植物ERECTA基因家族特征及其非生物脅迫功能

侯笑顏 孫美紅 張恒 韓霞 李翠 戴紹軍

摘? 要： ERECTA是首次從擬南芥中分離到的一個類受體激酶基因。ERECTA在植物的葉片形態發生、花序形成、氣孔發育，以及生物和非生物脅迫應答過程中都發揮重要作用。該文綜述了植物ERECTA家族成員的組成、蛋白質序列特征及其在非生物脅迫應答過程中的功能，以期為深入研究ERECTA功能提供新線索。

關鍵詞： ERECTA; 基因家族; 非生物脅迫

中圖分類號： Q 945.78? ? 文獻標志碼： A? ? 文章編號： 1000-5137（2020）06-0719-12

Abstract： ERECTA is a receptor-like kinase gene isolated from Arabidopsis for the first time.ERECTA plays an important role in leaf morphogenesis，inflorescence structure，stomata development，as well as in biotic and abiotic stress responses.This article reviews the composition of the ERECTA family as well as their protein sequence characteristics and functions in response to abiotic stress，providing new clues for further research on ERECTA functions.

Key words： ERECTA; gene family; abiotic stress

20世紀50年代，研究人員首次從擬南芥La-0（Landsberg）中分離出來ERECTA（ER）突變體[1-2]，突變體植株矮小直立、果莢短厚[3]，接下來的研究表明：ER基因參與調控花序結構、葉片形態、氣孔發育，以及植物抗病性[4]。近年來，ER基因的新功能被逐漸發現，ER在植物應對生物和非生物脅迫（如高溫、干旱等）過程中起到關鍵作用。深入闡明ER基因作用，對于全面認識ER在植物逆境應答過程中的分子調控機制，并利用其開展分子設計育種具有重要意義。

1? ERECTA蛋白家族組成與進化關系

ER家族是一個典型的富含亮氨酸重復序列的RLKs家族，在擬南芥中由ER，ERL1（ERECTA Like 1）和ERL2（ERECTA Like 2）3個基因組成。近年來，人們陸續在多種植物中發現了多個ER家族成員。本文作者通過搜索NCBI蛋白質數據庫，同時參考ERECTA相關文獻報道，共得到233條ER蛋白序列。通過對這些ER蛋白序列的完整性和功能結構域進行分析，最終確定了132種植物中的157條完整的ER蛋白序列（表1）。用MEGA10.1軟件中的Clustal W方法對這157條ER蛋白的氨基酸序列進行多重序列比對，并采用最大似然法構建了系統發生樹（圖1）。在系統進化樹中，ER蛋白分為Class I，Class II，Class III和Class IV 4個分支（圖1）。Class I分支中ER蛋白主要來自雙子葉植物的豆科、楊柳科和苔蘚植物的葫蘆蘚科;在Class II分支中，ER蛋白來自雙子葉植物十字花科、藜科，以及單子葉植物蘭科、棕櫚科和禾本科;Class III分支主要包含茄科、旋花科、茜草科、菊科、豆科和桃金娘科;Class IV分支主要是薔薇科、葫蘆科、大戟科和錦葵科等。這4個分支顯示的ER蛋白進化關系與植物系統進化關系基本一致。例如，樹棉（Gossypium arboreum）、陸地棉（G.hirsutum）、雷蒙德氏棉（G.raimondii）、澳洲棉（G.australe）、木槿（Hibiscus syriacus）和哥倫比亞錦葵（Herrania umbratica）都屬于錦葵科植物，它們的ER蛋白在系統發生樹上處于同一分支。菠菜（Spinacia oleracea）與甜菜（Beta vulgaris subsp.vulgaris）、藜麥（Chenopodium quinoa）的親緣關系較近，它們的ER蛋白都被分在Class II中（圖1）。

