增溫對高寒灌叢土壤呼吸不同組分的影響機制

馬志良 *，劉美, ，趙文強

1. 西華師范大學生命科學學院，四川 南充 637009；2. 中國科學院山地生態恢復與生物資源利用重點實驗室/生態恢復與生物多樣性保育四川省重點實驗室/中國科學院成都生物研究所，

四川 成都 610041；

3. 生態安全與保護四川省重點實驗室/綿陽師范學院，四川 綿陽 621000

土壤呼吸是土壤有機碳的主要輸出途徑和大氣CO2的重要來源，在一定程度上決定著陸地生態系統碳轉移和循環過程（Hashimoto et al.，2015）。土壤呼吸過程主要受土壤溫度和水分、有機質和有效養分含量、土壤酶活性等非生物因子以及土壤微生物群落結構與活性、植物群落等生物因子的調控（Zhou et al.，2016；Hursh et al.，2017）。其中，土壤溫度作為一個關鍵環境因子，控制著土壤呼吸等一系列復雜的土壤生物化學過程（Thomson，2010）。由全球氣候變暖導致的土壤溫度升高可直接影響土壤呼吸速率，也可通過改變土壤水分含量、養分有效性和土壤酶活性以及土壤微生物群落結構與活性、植物群落組成與分布等非生物與生物因子間接地影響土壤呼吸速率（陳龍飛等，2015）。由此可知，土壤呼吸速率對土壤溫度的變化十分敏感，全球變化背景下，土壤溫度變化將會引起土壤呼吸速率的明顯變化，進而對土壤CO2通量甚至整個陸地生態系統碳收支格局產生顯著影響（Carey et al.，2016）。

雖然多數研究結果表明，土壤溫度升高可顯著促進土壤呼吸，提高土壤向大氣的碳排放量（Melillo et al.，2017；Bond-Lamberty et al.，2018）。但仍有部分研究結果表明，增溫并不一定導致土壤碳排放量增加，尤其是在長期增溫試驗中，土壤呼吸速率對土壤增溫表現出“適應”現象甚至負響應（Zhou et al.，2010；Domínguez et al.，2017）。究其原因，可能是不同的生態系統具有明顯不同的植物群落和土壤生物區系，土壤養分有效性和酶的種類與活性也存在顯著差異，加之土壤呼吸不同組分（異養呼吸、根源呼吸、根系呼吸和根際微生物呼吸等）的產生部位、發生的主體以及所利用的主要碳源不同，土壤呼吸不同組分對土壤溫度變化的敏感性及相應的非生物與生物機制可能存在顯著差異（馬志良等，2018a）。雖然國內外的研究者們在多種生態系統中開展了土壤呼吸對長期或短期增溫的響應研究，但到目前為止，人們對全球氣候變暖背景下土壤呼吸不同組分變化具體機制的認識還不清楚，尤其是根系呼吸和根際微生物呼吸對增溫的響應研究還不夠深入。因此，亟需開展增溫對土壤呼吸不同組分影響的非生物與生物機制研究，以更加清晰地認識全球氣候變暖背景下陸地生態系統土壤碳循環的潛在變化趨勢（Fóti et al.，2016）。

分布在青藏高原東部的高寒灌叢生態系統是受全球氣候變暖影響最為顯著的區域之一（IPCC，2013）。長期以來，該區域受低溫的影響，土壤水分含量較高，土壤生物活動和分解酶系統活性受到嚴重抑制（Lipson et al.，2002），導致土壤有機質分解緩慢而大量積累，青藏高原東南部的高寒灌叢草甸區土壤碳密度高達24.5 kg·m-2，是我國土壤碳密度最高的區域之一（李克讓等，2003）。受氣候變暖的影響，高緯度高海拔地區的高寒生態系統土壤增溫幅度將更大（IPCC，2013），土壤生態過程的低溫限制效應將會減弱或消除，這些區域土壤有機碳分解對土壤溫度升高的敏感性可能高于其他地區（Tucker et al.，2014），從而影響區域生態系統土壤碳循環過程。因此，筆者前期在青藏高原東部窄葉鮮卑花（Sibiraea angustata）高寒灌叢生態系統開展了增溫試驗，探討了窄葉鮮卑花高寒灌叢土壤呼吸不同組分對增溫的響應，研究結果表明：土壤溫度升高1.3 ℃，土壤異養呼吸和根源呼吸速率平均提高23.8%和21.2%，且土壤總呼吸碳通量的增加來源于異養呼吸和根源呼吸同等程度的增加，而增加的根源呼吸主要由根系呼吸貢獻，增溫對根際微生物呼吸沒有顯著影響（Ma et al.，2018a）。本文在現有研究的基礎上，進一步深入探討增溫對高寒灌叢土壤呼吸各組分影響的非生物和生物機制，以期更清晰地認識全球氣候變暖背景下高寒灌叢生態系統土壤碳循環過程。

