玉米應答低磷脅迫機制研究進展

張晗菡 魏清崗 穆春華 孫驗玲 張華 張恩盈 劉霞

摘要：玉米是我國重要的糧食、飼料及生物能源作物，低磷脅迫嚴重影響其品質和產量。氮對擬南芥的缺磷反應具有積極的調控作用，并且在水稻和小麥中得到驗證，但在玉米中，氮與低磷脅迫響應機制的相互作用尚未見系統報道。本研究綜述內容主要有國內外有關低磷脅迫對玉米生長發育的影響、玉米應答低磷脅迫的生理基礎和分子機制，以及氮參與調控玉米應答低磷脅迫的相關機制等，以期為后續研究玉米應答低磷脅迫的分子機制提供參考。

關鍵詞：玉米;氮;低磷脅迫

中圖分類號：S513.01-1??文獻標識號：A??文章編號：1001-4942（2019）06-0175-06

Abstract?Maize is an important food， feed and bioenergy crop in China. Low phosphorus stress has a serious impact on its quality and yield. Nitrogen has a positive regulatory effect on phosphorus deficiency in Arabidopsis， and has been verified in rice and wheat. But in maize， the interaction between nitrogen and low phosphorus stress has not been systematically reported. In this paper， the effects of low phosphorus stress on maize growth and development， the physiological basis and molecular mechanism of maize responsing to low phosphorus stress were introduced， and also the mechanism of nitrogen in regulating maize response to low phosphorus stress. It could provide theoretical references for the follow-up study on the molecular mechanism of maize response to low phosphorus stress.

Keywords?Maize; Nitrogen; Low phosphorus stress

玉米是我國第一大農作物，也是世界第二大糧食作物，是重要的糧食、飼料及生物能源作物，它不僅在農業方面，在畜牧業發展方面也具有極為重要的意義[1]。磷不僅參與植物光合作用、呼吸作用、能量儲存和傳遞、細胞分裂、細胞增大等過程，還能促進早期根系的形成和生長，提高植物適應外界環境條件的能力，增強植物的抗病性[2]。相關研究證實土壤中有效磷濃度較低，并且植物對磷元素利用率不高，這不僅制約玉米生產，也影響其品質和產量的提高[3]。因此，對玉米進行低磷脅迫研究對指導今后農業發展具有舉足輕重的作用。

1?低磷對玉米生長發育的影響

磷不僅是組成核酸、核蛋白、磷脂的重要元素，也是組成ATP、ADP和一些輔酶的主要物質，而ATP是能量依賴型細胞代謝過程如光合作用、氧化作用、電子傳遞以及底物水平磷酸化的必需物質[4]。同時，磷還直接參與蛋白質的合成、糖和淀粉的轉化等[5]，在細胞中通過形成磷酸鹽構成緩沖體系，對細胞滲透勢的維持也起一定作用。

1.1?低磷脅迫對玉米表型的影響

玉米受到低磷脅迫主要表現為植株發育緩慢、矮化，葉片呈現紫紅色，根系變弱。一般情況下，玉米缺磷先從葉尖開始，表現為葉尖、葉緣失綠，變為紫紅色，后逐漸向基部擴展，影響下部葉莖，后期葉尖可變褐枯死[6]。缺磷還可造成植株根系不發達、根體積下降，影響雌穗受粉，導致籽粒干癟或者無果實，出現果穗稀少現象。研究發現，如果玉米在萌芽時期缺磷，即使后期提供足夠的磷也會造成其缺素表現[6]。

1.2?低磷脅迫對玉米根系的影響

低磷條件下，玉米根系生物量明顯下降，主要通過自我調節根的形態等以增強不溶性磷的活化、運移、分布、有效吸收和再利用效率來適應環境變化，包括增加總根系數量、側根長度、側根數量、根體積、根表面積和根冠比[7]，而根冠比的增加被認為是植物耐低磷脅迫的機制之一[8]。同時出現大量排根，根半徑減小，根系變長、變細，生出更多的根毛，側根的密度、數量、長度都有明顯增加，還會形成簇生根。