2? ER蛋白序列特征

通過BioEdit軟件對擬南芥、水稻、大豆、高粱、玉米等植物中的11個ER家族成員的氨基酸序列進行了序列比對分析，并分別利用在線軟件Inter Pro Scan 5（http：//www.ebi.ac.uk/interpro/），Signal P v3.0（http：//www.cbs.dtu.dk/services/SignalP/），TMHMM v2.0（http：//www.cbs.dtu.dk/services/TMHMM/）分析了其氨基酸序列特征。本實驗結果表明：ERECTA蛋白的氨基酸序列一般可分為氨基端信號肽（Signal peptide）區域、LRR結構域（LRR domain）、膜結構域（Transmembrane domain）、激酶結構域（Kinase domain），以及羧基端區域（C-terminal tail），如圖2（a）所示。其中LRR結構域和激酶結構域的序列保守程度最高，跨膜結構域的序列保守程度一般，N端信號肽區域和羧基端區域的保守程度較差，如圖2（b）～2（d）所示。

3? ER可作為培育耐高溫作物的候選基因

高溫是常見的影響農業生產的非生物脅迫之一[5]。高溫影響植物基因表達、蛋白質合成與降解、生物膜結構，以及細胞骨架穩定性，限制植物生長、發育和繁殖[6-7]。高溫還會改變細胞內酶促反應效率，導致植物體代謝失衡，引起活性氧（ROS）過量積累[8]。植物通過調節相應的轉錄產物、蛋白質、代謝物和脂質的組成，建立一種新的代謝穩態以應對高溫環境[9-10]。類受體激酶ER在不同植物中對高溫表現出一定的耐熱性，ER是耐熱的主要數量性狀基因座（QTL）[11]。擬南芥er突變體與哥倫比亞野生型Col-0相比，對高溫更敏感。將擬南芥Col-0的ER基因轉到突變體er-105和Ler生態型中，并用擬南芥ER的啟動子驅動基因表達，回補株系完全恢復了耐熱性[12]。擬南芥2周齡幼苗在40 ℃高溫條件下，ER過表達擬南芥植株的存活率遠高于野生型Col-0，這表明過表達ER基因顯著提高了擬南芥的耐熱性。對突變體er-105、過表達植株ER-OE和野生型Col-0在40 ℃高溫下熱應激反應的檢測表明：er突變體葉片細胞受高溫影響更嚴重，離子滲漏增加，質膜受損嚴重;ER-OE植株細胞在高溫處理24 h后仍保持正常狀態（圖3）[12]。這表明ER在保護植物細胞免受熱誘導的細胞損傷方面發揮著重要作用。

擬南芥ER能夠顯著提高其他農作物的耐熱性。在上海、武漢和海南等地進行的大量田間實驗表明：ER-OE轉基因番茄植株的存活率比轉空載植株更高，轉基因水稻的結實率也顯著高于對照組（圖3）[12]。在水稻和番茄中過表達ER基因均賦予了植株耐熱性且不受水分損失的影響。水稻ER同源基因的功能缺失突變體以及番茄ER等位基因的表達量減少，均使其耐熱性降低[12]。這表明：ER及其同源基因廣泛分布于植物不同物種中，ER基因介導的耐熱通路可能在高等植物中較為保守[13]。這些研究為從現有的作物種質資源中鑒定出表達水平和活性較高的ER等位基因奠定了良好的基礎，也預示著ER及其同源基因可以作為培育耐熱作物的重要候選基因。

4? ER與脫落酸（ABA）信號通路互作調控鹽逆境下的種子萌發

土壤鹽漬化影響植物的發芽、生長，最終導致農作物產量減少，是農業生產中常見的非生物脅迫之一[14]。鹽脅迫使植物受到滲透脅迫、離子毒害、膜透性改變，導致生理代謝紊亂[15]。植物通過重建離子穩態、積累滲透調節物質、啟動抗氧化酶系統、誘導鹽應答基因表達等策略來減少鹽逆境的不利影響[16-18]。ZHANG等[19]對小花堿茅（Puccinellia tenuiflora），一種廣泛分布于中國北方鹽堿地的單子葉鹽生植物進行了轉錄組分析，揭示了其在應對鹽堿脅迫過程中新的代謝通路，也為鹽脅迫反應的分子遺傳學研究提供了重要線索和應用價值。