1 增溫對高寒灌叢土壤呼吸不同組分的直接影響

土壤呼吸過程主要是指土壤微生物群落和植物根系在酶系統的作用下分解土壤有機質以及光合產物而排放CO2的過程，是土壤微生物群落和植物根系的新陳代謝與生理活動而引起的呼吸過程（Raich et al.，2000）。土壤溫度升高可對土壤微生物異養呼吸和植物根系呼吸產生直接影響：土壤溫度升高可直接促進土壤微生物群落活動，優化土壤微生物群落結構，提高土壤微生物群落和植物根系的新陳代謝速率，從而顯著促進土壤微生物異養呼吸和根系呼吸速率（Wang et al.，2017b）。Kuzyakov et al.（2010）研究結果也表明，在一定溫度范圍內，土壤微生物異養呼吸和植物根系呼吸均隨土壤溫度升高呈現指數型增加趨勢。因此，在青藏高原東部窄葉鮮卑花高寒灌叢生態系統中，土壤溫度升高將顯著提高土壤微生物活動和植物根系的生理活性，從而導致生長季土壤異養呼吸與根系呼吸速率和碳通量顯著提高。

2 增溫通過改變非生物因子調控高寒灌叢土壤呼吸

2.1 土壤水分

由氣候變暖導致的土壤溫度升高將不可避免地引起土壤水分含量降低（Berg et al.，2017）。尤其在干旱或半干旱等土壤水分受限的生態系統，土壤水分可能取代土壤溫度而成為限制土壤呼吸的主要環境因子。一方面，土壤水分含量降低將會對土壤環境因子產生顯著影響，如導致土壤養分有效性降低、呼吸底物擴散速率降低、土壤微生物群落與土壤有機碳的接觸機會減少、土壤酶活性受限、土壤透氣性增加、土壤孔隙中CO2的擴散能力提高等，因而在一定程度上決定了土壤呼吸對增溫的響應（Carey et al.，2016）。另一方面，土壤水分可直接參與土壤微生物活動和植物根系呼吸等生理代謝過程，過高或過低的土壤水分含量均會對土壤異養呼吸和根系呼吸速率產生不利影響（Jarvi et al.，2017；Ru et al.，2018）。在一些高寒生態系統的研究結果表明，增溫導致土壤水分含量降低，將顯著抑制土壤呼吸過程（Lellei-Kovácsa et al.，2011；Peng et al.，2015）。但是在苔原、極地等存在永久凍土的生態系統中，土壤溫度升高則可引起表層凍土的融化，從而使土壤有效水分含量增加，進而顯著提高土壤呼吸速率（Shen et al.，2015；Peng et al.，2015）。然而，在青藏高原東部高寒灌叢生態系統，平均年降水量可達693.2 mm，尤其是植物生長季節土壤含水量維持在較高的水平，因此，土壤水分含量不是高寒灌叢植物群落和土壤生態過程的主要限制因子（Wang et al.，2017c）。而且，土壤水分在調節增溫對土壤呼吸的影響過程中可能存在一個閾值（馬志良等，2018a），增溫導致窄葉鮮卑花高寒灌叢土壤水分含量降低11.3%，這一幅度的土壤水分含量降低不足以抑制土壤呼吸各組分對增溫的正響應。

