紅瘰疣螈玉龍雪山種群的兩性異形

姚沖學，和榮華，黃元，呂婷，王智紅，梁良，肖劍，陳明勇*

(1.云南大學生命科學學院，昆明650091； 2.云南玉龍雪山省級自然保護區(qū)管護局，云南麗江674100)

兩性異形是指同一物種雌雄個體在體型、顏色和局部形態(tài)特征等方面存在差異的現(xiàn)象，普遍存在于整個動物界(Darwin，1871；Shine，1989；Andersson，1994)。兩性異形自提出以來，在無脊椎動物、魚類、兩棲類、鳥類、哺乳動物等不同物種中得到驗證。兩性異形一方面與雌性增加子代輸出或雄性增加交配次數(shù)的繁殖利益相關(guān)，屬性選擇壓力因素(鄭榮泉等，2002)；另一方面與兩性食性的分離、生活史、壽命或死亡率的差異，棲息環(huán)境，以及性成熟個體分配物質(zhì)和能量的兩性差異相關(guān)，屬非性選擇壓力因素(Cooper &Vitt，1989)。兩棲類在形態(tài)、棲息地和生活史上具有豐富的多樣性，兩性異形在兩棲類中較明顯(楊大同，1991)。因此，對特定兩棲類物種進行兩性形態(tài)差異分析，不僅有助于了解該物種兩性異形的產(chǎn)生機制，同時對于了解物種不同性別個體的繁殖對策、繁殖投入和進化選擇壓力具有重要意義(胡一中等，2015)。近年來對兩棲類兩性異形的研究得到廣泛的關(guān)注，但是主要集中在無尾目Anura，如多疣狹口蛙Kaloulaverrucosa(賀佳飛等，2006)、滇蛙Nidiranapleuraden(李旭等，2006)、凹耳臭蛙Odorranatormota(陳旭等，2013)、花背蟾蜍Strauchbuforaddei(宮鈴，師玉環(huán)，2016)、沼水蛙Hylaranaguentheri(葉志強等，2016)、中華蟾蜍Bufogargarizans(邵曉忠，師玉環(huán)，2017)、康縣隆肛蛙Nanoranakangxianensis(黃棨通，龔大潔，2018)、大蹼鈴蟾Bombinamaxima(姚沖學等，2019)等。而有尾目Caudata僅涉及少數(shù)物種，如廣西瘰螈Paramesotritonguangxiensis(馬軍等，1999)、新疆北鯢Ranodonsibiricus(王秀玲等，2006)、東方蠑螈Cynopsorientalis(謝朝暉等，2011)、太白山溪鯢Batrachuperustaibaiensis(趙虎等，2017)等。

紅螺疣螈Tylototritonshanjing隸屬有尾目蠑螈科Salamandridae疣螈屬Tylototriton，為國家Ⅱ級重點保護野生動物。常棲息于海拔1 000～2 100 m的低山、中山地帶，農(nóng)村村舍和農(nóng)田環(huán)境中，繁殖季節(jié)為5—8月。背部及體側(cè)棕黑色；頭部、四肢、尾部、肛周、嵴棱和瘰疣等均為紅棕色或黑紅色。雄螈泄殖腔孔縱裂長于雌螈，內(nèi)壁為絨毛狀或顆粒狀小乳突；雌螈泄殖腔孔隆起略成丘狀，近圓形，內(nèi)壁呈褶狀(楊大同，饒定齊，2008)。對該物種的研究主要見于繁殖生態(tài)初步觀察(李駿等，2012)、外周血細胞組織學觀察(宋紹萍，楊國輝，2014)、消化系統(tǒng)和呼吸系統(tǒng)的解剖觀察(蘇云川等，2014)、陸地求偶交配模式研究(倪寶森等，2015)以及排泄系統(tǒng)和生殖系統(tǒng)組織學研究(彭東燕等，2015)等方面。胡明友等(2013)將云南騰沖和墨江兩地紅瘰疣螈成體進行了外部形態(tài)特征比較，但未進行兩性異形研究。對紅瘰疣螈兩性異形進行研究，可以為后續(xù)研究其性選擇和進化機制提供更多的基礎(chǔ)資料。