鹽脅迫對種子萌發有明顯影響，從而影響著植物的生存、繁殖和作物產量。ER通過調節種子萌發進程應答鹽脅迫。研究發現：鹽逆境以劑量依賴的方式延遲種子萌發，對ER不同突變體的影響存在差異，野生型（WT），erl1.2，erl2.1，以及雙突變體erl1.2 erl2.1擬南芥種子先萌發，接著是er105，er105 erl2.1，er105 erl1.2，最后萌發的是er105 erl1.2 /seg erl2.1三突變體，三突變體的種皮破裂和胚乳破裂可能是導致其萌發延遲的主要原因。鹽逆境下，大部分WT，erl1.2，erl2.1，和erl1.2 erl2.1種子最終都能發芽，而er105，er105 erl1.2，er105 erl2.1和er105 erl1.2 /seg erl2.1種子未能全部發芽。為了確定這些未萌發的種子是否受到損害或死亡，將其轉移至無鹽培養基中，發現大多數種子在隨后的20～25 h內迅速萌發，且萌發率與對照（未暴露于鹽中）種子的基本一致[20]（圖4）。這表明：鹽脅迫下萌發失敗的種子不是由于不可逆的細胞損傷和種子活力喪失，而是因為減緩或停止了種子的萌發進程。這暗示著ER通過延遲種子萌發進程響應鹽脅迫。

ABA具有抑制種子萌發的作用，鹽脅迫和滲透脅迫促進ABA信號轉導和萌發過程中ABA的生物合成[21-23]。有關WT種子和er突變體種子在添加ABA的培養基上的萌發動力學研究表明：外源ABA處理對WT和er突變體的種皮破裂有輕微延遲作用，而在er105 erl1.2雙突種子中延遲作用則更為明顯。ABA對種子萌發的抑制作用被赤霉素（GA）拮抗[24-27]。ABA與GA的平衡是保證種子萌發的關鍵。在種子吸脹過程中，DELLA RGL2蛋白在ABA和GA的交叉信號轉導中起關鍵作用。RGL2是種子萌發過程中主要的GA信號抑制因子，能夠激活許多轉錄調控因子，包括ABA信號傳導的中心效應因子ABI3和ABI5，從而建立休眠并抑制種子萌發[27-31]（圖4）。在鹽脅迫下，萌發的鹽高敏感er105，er105 erl1.2，er105 erl2.1和三突變體er105 erl1.2 /seg erl2.1種子中，萌發抑制因子和休眠誘導物（如ABA-insensitive-3，ABA-insensitive-5，DELLA RGL2和Delay-of-Germination-1）均顯著上調。這些結果表明：ER介導的鹽脅迫信號級聯可能與ABA-GA信號網絡機制相互作用參與種子的萌發調控。

5? ER通過提高凈光合速率與水分利用效率調節植物干旱應答

隨著人口增加和全球氣候變暖，干旱對于農業生產的影響日趨嚴重。植物受到干旱脅迫后，細胞嚴重失水，氣孔關閉，蒸騰速率下降[32]，ROS積累，光合作用和呼吸作受用到影響[33]。植物干旱應答的分子生理機制非常值得進一步研究。

高粱具有很強的抗干旱性，高粱中存在的兩個SbER基因（SbER1和SbER2）是典型的LRR-RLK家族成員，其蛋白結構包括胞外富含亮氨酸受體結構域、跨膜結構域和胞內激酶結構域。SbER基因在高粱根中不表達，在葉和莖中均有表達，其表達水平明顯受到干旱的誘導（圖5）。擬南芥原生質體瞬時表達實驗表明：SbER2-1定位于質膜和葉綠體，這暗示著SbER2-1可能參與植物光合作用相關的萜類化合物（如葉綠素、類胡蘿卜素和質體醌類化合物）的合成，從而提高了干旱脅迫下的光合效率和水分利用效率（圖5）。SbER2-1過表達玉米（Zea mays）株系可以通過提高凈光合速率來提高干旱脅迫下植株的水分利用效率（WUE），從而增強玉米的抗旱性。SbER2-1過表達轉基因擬南芥株系在干旱處理2周后，大部分葉片仍保持綠色并充分伸展，而野生型植株葉片卻發生嚴重卷曲失水。此外，與在水分充足條件下相比，SbER2-1過表達轉基因玉米株系中SbER2-1的表達量比在中度和重度干旱條件下分別增加了1.5～2.0倍。在嚴重干旱條件下，SbER2-1轉基因幼苗比野生型幼苗具有更強的耐旱性。這些結果表明：基于ER基因在物種間的高度保守性[34]，SbER對植物干旱應答可能具有正向調控作用[35]，過表達SbER2-1基因有助于幫助植物抵御干旱脅迫[36]。

