沙地土壤C∶N∶P比對早期植物群落物種多樣性的影響*

楊祥祥 李夢琦 何興東? 尤萬學 余 殿 張彩華 陳 娜

（1 南開大學生命科學學院，天津 300071）

（2 寧夏哈巴湖國家級自然保護區管理局，寧夏鹽池 751501）

生態化學計量學是研究生態系統能量平衡和多重化學元素平衡的科學［1］，它指的是植物或植被碳∶氮∶磷（C∶N∶P）比［2］，后來被延伸為土壤C∶N∶P比［3］，事實上，植物N∶P比和土壤N∶P比之間有一個轉換系數即穩態調節系數［4］，土壤生態化學計量特征與植被生態化學計量特征之間存在密切聯系［5］。土壤―植物C∶N∶P比化學計量生態學的研究為認識土壤―植物相互作用提供幫助，且土壤―植物C∶N∶P比的研究是分析生態系統變化的一個工具［6］，尤其是分析植物群落的結構特征和功能特征變化的一個工具。

物種多樣性是評價植物群落結構和功能的重要指標［7］。物種多樣性的變化與土壤養分之間的關系已有報道［8］，但物種多樣性的變化與土壤C∶N∶P比之間的關系仍需進一步探索。前期研究表明，在油蒿和冷蒿演替群落中，油蒿和冷蒿的密度與土壤氮含量關系不顯著，與土壤磷含量關系也不顯著，但油蒿密度隨土壤N∶P比的增大而減小，冷蒿密度隨土壤N∶P比的增大而增大［9］，這引發了研究者的思考，土壤C∶N∶P比與物種多樣性之間又存在怎樣的聯系呢？為此，本研究選擇寧夏哈巴湖國家級自然保護區沙化封禁項目區內沙地植物群落為研究對象，測定了土壤C、N、P含量，分析了沙地土壤C∶N∶P比與物種多樣性之間的關系，旨在為受損生態系統的植被生態恢復提供理論指導。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究區位于寧夏鹽池縣的寧夏哈巴湖國家級自然保護區內（37°38′ 36″N～38°02′ 00″N，106°53′ 10″E ～107°38′ 10″E），海拔1 300～1 622 m，地貌由黃土高原向鄂爾多斯臺地過渡，氣候由半干旱區向干旱區過渡，土壤由灰鈣土向棕鈣土過渡，植被由草原向荒漠過渡，農業結構由農區向牧區過渡。該區降水少而集中，氣候干燥，蒸發強烈，年均降水量296.5 mm，降水集中在5—9月，年均蒸發量為2 131.7 mm，為降水量的7.19倍，日照充足，晝夜溫差大，年均日照時數2 876 h，年均無霜期為128 d，年均氣溫7.7 ℃。保護區內植被有灌叢、沙地、荒漠、草原、濕地等生態系統，土壤主要有灰鈣土、風沙土、黃綿土、鹽土、潮土等類型［10］。

1.2 野外調查與樣品采集

2016年7月，在保護區20 km2的沙化封禁項目區內，對3 7個沙地植物群落樣地展開調查。調查的植物群落主要為生長在流動、半固定和固定沙地的油蒿群落和沙柳群落，土壤屬流動風沙土、半固定風沙土和固定風沙土。調查區內，油蒿群落內主要植物有油蒿（Artemisia ordosica）、黃蒿（A. scoparia）、豬毛菜（Salsola collina）、蟲實（Corispermum deslinatum）、阿爾泰狗娃花（Heteropappus altaicus）、地稍瓜（Cynanchum thesioides）、白草（Pennisetum centrasiaticum）、長芒草（Stipa bungeana）、賴草（Aneurolepidium dasystachys）、華灰早熟禾（Poa sinoglauca）、糙隱子草（Cleistogenes squarrosa）、苦豆子（Sophora alopecuroides）；沙柳群落內主要植物有沙柳（Salix psammophila）、沙地旋覆花（Inula salsoloides）、草木犀狀黃芪（Astragalus melilotoides）、披針葉黃華（Thermopsis lanceolata）、楊柴（Hedysarum mongolicum）、苦豆子、地稍瓜和蟲實等。