1 材料和方法

1.1 實驗材料和方法

2018年6—8月采自云南麗江玉龍雪山的32只紅瘰疣螈成體(17♂，15♀)，采用上海恒量電子數(shù)顯游標卡尺(精確度為0.01 mm)測量以下13項外部形態(tài)特征：(1)全長(total length，TL)：自吻端至尾末端的長度；(2)頭體長(head-body length，HBL)：自吻端至肛孔后緣的長度；(3)頭長(head length，HL)：自吻端至頸褶或口角(無頸褶者)的長度；(4)頭寬(head width，HW)：頭或頸褶左右兩側(cè)之間的最大距離；(5)吻長(snout length，SL)：自吻端至眼角前之間的距離；(6)眼間距(interorbital space，IOS)：左右上眼瞼內(nèi)側(cè)緣之間的最窄距離；(7)眼徑(diameter of eye，DE)：與體軸平行的眼的直徑；(8)尾長(tail length，TIL)：自肛孔后緣至尾末端的長度；(9)尾高(tail height，TH)：尾上、下緣之間的最大寬度；(10)尾寬(tail width，TW)：尾基部即肛孔兩側(cè)之間的最大寬度；(11)前肢長(length of foreleg，LF)：自前肢基部至最長指末端的長度；(12)后肢長(length of hind leg，LHL)：自后肢基部至最長趾末端的長度；(13)腋至胯距(space between axilla and groin，SBAG)：自前肢基部后緣至后肢基部前緣之間的距離(費梁，1999)。

用剪蹼法標記已捕捉的個體，以免重復捕捉，測量標記后放回原處(陳旭等，2013)。

1.2 數(shù)據(jù)處理方法

采用Excel和SPSS 23.0處理數(shù)據(jù)。首先用Kolmogorov-Smirnov和Levene分別檢測所有數(shù)據(jù)的正態(tài)性和方差同質(zhì)性。獨立樣本t檢驗比較兩性全長的相關(guān)性。當測量數(shù)據(jù)符合正態(tài)性和方差同質(zhì)性時，相關(guān)分析采用Pearson檢驗，否則用Spearman檢驗。當局部形態(tài)特征與全長顯著相關(guān)時，以全長為協(xié)變量，做單因素協(xié)方差分析，最后將兩性異形差異明顯且與全長顯著相關(guān)的形態(tài)特征與全長做一元線性回歸分析。描述統(tǒng)計值用平均值±標準誤(Mean±SE)表示，顯著性水平設(shè)置為α=0.05。

兩性異形指數(shù)=1-體型較小性別的平均全長/體型較大性別的平均全長(Gibbons &Lovich，1990)。

2 結(jié)果

經(jīng)Kolmogorov-Smirnov和Levene檢驗得知，所有13項特征均符合正態(tài)性和方差齊性(P>0.05)，所以相關(guān)分析采用Pearson檢驗。結(jié)果顯示：除了雌性頭寬(r=0.382，P=0.160>0.05)、尾高(r=-0.091，P=0.747>0.05)、尾寬(r=0.163，P=0.561>0.05)和腋至胯距(r=0.514，P=0.050)外，其他形態(tài)特征均與全長具有顯著或極顯著相關(guān)性(表1)。

表1 紅瘰疣螈雌雄成體各項形態(tài)特征與全長的相關(guān)性Table 1 Correlation between morphological characteristics and total length of male and female adult Tylototriton shanjing

描述統(tǒng)計結(jié)果顯示：紅瘰疣螈雌性平均全長為160.72 mm±3.02 mm(n=17)，雄性平均全長為138.58 mm±3.02 mm(n=15)，兩性間全長平均值相差22.14 mm，且雌性大于雌性，雌雄全長比為1.160，兩性異形指數(shù)為0.138。雌雄平均值比除了全長(1.160)、頭體長(1.118)和尾長(1.120)差異稍大外，雌性其他形態(tài)特征的平均值均略大于雄性(表1)，由此可見，紅瘰疣螈屬于雌性成體大于雄性成體的兩棲類。獨立樣本t檢驗的結(jié)果顯示，紅瘰疣螈雌雄成體的全長(t=0.007，P<0.001)在兩性間的差異有高度統(tǒng)計學意義(表2)。