對SbER2-1過表達玉米株系干旱應答轉錄組的分析發現：大量苯丙烷和木質素生物合成相關基因上調表達。苯丙烷代謝途徑是植物體內重要的次生代謝途徑，該途徑產生的類黃酮和木質素等次生代謝物在調節植物抗逆性方面起著重要作用[37-39]。在中度和重度干旱脅迫下，SbER2-1過表達植株的木質素含量均高于對照植株[36]。因此，SbER2-1過表達植株通過上調苯丙烷代謝來提高玉米的耐旱性（圖5）。

此外，玉米ZmER基因過量表達能夠促進玉米植株生長，提高玉米生物量，改善器官大小，提高玉米植株的抗旱性[40]。將歐美楊（Populus nigra×（P. deltoides×P. nigra））PdER基因在擬南芥中過表達導致苗期初生根變長、葉面積變大，長期水分利用率（WUEl）明顯提高[41]。水稻OsER基因在水稻phyB突變體中的表達量顯著高于野生型，即phyB突變體通過上調ER基因表達使葉片氣孔密度降低，植物蒸騰速率降低，從而提高水稻耐旱性[42]。水稻ERL1基因過表達植株抗旱能力增強，種子長度增加[43]。因此，ER基因可作為提高作物耐旱性的一個重要候選基因，在未來農作物抗旱方面可能具有廣泛的適用性。

6? 蔭蔽脅迫應答

避蔭植物對蔭蔽脅迫條件下的光信號所做出的應答反應，對植物生存具有重要意義[44]。植物光合組織對紅光和藍光的選擇性吸收導致植物透射或反射后的紅光和遠紅光比例（R∶FR）降低。當高等植物光敏色素感受器感應到低R∶FR時，會引起植物一系列發育反應，這些反應被統稱為“避蔭綜合癥”（SAS），其主要包括莖和葉柄伸長、葉片偏下性、側枝減少，以及開花提前等，通常伴隨著葉發育受損失和植株生物量降低[45-46]。

對擬南芥er突變體和回補株系的研究表明：ER參與調節低R∶FR介導的葉片發育。在16 ℃，低R∶FR條件下，Ler背景下功能性ER的存在恢復了低R∶FR介導的葉柄伸長。在22 ℃，高R∶FR和低R∶FR條件下，功能性ER的存在都增加了葉柄伸長。在Col-0背景材料中，在16 ℃和22 ℃，低R∶FR條件下，功能性ER的缺失減少了葉柄伸長，并且在er-1突變體中更為顯著時，Van-0（ER缺失）植株在16 ℃，低R∶FR條件下的葉柄伸長相對較小，當ER回補時卻顯著提高。同樣在16 ℃，低R∶FR條件下，Hir-1（ER缺失）植株的葉柄沒有伸長，但ER回補后得到恢復。提高溫度至22 ℃時，在Van-0和Hir-1背景中ER回補也提高了低R∶FR介導的葉柄伸長。在Ler中，pER∶∶GUS的表達主要定位在下胚軸、頂端分生組織和子葉葉柄，這也表明ER在調節伸長、生長中發揮作用（圖6）。綜上所述，ER促進了低R∶FR介導的葉柄伸長，并且在低溫下更為明顯[47]。