在每個油蒿群落樣地中，隨機設置一條50 m的樣線，在樣線的第0、25、50 米處各設置一個4 m× 4 m樣方，調查樣方內油蒿密度和生物量，同時在每個4 m × 4 m樣方中隨機設置一個1 m × 1 m小樣方，調查樣方內草本植物的種類和各個物種的密度和生物量，采集樣方內0～20 cm的土壤樣品放入土壤樣品袋內，帶回實驗室用以元素測定。在每個沙柳群落樣地中，設置一個50 m × 50 m的大樣方，記錄沙柳密度和生物量。在沙柳群落大樣方中隨機選取3個1 m × 1 m小樣方，調查草本植物的密度和生物量，同時在樣方內采集0～20 cm土壤，帶回實驗室分析。

1.3 樣品測定

將采集到的土壤樣品自然風干，過80目篩后，進行C、N、P的測定。其中C含量用重鉻酸鉀-外加熱法［11］測定；N、P含量的測定首先用濃H2SO4-H2O2消煮法［11］對土壤樣品進行消煮，消解后的溶液經過稀釋沉淀，取上清液，其中，N含量用凱氏定氮儀（SKD-800，上海沛歐分析儀器有限公司）測定，P含量用鉬銻抗比色法［11］測定。每個樣品測定重復3次。

1.4 數據處理

物種多樣性采用香農-威納（S h a n n o n-Wiener）指數和辛普森（Simpson）指數，計算公式如下：

式中，H'為香農-威納指數；DS為辛普森指數；N為樣方內某一物種個體總數；S為樣方內物種種類數；ni為第i個物種的個體總數。

用SPSS 20.0軟件對樣方數據進行描述性統計，計算平均值和標準誤，同時對土壤C∶N∶P比與物種多樣性之間的關系進行回歸顯著性檢驗，用Excel 2016進行回歸作圖。

用Canoco 4.5軟件對數據進行冗余分析。將香農-威納指數和辛普森指數列為物種數據，土壤的C、P、N含量以及C∶N比和N∶P比列為環境數據。在冗余分析中，首先進行去趨勢對應分析（DCA），當排序軸梯度長度（Lengths of gradient，LGA）大于4.0時，適合典范對應分析（CCA），當LGA小于3.0時，適合冗余分析（RDA），LGA介于3.0～4.0時，選用CCA和RDA分析均可［12］。DCA分析結果顯示，第一排序軸長度為1.415，故本研究中采用RDA分析。在RDA排序圖中，環境因子的箭頭長度代表特征向量的長度，兩個箭頭的夾角可看作環境因子與多樣性指數之間的相關性大小［12］。

2 結 果

2.1 沙地土壤碳、氮、磷與植物群落物種多樣性統計

描述性統計結果表明，油蒿群落中的土壤C、N、P含量與土壤C∶N比和N∶P比均高于沙柳群落的，油蒿群落的生物量和物種多樣性也均高于沙柳群落的（表1）。這與事實相符，沙柳群落生長在流動沙地和半固定沙地，而油蒿群落生長在半固定沙地和固定沙地，因而，油蒿群落土壤養分含量較高，群落的生物量較高、物種多樣性較為豐富。從植物群落演替的角度講，這兩個群落均屬沙地早期植物群落，調查區早期植物群落的土壤C、N、P含量與土壤C∶N∶P比以及物種多樣性見表1。

表1 沙地土壤C∶N∶P比與植物群落物種多樣性統計Table 1 Statistics of soil C∶N∶P ratios and species diversities of plant communities on the sandy land

2.2 沙地土壤C∶N∶P比與植物群落物種多樣性間的關系

冗余分析表明，寧夏哈巴湖國家級自然保護區調查區沙地植物群落的香農-威納指數和辛普森指數均與土壤C、P、N含量之間為正相關關系，值得深究的是香農-威納指數和辛普森指數與土壤C∶N比和N∶P比也呈正相關關系（圖1）。

進一步回歸分析表明，沙地植物群落（油蒿群落+沙柳群落）的物種多樣性辛普森指數和香農-威納指數均與土壤C∶N比之間存在極顯著的對數函數正相關關系（P＜0.01），隨著土壤C∶N比的增加，辛普森指數和香農-威納指數顯著增大。辛普森指數和香農-威納指數均與土壤N∶P比之間存在顯著的直線函數正相關關系（P＜0.05），同樣，隨著土壤N∶P比的增大，辛普森指數和香農-威納指數顯著增大（圖2）。