2?玉米應答低磷脅迫的生理基礎及分子機制2.1?植物適應低磷脅迫的主要組織部位

在長期的演化過程中，植物自身已產生一套適應低磷脅迫的機制。根系是植物適應低磷脅迫的主要組織部位。低磷條件下，根系形態結構：根冠比、根長、根表面積、根直徑、側根數量以及根毛長度密度等發生變化[9]，這些變化增加了根表面積，進而增加根系與土壤的接觸面積，在一定程度上提高了土壤中磷的吸收利用效率[10]。在低磷脅迫下，提高玉米磷利用效率的途徑還包括根系中皮層薄壁細胞分解形成通氣組織，磷可以在通氣組織形成的過程中轉移到植物地上部的原始細胞中被重新利用，此外，通氣組織的形成還可減少組織的維持性磷消耗，使植株對有限磷的利用更趨經濟高效[11]。

2.2?植物調整代謝途徑適應低磷脅迫

在缺磷條件下，葉片中的磷部分下降，并迅速轉移到新葉[12]。低磷脅迫下，植物需要繞過糖酵解、誘導酸性磷酸酶和RNase等途徑，啟動需要少量營養的替代代謝途徑來增強內部磷循環。糖酵解途徑中關鍵酶大多以磷/ATP/ADP為底物，消耗大量的磷，在低磷脅迫下會被嚴重抑制[13]，而選擇性糖酵解途徑可使該途徑繞過需磷的步驟來適應低磷脅迫[14]。

2.3?植物激素調控低磷脅迫下的根系形態

玉米在長期進化過程中為適應低磷環境自身發生多種應答改變，包括對體內激素的調控[15]。許多植物激素如生長素、細胞分裂素和乙烯，被認為可調節低磷脅迫反應，特別是參與調整根系結構[16]。研究表明，低磷條件下，生長素運輸的變化可調節植物不同部位的生長素濃度，進而改變根系構型[17];側根數量受控于生長素濃度敏感性的改變，在低磷條件下，主根的抑制生長和側根的誘導生長之間并沒有直接關系[18]。低磷脅迫下擬南芥、玉米等植物細胞分裂素濃度顯著下降。對玉米的進一步研究表明，細胞分裂素濃度的降低與根冠比的增加呈正相關，這也與tRNA異戊烯基轉移酶（細胞分裂素合成關鍵酶）和β-葡糖苷酶（將儲存類的細胞分裂素轉化成活性形式的關鍵酶）含量減少有關[19]。研究還發現，赤霉素（GA）與生長素、DELLA類蛋白組成的信號通路調節低磷脅迫下側根形成，其中赤霉素對玉米側根發育影響不大，但對側根生長有促進作用;赤霉素參與低磷條件下玉米根系形態的變化;低磷脅迫下擬南芥主根伸長和側根數均由GA誘導;GA-DELLA介導的信號通路參與根對低磷脅迫的反應[20]。

2.4?玉米體內磷轉運蛋白對低磷脅迫的響應

當外源磷濃度較低時，植物體內高親和力磷轉運蛋白可被誘導表達。目前研究最多的磷轉運蛋白家族是PHT1家族，它在植物根系磷的吸收及體內轉運過程中起重要作用[21]。研究表明，PHT1家族基因主要通過H2PO4-/H+共運輸的方式轉運磷，這一過程可能受到其它離子如Ca2+的調控[22]。不同植物的PHT1家族基因在功能上存在差異，大多數PHT1家族基因只在根中表達，但部分研究顯示在莖、葉和花蕾中也可檢測到PHT1轉運蛋白[21]。另外，PHT1家族基因既可轉運磷酸鹽，也能轉運亞砷酸鹽[23]、砷酸鹽[24]的磷酸鹽類似物。