2.2 土壤養分有效性

土壤溫度升高可通過改變土壤養分有效性影響土壤呼吸基質有效性、土壤微生物群落結構與活性，從而間接影響土壤呼吸各組分速率及碳通量（Nguyen et al.，2016）。在高寒生態系統中，土壤溫度升高通過促進凋落物與死亡根系分解，加快土壤養分礦化過程，從而提高土壤有效養分濃度和呼吸底物濃度、促進呼吸底物的遷移、增加呼吸底物與土壤微生物的接觸機會，從而促進土壤有機碳的分解（Jiang et al.，2015；Zhong et al.，2016；Ren et al.，2017）。前期研究結果表明，增溫可顯著促進生長季不同時期窄葉鮮卑花高寒灌叢土壤氨化和硝化等氮礦化過程，同時增溫使整個生長季節土壤硝態氮和銨態氮含量分別顯著提高了 13.2%－15.4%和3.8%－16.2%（馬志良等，2018b），尤其是在灌叢生長旺盛的生長季中期，土壤無機氮含量提高可明顯緩解土壤微生物群落與植物群落之間對氮素的競爭（Avila et al.，2016），對土壤有效氮素的利用。趙艷艷等（2015）對青藏高原高寒灌叢草甸生態系統的一項研究結果表明，長期增溫導致高寒灌叢土壤速效磷和全磷含量顯著增加，土壤有效養分含量增加可直接促進土壤異養呼吸。土壤養分有效性提高還可促進植物群落光合作用，這一方面能夠促進地下細根生產，間接促進植物根系呼吸（Urrutia-Jalabert et al.，2017）；另一方面可增加光合產物向地下根系的分配比例，促進植物根系分泌物的分泌過程（Liu et al.，2017），根系分泌物輸入增加既可提高根際土壤養分濃度，促進根際微生物呼吸；又可刺激土壤原有有機質的分解過程，產生明顯的根際激發效應，從而顯著提高土壤有機碳礦化和異養呼吸速率。此外，土壤溫度升高還可通過改變土壤團聚體結構，促進物理保護態有機碳和養分的釋放（Song et al.，2018），從而間接促進土壤異養呼吸。然而，也有研究結果表明，土壤溫度升高導致土壤氮礦化速率提高，引起土壤中可利用氮素增加以及土壤碳/氮比降低，植物易于獲取土壤氮素，因而植物減少對地下根系的光合產物投入，故根系生物量和根系分泌物的輸入量將減少，這可能會導致土壤呼吸減弱（Hill et al.，2007；Trumbore et al.， 2010）。Wang et al.（2017b）的研究結果也表明，青藏高原東部窄葉鮮卑花高寒灌叢生態系統土壤氮素過量將會抑制土壤異養呼吸過程。

2.3 土壤酶活性

土壤微生物呼吸和根系呼吸都需要土壤酶的參與，土壤酶活性高低對土壤呼吸過程具有十分重要的影響（Ali et al.，2015）。全球氣候變暖導致的土壤溫度升高可直接或間接地影響土壤微生物和動物群落結構與活動以及植物群落生產，進而影響土壤酶的質和量（Burns et al.，2013）。多數研究結果表明，土壤溫度升高一般表現為提高土壤酶活性，促進土壤生物化學循環過程，從而提高土壤呼吸各組分速率（Domínguez et al.，2017）。青藏高原高寒生態系統土壤酶活性長期受低溫和土壤含水量較高的限制，未來氣候變暖背景下，土壤溫度升高將緩解或消除土壤酶活性的低溫限制效應，土壤酶活性將大大提高（秦紀洪等，2013；Souza et al.，2017）。如在青藏高原東部的高山/亞高山針葉林中開展的增溫試驗結果表明，土壤溫度升高將顯著提高土壤轉化酶、脲酶、蔗糖酶和酸性磷酸酶活性（曹瑞等，2016；張麗等，2017）。在青藏高原東部窄葉鮮卑花高寒灌叢生態系統開展的研究結果也發現，增溫使土壤轉化酶和脲酶活性在整個生長季節分別提高了3.7%－13.3%和10.8%－56.3%（馬志良等，2018c），土壤過氧化氫酶和多酚氧化酶也存在不同程度的提高。增溫還可通過促進土壤微生物活動和植物群落生長，間接促進土壤酶的生產過程（馬志良等，2018c）。土壤酶活性提高有利于土壤碳、氮等養分轉化和循環過程，提高土壤中活性養分含量，從而促進土壤異養呼吸過程。然而，增溫可能引起土壤物理、化學性質改變，進而對土壤微生物群落結構產生影響。在川西高山森林的一項研究結果顯示，增溫降低了川西高山森林土壤細菌群落多樣性，未顯著改變土壤真菌群落，多數土壤酶活性不受增溫的影響（楊林等，2016），故增溫對土壤呼吸的影響很小甚至不明顯。