圖1 沙地植物群落（油蒿群落和沙柳群落）中土壤C∶N∶P 比和物種多樣性指數冗余分析Fig. 1 Redundancy analysis of soil C∶N∶P ratio and species diversity of the plant communities (A. ordosica community and S. psammophila community) on the sandy land

然后，對沙地植物群落的油蒿群落和沙柳群落分別進行回歸分析。在沙柳群落中，物種多樣性辛普森指數和香農-威納指數與土壤C∶N比和N∶P比的回歸關系均有正相關的趨勢，但不顯著。但在油蒿群落中，一元回歸結果表明，土壤C、N、P與C∶N比和N∶P比均分別對辛普森指數和香農-威納指數有顯著正相關影響，且根據調整后的R2值，土壤C、N、P與C∶N比和N∶P比分別對香農-威納指數和辛普森指數的影響程度大小依次為土壤C、P、N與C∶N比和N∶P比（表2）。盡管在一元回歸中，土壤N∶P比與辛普森指數和香農-威納指數的回歸關系均不顯著，但多元回歸結果表明，土壤C∶N比和N∶P比共同作用均能顯著影響辛普森指數和香農-威納指數（表2）。

圖2 沙地植物群落（油蒿群落和沙柳群落）中土壤C∶N∶P比與物種多樣性間的關系Fig. 2 Regressions between soil C∶N∶P ratio and species diversity of the plant communities (A. ordosica community and S.psammophila community) on the sandy lands

3 討 論

土壤C∶N∶P比能夠影響沙地植物群落的物種多樣性，這對于闡釋群落結構和功能的變動機制有重要意義。本研究結果表明，土壤C∶N比和N∶P比均對沙地植物群落（油蒿群落和沙柳群落）的物種多樣性有正相關影響。統計發現，沙地植物群落的土壤C含量與香農-威納指數之間存在極顯著正相關（y = 0.996 7 ln(x) + 1.929，R2 = 0.580 5，P=0.000），土壤N、P含量與香農-威納指數之間也存在極顯著正相關（y = 0.982 2 ln(x) + 3.652，R2 = 0.4，P=0.000；y = 1.114 ln(x) + 4.432，R2 = 0.246 7，P=0.002）。即，不但土壤C、N、P含量能夠影響沙地植物群落的物種多樣性，而且土壤C∶N比和N∶P比也能影響物種多樣性。

C、N、P是植物體的基本組成元素。C元素是植物體內新陳代謝的底物，通過參與光合作用，為植物的生長發育提供能量，土壤N、P是植物礦物質養分和土壤肥力的重要組成部分［13］，N、P是限制植物生長的關鍵元素，在植物的生長發育、群落結構和功能方面具有十分重要的作用［14］。利比希（Liebig）［15］最小因子定律表明，任何特定因子的含量低于生物的最小需求量的時候，就會成為決定該物種生存和分布的決定性限制因素，即“植物的生長發育取決于處于最小量的必需物質”。Shelford［16］耐性定律表明，物種的生存依賴于生長環境中全部因子的存在，當其中某一項因子的量過多或過少，超出該物種的耐受限度時，會導致該物種不能生存或者滅亡。這兩個經典定律揭示了包含土壤養分在內的環境元素與植物生長發育之間的緊密聯系，同時也揭示了C∶N∶P比能夠影響植物生長和植物群落變化的理論基礎。對于沙地植物群落而言，初期風沙土中C、N、P含量均極度缺乏，隨著先鋒植物的定居，地表枯枝落葉增多，土壤有機碳增多［17-18］，而有機碳的增多會改善土壤的理化性質［19-20］，提高土壤磷素利用率，土壤氮含量顯著提高［21］，此時侵入的物種數及其個體數明顯增多，導致沙地早期植物群落的物種多樣性隨土壤C、N、P含量的增加而增大的情形。隨著沙地植物群落進一步發育，植物生長所需的N、P需求量增多，對土壤N和P耗用量加大。尤其是沙地，隨著植被發育，土壤碳酸鈣含量增多［21］，更進一步加重了鈣磷相沉淀［22］，降低了土壤磷的有效性，此時，沙地土壤C∶N比和N∶P比均增大（本研究結果中油蒿群落的土壤C∶N比和N∶P比高于沙柳群落的即證明了這一點），物種多樣性也在增加，這就導致了隨沙地土壤C∶N比和N∶P比增加物種多樣性辛普森指數和香農-威納指數顯著增大。

