生物結皮對高寒草地植物群落和土壤化學性質的影響

秦福雯，徐恒康，劉曉麗，康瀕月，位曉婷，邵新慶

(中國農業大學動物科技學院，北京100193)

生物土壤結皮(Biological soil crust)又稱生物結皮(Biological crust)，是由生活于土壤表面的非維管束植物(藍藻、綠藻、硅藻、地衣和苔蘚)和微生物(土壤細菌、真菌等)與土壤顆粒通過團聚和膠結作用在土壤表層形成的復合生物體[1]。它能固定大氣中的氮、碳，增加土壤有機質,改良土壤[2]。近年來，國內外學者們發現生物結皮在治理草地退化等方面有重要作用，對生物結皮的保護也被列入草地生態系統管理和荒漠草地管理的優先等級[3]。此外，學者們還對生物結皮的生物組成、形態結構、時空格局、生態功能和管理等開展了全面的研究[4]。生物結皮與維管束植物之間存在的共生關系也是目前的研究熱點[5]。在不同的生態環境中，生物結皮可以促進或抑制植物的定植和種子的萌發[6]。一些研究認為，生物結皮促進了植物的生長，并為植物的生長提供了所需的營養物質[7]。也有學者認為生物結皮會與維管植物競爭養分和水分，從而抑制維管植物的生長[8]。另外，還有觀點認為生物結皮和維管植物占據著不同的生態位，沒有明顯的互惠和競爭關系[9]。目前對生物結皮與維管植物關系的研究主要集中在荒漠和沙漠地區[10]，而在不同氣候環境和植被類型下的生物結皮與維管植物之間的關系有待進一步的研究[11-12]。

本文將結合土壤酸堿度、養分以及草本植物群落特征在不同生物結皮蓋度下的變化情況，分析在青藏高原特殊的氣候和環境條件下，生物結皮蓋度的變化與草本植物群落和土壤化學性質的關系，以期進一步闡明生物結皮在高寒草地生態恢復中的作用。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究區域位于青海省海南藏族自治州貴南縣森多鎮扎什給村(100°13′～101°33′ E，35°09′～36°08′ N),屬高原大陸性氣候，海拔為3 460 m～3 500 m，年平均氣溫為2.3℃，年降水量為403.8 mm，年平均蒸發量為1 378.5 mm。植被類型為針茅化高寒草原，主要優勢種有垂穗披堿草(ElymusnutansGriseb)、矮嵩草(Kobresiahumilis)和草地早熟禾(PoapratensisL.)等。土壤類型以高山草甸土為主，在草本植物之間鑲嵌著發育良好的生物結皮，其中苔蘚結皮最多，偶見地衣結皮和藻結皮。

1.2 群落調查與取樣方法

于2018年7月7日至7月11日開展對試驗地的調查與取樣。試驗地2016年開始圍封，圍封前為牧民草場，季節性放牧，圍欄為100 m×140 m。在圍欄樣地內設置3個20 m×100 m的樣帶，每個樣帶間隔20 m。在每個樣帶中按之字形走位隨機設置3個50 cm×50 cm的小樣方，調查樣方群落內草本植物的種類、高度、蓋度、個體數，將草本植物鑒定到種。對樣方內的生物結皮的蓋度和發育程度展開調查和記錄，觀察到所有樣方中的生物結皮蓋度都在0%～30%之間，統計整理后，根據生物結皮的蓋度差異，將生物結皮蓋度為0%～10%的歸為Ⅰ類樣方，生物結皮蓋度為10%～20%的歸為Ⅱ類，將生物結皮蓋度為20%～30%的歸為Ⅲ類，每個類型的樣方取3個重復。用取土器采集小樣方內0～10 cm的土壤并帶回實驗室分析。

1.3 試驗方法

土樣帶回后，立即進行實驗分析，取部分鮮土采用烘干法測定土壤含水量，另外的土樣經過自然風干、過0.149 mm篩以及去除草根等雜物后，采用常規分析法測定土壤的化學性狀。全氮用凱氏定氮法測定，全磷用高氯酸-硫酸消解鉬銻抗比色法測定，pH用Mettler Toledo酸度計測定，有機碳用Elementar快速碳硫分析儀測定。

1.4 數據分析

(1)重要值計算公式：重要值=(相對高度+相對蓋度+相對多度)/3

(2)Shannon-Wiener指數：H=∑(-PilnPi)，Pi為物種i的個體數占總個體數的比例。

利用Microsoft Excel 2016進行數據整理及圖表制作，采用IBM SPSS Statistics 25軟件進行統計分析，利用單因素方差分析(one-way ANOVA)和Duncan’s法對不同樣方內的生物結皮蓋度、植被蓋度、Shannon-Wiener指數、植物平均高度、地上生物量以及土壤酸堿度、全氮含量、有機碳含量進行方差分析和多重比較。利用曲線擬合(curve fitting)找出有意義且擬合度最優的曲線和方程(決定系數采用矯正后的R2值，且P<0.05)。數據結果使用算數平均值±標準差表示(M±SD)。