在16 ℃和22 ℃兩種溫度條件下，功能性ER的存在以增強依賴的方式改變了葉片的膨脹。但是在低R∶FR條件下，ER在調控葉片面積和下胚軸伸長時沒有明確作用，這證實了在避蔭方面主要是ER的葉柄特異性在發揮作用。在16 ℃和22 ℃，低R∶FR條件下，所有ER表達或缺失的株系均顯著增大了葉片角度。在16 ℃，高R∶FR條件下，葉片角度都顯著降低。在Ler背景下，ER缺失很大程度上降低了葉片角度。然而，在Col-0背景中觀察到一種相反但較小的影響，這表明ER對葉片角度的影響可能與特定遺傳背景有關[47]。在16 ℃，低R∶FR條件下，Ler植株葉片的可溶性糖含量和冷馴化產物有所增加[48]。這些植物顯示出對低溫更強的耐受性。環境溫度對植物蔭蔽脅迫的調節可以充分發揮植物的捕光潛能，最大限度減少植物因高溫或冷脅迫造成的傷害。ER參與調節低R∶FR介導的葉片發育，有助于植物適應蔭蔽環境。

大豆有4個與ER同源物：GmERa，GmERb，GmERc和GmERd[49]。它們的表達部位不同，GmERa主要在下胚軸、葉柄和葉脈中表達，特別是在下胚軸和葉柄中的表達量多于GmERb，GmERc和GmERd;GmERb主要在下胚軸和整個葉片中表達;GmERc主要在下胚軸頂部表達;GmERd在幼苗的下胚軸和葉柄中存在微量表達[50]。蔭蔽處理0.5 h后，GmERa在葉片中表達上調，但在下胚軸中的表達略微下降;隨著蔭蔽時間延長，葉片和下胚軸中GmERa的表達量也增加。GmERb和GmERd的表達變化不顯著，GmERc在葉片中受到蔭蔽輕微的誘導[50]。這些結果表明：大豆的GmERs可能對避蔭反應有顯著的作用。

每個大豆GmER在基因組中被預測至少生成兩種可變剪接體[51]。GmERa.1和GmERa.2是GmERa通過選擇性剪接生成，GmERa.2是GmERa.1胞外結構域的一部分，具有最短的氨基酸長度，僅15個富含亮氨酸的重復序列。過表達GmERa.2植株完全恢復了擬南芥突變體er-3的下胚軸長度、葉面積和葉柄長度，以及下胚軸對蔭蔽的敏感性[50]，這表明GmERa.2對避蔭反應有重要作用，很可能GmERa的胞外結構域獨立于胞內激酶結構域，響應蔭蔽脅迫。GmERa.2的胞外LRR結構域可能與蛋白復合物中未知的跨膜蛋白相互作用，將胞外信號轉導到胞間結構域，激活下游的信號轉導[50]。此外，擬南芥中可能還有兩個ER同源物ERL1和ERL2，與ER一起發揮冗余的作用[1，51]。GmERa.2與ERL1，ERL2相互作用形成蛋白復合物，將胞外信號通過胞外結構域轉導到ERL蛋白的胞間結構域[50]（圖6）。GmERa.1和GmERa.2在植物生長發育中的獨特功能還有待進一步探究。

7? 總結與展望

本文作者系統闡述了ER基因在植物應答非生物脅迫中的作用，有助于深入認識ER參與的逆境應答分子調控機制，為后續研究奠定了基礎。目前，對ER參與的調控機制仍未完全了解，存在許多有待解決的問題：1） ER在抵御非生物脅迫中究竟調控怎樣的信號通路？是它本身直接參與調節，還是通過與其他信號途徑的相互作用？2） ER基因在整個植物抗逆信號調控網絡中所處的地位和作用如何？3） ER的對植物耐熱、耐旱的調節功能能否真正應用于農作物中，從而提高作物抗逆性，增加農作物產量？因此，深入闡明ER家族成員在植物非生物脅迫應答過程中的功能，并在分子設計育種中應用，是將開展的重要課題。

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（責任編輯：顧浩然，馮珍珍）