表2 油蒿群落中物種多樣性與土壤C∶N∶P比之間的關系Table 2 Relationships between soil C∶N∶P ratio and species diversity of the Artemisia ordosica community

本研究中，沙地植物群落為沙柳群落和油蒿群落的混合體，這是因為沙柳群落中有油蒿、油蒿群落中有沙柳，因此，首先對沙地植物群落總體的物種多樣性與土壤C∶N∶P比之間的關系進行分析。但是，沙柳群落主要生長在流動沙地和半固定沙地，而油蒿群落主要生長在半固定沙地和固定沙地。沙柳群落中主要植物是沙柳，其他植物很少，而油蒿群落中其他植物相對較多。沙柳是大灌木，油蒿是半灌木，由于生長型的差異對群落中其他侵入植物的影響不同，物種多樣性的變化也有所不同。因而，沙柳群落和油蒿群落有必要分開進行討論。本研究結果表明，土壤C∶N比和N∶P比對沙柳群落物種多樣性的影響不顯著，這是由于沙柳群落物種多樣性小且不同群落間變化較小所導致。土壤C、N、P與C∶N比均對油蒿群落的物種多樣性影響顯著，而土壤N∶P比對油蒿群落的物種多樣性影響不顯著，這也與以往的認知相同：在一個沙地植物群落中，首先是土壤C∶N比對群落有較大的影響，隨著植物群落的逐步發育，群落才會對土壤N∶P比產生影響。本研究中，多元回歸結果表明，土壤C∶N比和N∶P比共同對油蒿群落物種多樣性有正相關影響，這也證實了土壤N∶P比也會對油蒿群落物種多樣性產生影響。就油蒿群落而言，根據一元回歸結果中的調整后的R2的大小可知，沙地土壤C、P、N與C∶N比和N∶P比對油蒿群落物種多樣性的影響程度順序是土壤C、P、N與C∶N比和N∶P比，土壤N∶P比影響程度小是由于油蒿群落仍屬沙地早期植物群落，群落仍屬成熟過程中；土壤磷較氮的影響程度大是由于研究區屬干旱地區，油蒿群落中植物需要較多的磷來抵御干旱脅迫。當然，這一結果也為解釋干旱地區植物群落結構特征化和功能特征的變化提供了參考。

本研究結果表明，研究樣地土壤C、N、P含量的均值分別為0.89、0.15和0.09 g·kg-1，遠遠低于全國土壤的平均含量（24.56、1.88和0.78 g·kg-1），這表明研究區內土壤的養分含量極低，土壤十分貧瘠。隨著研究區的沙地植物群落的演替進程，土壤C、N、P含量會進一步增加［21］，屆時土壤C∶N比和N∶P比會發生變化，后期物種多樣性與土壤的C∶N∶P比之間的關系無法推知。研究表明，植物群落發生變化，土壤的C∶N∶P比也發生變化［23-24］。Spohn等［25］對匈牙利兩個超過200年演替時間序列的坡體研究發現，在演替過程中，土壤C∶N比顯著增大后而趨于穩定。周正虎和王傳寬［26］研究表明，群落演替開始時的碳含量較低時，C∶N比會隨著演替的進行而增加。上述研究均表明，在群落的演替中期和后期，土壤的C∶N∶P比的變化會比較復雜，因而，有關沙地植物群落的中后期群落中物種多樣性與土壤的C∶N∶P比之間的關系有待深入研究。

4 結 論

沙地土壤C、N、P含量十分匱乏，土壤C∶N與N∶P比與物種多樣性之間存在緊密的聯系，土壤C∶N∶P比能夠影響植物群落的物種多樣性。通過對土壤生態化學計量特征與群落結構和功能關系的研究有助于進一步了解土壤與植被之間的內在聯系，也為干旱半干旱地區植被恢復的研究提供了更為豐富的手段和方法。