2 結果與分析

2.1 不同生物結皮蓋度樣方內植物群落物種組成

試驗區內草本植物共18種，分屬7個科。在Ⅰ類型(生物結皮蓋度為0%～10%)樣方中，植物種類共計6科10種。在Ⅱ類型(生物結皮蓋度為10%～20%)的樣方中，植物種類共計7科16種。在Ⅲ類型(生物結皮蓋度為20%～30%)的樣方中，植物種類共計7科14種。在Ⅰ類型中，禾本科占比為63.36%，莎草科占比為9.01%，豆科占比0.49%，雜類草占比為25.17%。在Ⅱ類型中，禾本科占比為26.42%，莎草科占比為29.71%，豆科占比0.24%，雜類草占比為43.70%。在Ⅲ類型中，禾本科占比為22.74%，莎草科占比為42.29%，豆科占比0.50%，雜類草占比為34.07%。(見圖1)可見，隨著樣方內生物結皮蓋度的增加，禾本科植物比例下降明顯，莎草科和雜類草比例有所上升，而豆科植物因為其本身在植物群落中的比例極小，看不出明顯變化。

圖1 不同生物結皮蓋度下草本植物群落的組成Fig.1 Composition of plants communities under different coverages of biological crust

2.2 不同生物結皮蓋度樣方內草本植物群落物種重要值的變化

由表1可以看出不同蓋度生物結皮覆蓋下的植物物種的重要值發生了變化。在試驗樣方中，草地早熟禾(PoapratensisL.)、異針茅(StipaalienaKeng)、垂穗披堿草(ElymusnutansGriseb.)和高山嵩草(Kobresiapygmaea)為優勢物種。其中草地早熟禾的重要值在三種不同蓋度生物結皮覆蓋下的變化為Ⅰ>Ⅱ>Ⅲ,異針茅重要值的變化為Ⅲ>Ⅱ>Ⅰ,垂穗披堿草重要值的變化為Ⅰ>Ⅲ>Ⅱ，高山嵩草重要值的變化為Ⅱ>Ⅲ>Ⅰ。在整個草本植物群落中，禾本科植物重要值占有絕對優勢，其次是雜類草，再次是莎草科，最后是豆科。其中禾本科植物的重要值之和在三種不同蓋度生物結皮覆蓋下的變化為Ⅰ>Ⅱ>Ⅲ，莎草科植物重要值之和變化為Ⅲ>Ⅱ>Ⅰ，豆科植物重要值之和變化為Ⅰ>Ⅲ>Ⅱ，雜類草植物重要值之和變化為Ⅱ>Ⅲ>Ⅰ。

表1 不同蓋度生物結皮樣方中草本植物的重要值變化Table 1 Change of Herb plants’important value in different biological crust coverage quadrats

2.3 生物結皮蓋度和草本植物群落特征的關系

生物結皮蓋度與草本植物群落的特征有著較為明顯的相關性關系，生物結皮蓋度與草本植物群落特征(植被蓋度、香農維納指數、植物平均高度)之間有著不同的相關關系。當生物結皮蓋度較低時，生物結皮蓋度和植被蓋度之間是正相關關系，當生物結皮蓋度較高時，生物結皮蓋度和植被蓋度是負相關關系。這可能是因為生物結皮發育初期有著富集養分的作用，為植被生長和發育提供了條件，促進了植被蓋度的增加，但當生物結皮蓋度繼續增加時，生物結皮對于土壤養分的需求也在持續增加，這會與植被產生養分的競爭，從而導致植被蓋度的增加受到遏制，甚至是下降。另外，生物結皮蓋度和草本植物群落的香農維納指數之間是負相關關系，隨著生物結皮蓋度的增加，植被的香農維納指數有著緩慢下降的趨勢，這可能與生物結皮對植物群落的選擇作用有關。另外，生物結皮蓋度還和草本植物群落的高度有著顯著的負相關關系(P<0.05)，這可能是由于生物結皮的存在阻隔了禾本科植物種子或其他一些較大的植物種子與地面的接觸，導致其無法萌發和生長，進而使得禾本科植物減少，而禾本科植物植株通常較為高大，所以生物結皮蓋度的增加會導致禾本科植物的減少，進而導致植物群落平均高度的降低(圖2)。

圖2 生物結皮蓋度與草本植物群落特征的關系Fig.2 Relationship between biological crust coverage and herb community characteristics

2.4 生物結皮蓋度與土壤化學性質(酸堿度、全氮和有機碳)的關系

生物結皮蓋度與土壤化學性質(酸堿度、全氮和有機碳)之間都有著顯著的相關性關系(圖3)。生物結皮蓋度與土壤酸堿度之間有著極顯著的負相關關系(P<0.01，R2=0.66)，生物結皮蓋度與土壤全氮之間有著極顯著的正相關關系(P<0.01，R2=0.65)。另外，生物結皮蓋度與土壤有機碳含量之間也有著顯著的正相關關系(P<0.05，R2=0.58)。可見，生物結皮蓋度的增加對土壤化學性狀的改良有著顯著的正效應。

