存在生活型的差異,夜間液流的氧氣供給作用對草本植物的作用可能不太明顯,但是對于高大的喬木植物以及灌木較為重要。白天由于植物的蒸騰作用促使氧氣在植物體內運輸[41],但是由于夜間的蒸騰作用降低,蒸騰拉力較小,而且遠距離的運輸使得到達喬木或灌木上端時液流中氧氣含量也相對較低,所以能夠給植物呼吸作用提供的氧氣也較少,所以需要提高夜間液流量來供應植物細胞的氧氣需求[41]。但是夜間液流對植物的呼吸作用在之前的研究中涉及較少,主要原因是植物細胞的呼吸作用和液流中運輸的氧氣含量均難以測定,夜間液流對植物的呼吸作用還需進一步的研究和觀測。

3.4 營養物質的運輸

夜間液流有一部分用于植物的夜間蒸騰作用[13]。蒸騰作用帶動了營養物質的運輸,所以有學者探討了植物的夜間液流與植物營養物質吸收之間的關系。植物生長必需的營養物質溶解在土壤溶液中,在根系水力提升的作用下,通過土壤溶液運移到植物根系附近,所以一些研究結果表明植物夜間液流[42-43]或者夜間氣孔導度[16,31]與N元素有關；也有學者通過對16個物種夜間液流的研究表明植物的夜間行為對N元素的吸收和黎明前光合速率有不同的影響[44],由于植物吸收養分的各個過程均需土壤水分的參與,所以只有在土壤水分充足的地區,夜間液流才能促進營養的吸收[38]。但是也有研究表明植物的夜間行為與N的吸收無關[45-46]。這可能與植物的生境條件有關,在降雨充足而N元素缺乏的地區,夜間液流的增加有利于植物對N元素的吸收,在降雨充足而N元素非限制區,夜間液流可能主要用于植物的蒸騰作用,促進水分循環[27]。所以由于植物的生長習性以及對環境的適應性不同,導致夜間液流的作用不同[47]。

4 夜間液流發生的影響因素

4.1 氣象因素對夜間液流的影響

影響夜間液流的主要氣象因素有水汽壓虧缺、溫度、風速等[7,48],多數研究表明夜間液流的主要影響因素是水汽壓虧缺,如對紙皮樺(BetulapapyriferaMarsh.)的研究結果表明,水汽壓虧缺可解釋夜間液流66%的變異[7]。在干旱環境中由于夜間較高的水汽壓虧缺,夜間液流占全天液流的比例較高,甚至可達60%[16],所以生境條件影響夜間液流速率。同時溫度和風速與夜間液流速率也呈現著正相關關系[49],在濕潤的環境中,夜間液流與水汽壓虧缺的擬合關系不如在較干旱地區的[27],所以在熱帶雨林地區,較高的夜間液流比例可能主要是受到較高的夜間溫度的影響[8]。除此之外,Zeppel等的控制實驗表明在干旱條件下空氣中CO2濃度對夜間液流速率起到抑制作用,但是,在濕潤條件下,升高CO2濃度有利于夜間液流的發生[49]。由于環境中多種因素的共同存在,這幾個因素的綜合作用對液流速率的影響目前尚不清楚,還需要進一步的研究。

此外,夜間液流和白天液流對水汽壓虧缺的響應不同。白天植物的液流速率隨著水汽壓虧缺的增加而增加,但是當水汽壓虧缺增加到一定程度時,植物為了減少體內水分的損失而減小氣孔導度,植物的液流速率會保持不變甚至會降低[33],所以植物白天的液流速率對水汽壓虧缺呈現非線性響應,這主要是發生在日中午的一段時間。但是對于夜間液流,由于存在莖干補水作用,使得夜間液流速率對水汽壓虧缺的響應沒有白天敏感[19,50],而且由于夜間水汽壓虧缺較白天要小,達不到植物氣孔關閉的閾值[7]。

4.2 土壤水分對夜間液流的影響

研究結果表明除水汽壓虧缺之外,土壤水分也是影響夜間液流的主要因素[4,51],但是目前土壤水分對夜間液流的影響還沒有一致的結果。在干旱脅迫下,植物夜間的氣孔導度隨土壤水分的降低而減小,夜間液流隨之降低[6]。Zepple 等研究結果表明當水汽壓虧缺保持恒定時,植物夜間液流隨土壤水分的減少而降低。同時,在其他研究中發現夜間液流速率與土壤水分呈現正相關關系[44,52],這是因為在干旱條件下,植物葉片對水分的穿透能力減弱,降低了液流速率。也有研究表明夜間液流的大小與降雨之后的天數呈負相關關系[20]。在黃土高原地區研究發現夜間液流占全天的液流比例隨土壤水分的減少而增加[19],這表明在受到土壤水分限制時,植物可增加夜間液流的比例來緩解干旱[6,19]。除此之外,不同層次的土壤水分對夜間液流速率也有不同的影響[13]。在全球氣候變化背景下,夜間溫度在增高的同時伴隨著降雨量的減少[53],使得夜間水汽壓虧缺的增大及土壤含水量的減少,可能導致夜間液流所占比例增大,所以研究影響夜間液流的影響因素有助于預測未來氣候變化對液流速率的影響。