以全長為協(xié)變量，單因素協(xié)方差分析結(jié)果表明，紅瘰疣螈的頭體長(F=4.458，P<0.05)、頭長(F=9.459，P<0.05)、吻長(F=4.304，P<0.05)、尾長(F=4.492，P<0.05)和前肢長(F=6.403，P<0.05)在兩性間的差異有統(tǒng)計學意義。而頭寬(F=0.787，P>0.05)、眼間距(F=0.006，P>0.05)、眼徑(F=0.856，P>0.05)、尾高(F=0.029，P>0.05)、尾寬(F=0.563，P>0.05)、后肢長(F=2.560，P>0.05)、腋至胯距(F=0.158，P>0.05)在兩性間的差異無統(tǒng)計學意義(表2)。

將頭體長、頭長、吻長、尾長和前肢長分別與全長做一元線性回歸分析，結(jié)果表明，雌性的尾長(0.59)和前肢長(0.10)的斜率大于雄性，而頭體長(0.41)、頭長(0.10)和吻長(0.02)的斜率小于雄性。說明雌性的尾長和前肢長隨全長的生長速率大于雄性，而頭體長、頭長和吻長隨全長的生長速率小于雄性(圖1)。

圖1 紅瘰疣螈雌雄成體形態(tài)特征與全長的關(guān)系Fig.1 The relationship between morphological characteristics and total length of male and female adult Tylototriton shanjing

3 結(jié)論

現(xiàn)有3種假說用于解釋動物的兩性異形：(1)性選擇假說：性選擇是雄性個體向較大體型進化的驅(qū)動力(Darwin，1871)。在配偶競爭中，個體較大的一方可通過雄性斗爭占據(jù)優(yōu)勢，從而增加交配的成功率，因此性選擇促使雄性個體向體型較大方向發(fā)展(胡一中等，2015)。(2)生育力選擇假說：生育力選擇是雌性個體向較大體型發(fā)展的主要動力(Darwin，1871)。與雄性相比，雌性需要更大的腹腔以增大懷卵量，因而個體大的雌性將具有更大的生育力和繁殖輸出(Darwin，1871；Shine，1979)。(3)生態(tài)位分離假說：兩性個體在生態(tài)位上的分離與差異是兩性異形出現(xiàn)的原因(Shine，1989)。兩棲動物兩性異形有3種模式：(1)雌性成體比雄性成體大；(2)雌性成體比雄性成體小；(3)兩性大小基本同形。本研究結(jié)果顯示，紅螺疣螈玉龍雪山種群屬第一種模式，即雌性成體大于雄性成體且兩性差異較大的兩棲類，符合生育力選擇假說。紅螺疣螈成體形態(tài)差異較大，導致其兩性異形的原因可能是只有大的雌性個體才能有更大的腹腔來增大懷卵量，從而具有更大的生育力和繁殖輸出，才能保證繁衍后代的成功率。同時，紅瘰疣螈繁殖過程與無尾兩棲類不同，在繁殖過程中沒有抱對(李駿等，2012)，所以雄性不需要發(fā)達和強健的四肢來增強抱對的成功率，雄性個體較雌性小也能正常繁殖。

表2 紅瘰疣螈雌雄成體形態(tài)特征的兩性差異Table 2 Morphological differences between different sexes of adult Tylototriton shanjing

一元線性回歸分析結(jié)果說明，雌性的尾長和前肢長隨全長的生長速率大于雄性，而頭體長、頭長和吻長隨全長的生長速率小于雄性。雌性個體的前肢長和尾長平均值以及隨全長的生長速率都大于雄性個體，前肢用于路面行走和水中游動，尾長用于水中游動，說明雌性支持運動的四肢和水中運動的能力比雄性更強。