3 討論

3.1 生物結皮蓋度與草本植物群落結構和特征的關系

生物結皮深刻影響表層土壤的理化性質，進而影響維管植物的萌發、存活和定居等過程[13]。有研究發現，有生物結皮分布的地區維管植物的豐富度是非維管植物的5倍左右[14]，其機理可能是生物結皮的存在改變了表層土壤的水分、養分、溫度和pH等生態條件[15]。此外，植物種子的萌發還受溫度的影響，生物結皮中的某些有機物質可以吸收紫外線，提高土壤溫度，從而影響植物種子的定居和萌發[16]。目前研究中植物類型的差別，生物結皮類型的復雜性、研究方法的差異性以及環境條件的多樣性，常常使研究結論產生爭議[17-18]。

本研究通過對生物結皮蓋度和草本植物群落結構和特征關系分析得出，在不同蓋度生物結皮的覆蓋下草本植物群落結構和特征都發生了一定程度的變化。可見，隨著生物結皮蓋度的增加，禾本科植物占比逐漸下降，莎草科占比有所上升，而雜類草占比也在逐漸增加。探索原因，可能是生物結皮對種子有一定“篩選”作用[18]。由于發育良好的生物結皮比較堅硬，再加上高寒草原地區頻繁而強大的風力影響，導致生物結皮的存在可能不利于體積相對較大的禾本科種子的萌發，其種子落在生物結皮上，因為隔離最終死亡。生物結皮層特殊的堅硬緊實結構造成了種子和土壤接觸的障礙[19]。體積小或具有特殊結構的種子，例如莎草科和某些雜類草種子，則不會因為受到生物結皮的阻隔而受到影響，反而會在生物結皮提供的相對穩定的微環境中很好的生長。Johansen[20]的研究表明，如果種子沒有特殊的穿透結構時，生物結皮的存在就會阻礙種子向深層土壤穿透，從而降低了種子在生物結皮上的萌發。另外，生物結皮蓋度與草本植物群落的各項特征(草本植物群落總蓋度、香農維納指數、植物平均高度和草本植物地上生物量)之間存在著相關關系，且在生物結皮蓋度較低時，生物結皮蓋度和植被蓋度之間是正相關關系，在生物結皮蓋度較高時，生物結皮蓋度和群落蓋度之間是負相關關系。在其中可能存在著一個“閾值”，在達到這個蓋度之前，生物結皮的存在積累了植物生長所需的養分，促進了草本植物群落的生長[7]。在達到這個“閾值”之后，生物結皮中的苔蘚等植物會與維管植物競爭資源，使得植被蓋度與生物結皮蓋度之間呈負相關關系[21]。

3.2 生物結皮蓋度與土壤化學性質的關系

生物結皮包含多種固氮菌和藍藻，能將大氣中的N2還原、固定為可被生物利用的銨態氮[22]。Elbert等[23]研究得出，全世界生物結皮的固氮量可達到4 500萬噸每年，約占全球生物固氮總量的40%。同時，作為具有生命活性的有機復合層，生物結皮可以從多個方面改變土壤的理化性質，如增加土壤穩定性[24]、改善土壤水分狀況[25]增加土壤有機質[26]降低土壤pH[27]等。

本研究發現，生物結皮蓋度與土壤化學性質(酸堿度、全氮有機碳)之間都有著顯著的相關性關系。當生物結皮蓋度增加時可以降低土壤的酸堿度，使得土壤更接近中性，更適合草本植物的生長。另外，生物結皮蓋度的增加會提高土壤全氮含量和有機碳含量，為土壤富集更多的養分，也為后期退化草地的恢復創造了條件和基礎。可見，生物結皮的存在不僅影響了高寒草地草本植物群落的結構和特征，也對土壤的酸堿度和養分產生了有益的影響。但是也有研究認為當生物結皮蓋度過高時，草本植物群落和生物結皮會產生養分的競爭[28]，尤其是在生物結皮中的微生物與短命維管植物之間[29]。

4 結論

在青藏高原的高寒草地生態系統中，生物結皮蓋度的增加會導致禾本科植物比例下降，莎草科植物和雜類草比例上升；植被的蓋度先上升后下降，植被平均高度和多樣性降低，可以得出，當生物結皮的蓋度在10%～20%時對周圍植被的恢復效果最優。另外，生物結皮蓋度與土壤酸堿度之間有著極顯著的負相關關系(P<0.01)，與土壤全氮之間有著極顯著的正相關關系(P<0.01)，與土壤有機碳含量之間也有著顯著的正相關關系(P<0.05)，可以得出，當生物結皮蓋度在20%～30%時對周圍土壤的改良效果最優。