5 夜間液流的生態水文效應

夜間液流不僅發生在幾乎所有的物種上,甚至占到全天液流的5%—60%,這對植物水分關系產生了一定的影響。在計算植物的個體、群落、生態系統甚至小流域的水量收支平衡時,需要考慮植物通過夜間蒸騰而損失的水分。很多水文模型認為在太陽輻射為零時,植物的耗水量也為零[54-55],或者假設夜間無水分的損耗,那么模型的結果可能與實際數值存在差異。雖然有模型嘗試著將夜間的氣孔導度添加到生態水文模型中[56],但是由于植物的夜間行為存在著不確定性,同時受到環境因子的影響及植物自身的調節等作用,所以用氣孔導度來表示水通量是否合適還不確定,也增加了模型的不確定性。在全球氣候變化條件下,北半球的夜間溫度比白天溫度增加速率快[53],同時夜間水汽壓虧缺的增加將會影響整個生態系統的水量平衡。因此,如果不考慮植物夜間的耗水量,將會低估植物蒸騰對整個生態系統水量平衡的影響[10]。

在沒有夜間液流的條件下,土壤和植物葉片的水勢可以達到平衡狀態,因此在很多的模型研究中,直接將黎明前的葉水勢當作土壤的水勢來處理,甚至在一些觀測實驗上也將黎明前水勢認為是測定土壤水勢的工具[57-58]。但是大量的研究結果表明植物夜間氣孔并不完全關閉[17, 22],而且存在著夜間的蒸騰作用和莖干補水作用,這就打破了土壤-植物水勢之間的平衡[59],使得葉片水勢在黎明前高于土壤水勢,這種現象在干旱和半干旱地區尤為明顯。由于技術手段的發展,對夜間蒸騰作用和氣孔導度的測定存在著一定的限制,所以在運用模型時有研究通過白天的氣孔導度行為來推算夜間通過氣孔導度而損失的水分。但是有研究結果表明在不同的環境和物種條件下,由于植物的水分利用策略[60],光合作用途徑與反饋機制[61]、生理特征[62]等因素的差異,使得植物的氣孔導度對蒸騰作用的控制作用在夜間和白天展現出不同模式,所以不能簡單的用白天的氣孔導度來推算夜間的水分蒸騰損失。為了提高模型的準確性,最好是對夜間的蒸騰作用進行自動觀測,或者是通過觀測夜間氣孔導度與夜間蒸騰作用的關系,進而推算夜間通過蒸騰作用而損失的水分。

6 未來研究方向

目前,雖然對植物的夜間液流進行了很多研究,但是還有很多問題沒有解釋清楚或者需要進一步的研究,主要可以從以下幾方面來進行探討：

(1)夜間液流與植物適應性關系的研究

夜間植物的儲水作用與蒸騰作用對植物的生理意義不同,影響著植物對環境的適應性,但是夜間液流的兩個過程的區分一直是測定夜間液流中的重點和難點。如何準確區分兩者的比例是需要解決的關鍵科學問題,同時也需要與各種技術手段相結合。氣孔導度在夜間雖處于半開放狀態,但氣孔導度與夜間蒸騰作用的關系并不完全清楚,是否可以用夜間的氣孔導度來表示夜間的蒸騰作用還需要進行細致的研究。在降雨量充沛的地區,植物是如何通過蒸騰作用運輸氧氣和營養物質；而在干旱和半干旱地區,水分是限制植物生長的主要因素,植物是如何通過夜間的水力提升作用來提高緩解干旱的,夜間儲水量與土壤水分,干旱脅迫三者之間的定量關系如何,是否可以通過夜間液流與植物葉片(莖)在夜間的水勢差來確定植物的干旱程度,這需要進行更進一步的研究。

(2)氣候變化條件下,建立從葉片夜間蒸騰、個體和樣地尺度的蒸騰耗水與環境因子的耦合關系

在全球氣候變化背景條件下,隨著降雨的變化和夜間溫度的升高,同時結合多個環境因素綜合作用,使得對夜間液流的研究意義更大。由于觀測技術的限制,目前對夜間液流的觀測多集中在小尺度上(葉片、單株和冠層等),因此以往的研究大多只是在單個葉片或者單株尺度來分析夜間的蒸騰作用,而在較大尺度上的研究較少。雖然在葉片或單株尺度上植物蒸騰耗水可以忽略,但是研究尺度不同,研究結果存在很大差異,在樣地或小流域尺度上,夜間的蒸騰耗水是生態水文模型的重要組成部分,如果將此忽略,可能造成模型模擬結果的不準確性,建議今后在建立蒸騰蒸散模型,可以反映出夜間蒸騰的部分,建立從葉片尺度的夜間蒸騰到個體和樣地尺度的夜間蒸騰耗水與環境因子的耦合關系。