Bun-Ya等[25]認為酵母中分離到的PHO84基因是第一個具有高親和力的磷轉運基因。擬南芥有9個PHT1家族成員[26]，水稻有13個[27]，其它植物如番茄、土豆、玉米、小麥、大麥、煙草、苜蓿等也存在大量PHT1家族同源基因[21]。玉米的PHT1家族基因包含10個基因（ZmPHT1;1～ZmPHT1;10），除ZmPHT1;2和ZmPHT1;7，其余8個基因均在根中表達，其中3個基因（ZmPHT1;1、ZmPHT1;3和ZmPHT1;4）在高磷和低磷條件下均可被誘導表達，2個基因（ZmPHT1;5和ZmPHT1;6）僅被低磷誘導表達。利用擬南芥突變體進行研究表明，PHT1;1和PHT1;4在低磷和高磷條件下均對磷吸收起主要作用[28]。因此，PHT1;1和PHT1;4等一些植物PHT1家族磷轉運基因是雙親合轉運體，即在低磷條件和高磷條件下均起作用。

目前對玉米PHT3基因的研究還處于初始階段，但現有研究已證實ZmPht3;1可能與少數Pht1家族的高親和力磷轉運蛋白相似，是一個在高磷條件和低磷條件下均起作用的雙親和轉運體，并對玉米適應磷饑餓脅迫具有重要作用[3]。

2.5?玉米體內信號物質分子對低磷脅迫的響應

研究表明，MYB、WRKY、bHLH等多種轉錄因子參與對低磷脅迫的響應[29]。玉米ZmPTF1基因的表達受bHLH轉錄因子調控，該基因在根部表達量最高，莖和葉中也有一定量的表達。ZmPTF1超表達的玉米中花粉和雄穗分枝增多、開花吐絲間隔期縮短、百粒重增大[30，31]。miRNA可通過調控胞內磷穩態平衡來調節植物對低磷脅迫的適應，目前研究主要集中于miRNA399。它作為一種信號分子，調節植物體內磷的再分配，使磷通過韌皮部由莖向根轉移。低磷脅迫誘導miRNA399的表達，它可降解PHO2mRNA（編碼E2結合物），減輕PHO2對PHT1和PHO1泛素化降解，從而加速磷的吸收和轉運，維持細胞內的磷穩態[31，32]。綜上可知，玉米對低磷脅迫的響應是眾多信號元件共同參與的結果。

3?氮參與調控玉米應答低磷脅迫的機制

3.1?低磷脅迫反應相關基因受氮的影響

氮元素不僅是植物細胞中蛋白質、核酸和磷脂的重要組成部分[33]，還是構成某些植物激素和維生素的重要元素，參與調節生命活動。氮通常以無機氮和有機氮兩種形態存在。自然條件下，土壤中的硝態氮含量明顯多于銨態氮。在進入植物體后，部分硝態氮被還原成銨態氮，并在細胞質中進行代謝，其余部分可貯存在液泡中，較高濃度時也不會對植物產生不利影響[34]。硝態氮不僅提供玉米生長發育所需的基本營養，也參與調控植物氮素轉運和同化、葉片生長、側根伸長、氣孔開合、釋放種子的休眠和轉運生長素等多種生理過程中重要基因的表達[35]。

對擬南芥的研究表明，NRT1.1（nitrate transporter 1.1，硝酸鹽轉運蛋白1.1）控制的GARP轉錄因子HRS1，作為ABA（脫落酸）信號的負調控因子參與種子萌發和側根發育的調控[36]。HRS1受NO-3和磷的雙重調控，在低磷條件下，抑制植物初生根的生長。這表明NO-3和磷信號通過對HRS1的雙轉錄和轉錄后控制相互關聯[37]。此外，植物的磷脅迫反應標記基因（ips1，spx1，mir399d，pht1.1）對不同磷濃度的響應依賴于氮的供給，這些基因的轉錄產物僅在含0.05 mmol/L NO-3以上的缺磷條件下積累，在0 mmol/L硝酸鹽下的豐度極低。通過轉錄組學分析表明，絕大多數磷脅迫反應相關基因（約85%）受到氮的顯著影響[38]。