3 增溫通過改變生物因子調控高寒灌叢土壤呼吸

3.1 植物群落

植物群落作為土壤有機碳的主要來源，可通過調節土壤微環境、枯落物的輸入數量和質量、細根生物量和根系呼吸速率以及根系分泌物分泌過程影響土壤異養呼吸和根源呼吸碳釋放過程（Lynch et al.，2013）。首先，增溫能夠通過影響植物生產進而影響土壤中凋落物和死亡細根的數量，導致土壤微生物數量與活性改變，最終影響土壤呼吸過程（Metcalfe et al.，2011；Moyes et al.，2016）。其中凋落物作為植物群落向土壤輸入有機質的主要來源，對土壤微生物的生命活動起著重要的調節作用（Fóti et al.，2016）；而植物根系一方面通過調控光合產物分配和根系分泌物分泌過程直接或間接地影響根系呼吸和根際微生物呼吸（Li et al.，2016），另一方面通過自身死亡與分解驅動土壤微生物異養呼吸（Liu et al.，2016）。Wang et al.（2017a）在高寒灌叢-草甸生態系統的一項研究結果表明，增溫可顯著提高植物生產力，提高凋落物和死亡細根的數量和質量。增溫對青藏高原高寒草甸生態系統植物地上部分以及0－20 cm根系生物量也有顯著的促進作用（Li et al.，2011）。趙艷艷等（2015）的一項研究結果表明，連續增溫 16年后，高寒灌叢植物群落高度、蓋度、地上生物量和地下生物量均顯著增加。然而，在青藏高原東部窄葉鮮卑花高寒灌叢生態系統，增溫對灌叢地上凋落葉產量及其分解過程沒有顯著影響，卻使細根生產量、死亡量和活細根生物量分別顯著增加了 19.4%、12.3%和9.1%，死亡細根分解年碳釋放量也提高了30.2%（馬志良，2018）。由此可見，增溫主要通過促進窄葉鮮卑花灌叢地下根系的生產、死亡與周轉，提高光合產物向地下根系的分配從而使土壤呼吸各組分顯著增加；增溫對地上凋落物輸入及其介導的土壤異養呼吸過程的影響不明顯。其次，植物根系分泌物是根際微生物呼吸的主要碳源，增溫促進植物光合產物向地下根系的分配加速了根系分泌物的分泌過程以及死亡細根的分解。有研究表明，增溫不僅可以提高植物根系分泌物的速率和數量（Yin et al.，2013），也可對根系分泌物的碳/氮比及化學組成產生重要影響（Qiao et al.，2014；Zhang et al.，2016）。例如，7年的夜間增溫顯著提高云杉（Picea asperata）根系分泌物組分中糖類、氨基酸和酚類化合物的含量，而脂類、醚類化合物的含量則顯著降低（蔣錚等，2018）。然而，在青藏高原東部窄葉鮮卑花高寒灌叢生態系統中，盡管增溫使生長季根系分泌物分泌速率顯著提高了 14.2%－69.6%（馬志良，2018），但是增溫沒有顯著影響根際微生物呼吸碳通量，這表明在高寒灌叢生態系統中，持續不斷的根系分泌物輸入可為根際微生物提供豐富的可利用碳源，根際土壤可利用碳含量不是限制根際微生物呼吸的主要因子（Carrillo et al.，2017）。因此根系分泌物輸入增加并沒有顯著影響根際微生物呼吸。增溫使根系分泌物增加可能主要通過引起激發效應，促進非根際土壤有機碳的分解，進而促進土壤異養呼吸過程（馬志良，2018）。此外，增溫還可通過影響植物根系形態特征（Miyatani et al.，2017）和一、二級細根所占的比例（Ceccon et al.，2011），以及改變植物群落種間關系與物種多樣性來影響根系的發生與生長（Deng et al.，2016），從而對根系呼吸產生強烈的間接影響。然而，增溫對窄葉鮮卑花高寒灌叢根系形態的影響研究尚未見報道，今后還應加強這一部分研究。