3.2?氮元素控制磷相關基因的轉錄

植物PHT1家族對磷的轉運對維持胞內磷穩態必不可少。PHO2是一種參與磷酸鹽反應的E2結合物，在內膜（EM）系統中，高磷條件下PHO2導致PHT1和PHO1降解[39]，磷運輸到根木質部的過程有PHO1參與，在低磷條件下PHO2的轉錄后表達受到抑制[40]。研究表明，減少磷的供應不會影響PHO2的表達水平，但PHO2轉錄物的積累受氮調控，通過NO-3供給下調[41]。在PHO2突變體中，絕大多數磷脅迫誘導基因的調控不受氮的限制，氮缺失對磷脅迫調控反應的抑制作用受PHO2影響，PHO2作為氮信號的積分器，作用于磷脅迫反應。

3.3?氮磷信號通路之間相互作用

前人研究表明，低磷脅迫受氮相關長距離系統信號的控制[42]。氮限制適應（NLA， nitrogen limitation adaption）和 PHO2通過調控PHT1蛋白的降解來控制磷酸轉運蛋白的運輸，導致地上部氮依賴性的磷積累[43]。在擬南芥中，PHO2介導的調控可能在植株生長早期對磷的積累起作用，而NLA介導的調控主要在生長后期起作用，并且在生長后期，PHO2和NLA協同調控磷的轉運[44]。PHO2是一種ER/高爾基定位蛋白[45]，而NLA主要定位于PM（質膜），因此，PHO2和NLA對PHT1降解的調控在時間和空間上都有區別。

NIGT1是早期的硝酸誘導基因，并由NLPS和NRT1.1/NPF6.3直接調控，氮脅迫條件下，NIGT1的表達水平降低，而在補充氮或硝酸鹽后迅速增加，推測NIGT1的作用可能是在感知硝酸鹽的可用性后立即抑制饑餓誘導基因[46]。NIGT1轉錄抑制因子作為NRT2.1硝酸鹽轉運體基因的負調節因子，磷脅迫反應的主調節器PHR1直接促進NIGT1家族基因的表達，導致硝酸鹽攝取減少，PHR1可通過NRT2.1控制AtNIGT1/HRS1調控NO-3高親和力轉運[47]。

4?問題與展望

氮磷是植物生長的必需元素，研究其相關機制對調控植物生長具有十分重要的意義。未來農業的綠色可持續發展不僅需要保持農作物增產，還要節約資源、保護環境，因而有必要以高產高效的綠色作物品種為目標進行培育研究。無論是氮磷利用的生物學基礎研究，還是農作物的遺傳改良及新品種的應用推廣，都對未來作物的研究提出了更高的要求。

現有的玉米低磷條件下的適應機制研究只集中于根系方面，對其它生理生化特征的變化仍需進一步探究，特別是呼吸代謝途徑強度、磷酸鹽轉運蛋白質的能力變化等。盡管在擬南芥磷轉運蛋白基因研究中人們已對PHT基因有了一定認識，但仍處于初步階段，對其它家族成員如PHT3的分子調控機制仍需探究。而對玉米PHT1家族的相關研究更少，只有少部分的成員被闡明了磷轉運機制，磷的再分配、動態平衡等分子機制也有待進一步研究[48]。

目前對于硝態氮轉運蛋白NRT的研究主要集中在模式植物擬南芥和水稻上，玉米上的研究較少。雖然已從不同植物中克隆出了多個NRT基因，并鑒定了一些NRT的功能，但植物中通常存在多個NRT之間的協同合作和多層次調控模式。外界環境變化和自身發育水平也對NRT基因的表達產生一定影響，尤其是玉米中該基因的生理功能還需要進一步研究。

最新研究表明，氮對擬南芥的缺磷反應具有積極的調控作用，并且在水稻和小麥中得到驗證，這為探索該技術在其它作物上的應用提供了新視角。但在玉米中，氮與低磷脅迫響應機制的相互作用還未得到詳細研究。雖然硝態氮與低磷脅迫反應之間的相互作用尚未完全明晰，但隨著人們對植物體氮磷元素吸收轉運過程認識的加深，以及分子生物學相關技術的發展，相關研究必將取得重大突破[49]。

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