3.2 土壤微生物群落

土壤微生物在調節陸地生態系統碳循環及其對氣候變暖的響應中起到至關重要的作用（Gougoulias et al.，2014）。增溫可通過改變土壤微生物生物量、群落結構、豐富度與活性，從而影響土壤呼吸各組分CO2的排放速率。土壤溫度升高一般可以增加土壤微生物生物量，而土壤微生物生物量的增加可直接促進土壤有機碳的微生物養分礦化過程，從而提高土壤異養呼吸速率（Zhou et al.，2013）。在青藏高原東部窄葉鮮卑花高寒灌叢生態系統中，增溫不僅使非根際土壤微生物生物量碳和氮顯著提高，同時引起土壤微生物群落結構與豐富度發生明顯改變，土壤微生物功能群中的格蘭氏陽性菌和放線菌群落的優勢度顯著增加（Ma et al.，2018b），土壤微生物功能群向速生化轉變，這將有利于微生物群落利用土壤中更多的物理保護態有機碳（Jones et al.，2018），從而使土壤異養呼吸速率顯著提高。土壤溫度升高還可通過影響土壤微生物基質利用方式間接影響土壤呼吸速率，如增溫可使土壤微生物對土壤中穩定態有機碳的利用增加，使利用木質素、纖維素、半纖維素和多酚等難分解類物質的分解菌種類、數量與活性顯著提高（Streit et al.，2013）。另外，土壤溫度升高導致土壤微生物活性增強也可顯著促進土壤CO2的排放（Wang et al.，2016）。在窄葉鮮卑花高寒灌叢生態系統中，增溫對根際微生物生物量碳和氮沒有顯著影響（馬志良，2018），預示著增溫處理下根際微生物群落可能沒有發生顯著變化，這也是根際微生物呼吸對增溫響應不敏感的另一方面原因。然而，增溫對窄葉鮮卑花高寒灌叢根際微生物群落結構組成的影響還有待進一步深入研究，以探明增溫對高寒灌叢根際微生物群落結構是否產生顯著影響。值得注意的是，土壤微生物群落對增溫的響應隨增溫持續時間和增溫幅度的不同而不同，特別是隨增溫時間的延長，土壤微生物群落可通過調整自身生理代謝活性、群落結構和基質利用方式等適應土壤環境溫度的變化，從而使土壤呼吸速率對土壤溫度升高產生適應或馴化現象（Bradford et al.，2018；You et al.，2018）。

4 結論

綜上所述，土壤溫度升高一方面可顯著提高土壤微生物活動與植物根系生理代謝活性直接促進土壤呼吸，也可通過提高土壤養分含量、酶活性等非生物因素間接促進土壤呼吸，另一方面增溫還可導致植物細根生產量、死亡量和分解速率提高，非根際土壤微生物生物量與活性增加以及土壤微生物功能群向革蘭氏陽性菌和放線菌群落轉變等生物因子的變化，進而提高土壤呼吸各組分速率。受根際土壤可利用碳含量較高的影響，根際微生物呼吸對增溫的響應不敏感。這些研究結果可為進一步清晰地認識未來氣候變暖背景下青藏高原東部高寒灌叢土壤碳循環過程提供基礎理論依據。