雙團棘胸蛙的兩性異形

姚沖學 王智紅 王 方 劉 宇 陳明勇

(云南大學生命科學學院，昆明，650091)

早在1871年，達爾文在研究生物進化中就對生物的兩性異形進行過研究[1]。動物的兩性異形可能是由性選擇、非性選擇或者兩者某種組合的選擇壓力導致的[2]。對特定物種進行雌雄兩性形態差異分析，不僅有助于了解該物種兩性異形的產生機制，同時對于了解物種不同性別個體的繁殖對策、繁殖投入和進化選擇壓力具有重要意義[3]。兩棲動物兩性異形的研究近年來得到廣泛的關注，如昭覺林蛙(Ranachaochiaoensis)[4]、澤陸蛙(Fejervaryalimnocharis)[5]、金線側褶蛙(Pelophylaxplancyi)[6]、花狹口蛙(Kaloulapulchra)[7]、多疣狹口蛙(Kaloulaverrucosa)[8]、華南湍蛙(Amolopsricketti)[3]、中華蟾蜍(Bufogargarizans)[9]、花背蟾蜍(Buforaddei)[10]、康縣隆肛蛙(Feiranakangxianensis)[11]、大蹼鈴蟾(Bombinamaxima)[12]等。

雙團棘胸蛙(Paayunnanensis)屬無尾目(Anura)蛙科(Ranidae)棘蛙屬，成體一般生活在海拔1 500—2 400 m的山溪中[13]，分布海拔上限為2 600 m[14]。雄蛙胸部有2個刺團，刺粗大而分散，咽喉部有分散的小黑刺，前腹部和腹側有分散小黑刺；雌蛙皮膚光滑，但第一指基部有黑刺(僅見雙團棘胸蛙有此特征)[13]。主要分布于云南、貴州、四川(西南部)和湖南(綏寧)[15]等地。雙團棘胸蛙是棘蛙類的典型代表之一，在最新中國脊椎動物紅色名錄中被列為瀕危物種[16]。目前，有關雙團棘胸蛙兩性異形的文章尚未見報道。研究其兩性異形，對于進一步保護該物種、指導監督管理和科學的人工繁育具有一定的指導意義，以及為后續研究其性選擇和進化機制提供更多的基礎資料。

1 材料和方法

1.1 實驗材料和方法

2019年4月在云南昆明祿勸縣采集到40只雙團棘胸蛙成體(20♂，20♀)，用英衡電子天平(精度0.01 g)稱量體質量(body mass，BM)，用上海恒量電子數顯游標卡尺(精確度為0.01 mm)測量以下16項外部形態特征：體長(body length，BL)、頭長(head length，HL)、頭寬(head width，HW)、吻長(snout length，SL)、鼻間距(internasal space，INS)、眼間距(interorbital space，IOS)、上眼瞼寬(width of upper eyelid，WUE)、眼徑(diameter of eye，DE)、鼓膜徑(diameter of tympanum，DT)、前臂及手長(length of lower arm and hand，LLAH)、前臂寬(diameter of lower arm，DLA)、腿或后肢全長(leg length，LL)、脛長(tibia length，TL)、脛寬(tibia width，TW)、跗足長(length of foot and tarsus，LFT)和足長(foot length，FL)。各個形態特征指標的測量標準參照《中國兩棲動物圖鑒》[15]，測量后放回原處。

1.2 數據處理方法

采用Excel和SPSS 23.0處理數據。首先用Kolmogorov-Smirnov和Levene分別檢測所有數據的正態性和方差同質性。用獨立樣本t檢驗，比較兩性的體長和體質量。當測量數據符合正態性和方差同質性時，相關分析采用Pearson檢驗，否則用Spearman檢驗。當局部形態特征與體長顯著相關時，以體長為協變量，做單因素協方差分析(one-way ANCOVA)，最后將兩性異形差異明顯且與體長顯著相關的形態特征與體長做一元線性回歸分析。描述統計值用平均值±標準誤(Mean±SE)表示，顯著性水平設置為α=0.05。

兩性異形指數計算公式為：兩性異形指數=1-體型較小性別的平均體長/體型較大性別的平均體長[17]。

2 結果

經Kolmogorov-Smirnov檢驗顯示，所有數據都符合正態分布。從Levene檢驗的結果顯示，所有數據都滿足方差齊性(P>0.05)(表1)，所以采用Pearson檢驗各個形態特征與體長的相關性。Pearson檢驗結果顯示，雌雄所有形態特征都與體長具有極顯著的正相關性(P<0.05，表1)。

表1 雙團棘胸蛙雌雄兩性成體各項形態特征與體長的相關性

Tab.1 Correlation between morphological features and body length of sexes of adult Paa yunnanensis

雙團棘胸蛙雄性平均體長為(88.02±2.37)mm(n=20)，雌性平均體長為(87.45±2.08)mm(n=20)，兩性間體長相差不大，雄性略大于雌性，雌雄體長比為1.007，兩性異形指數為0.01(表2)。雌雄平均值比除了前臂寬(1.46)、腿或后肢全長(1.05)和體質量(1.08)差異稍大外，其他13項形態特征平均值比差別不是很大，雄性均略大于雌性(表2)，由此可見，雙團棘胸蛙屬于雄性成體大于雌性成體類型且雌雄大小差異較小的兩棲類。獨立樣本t檢驗的結果顯示，雙團棘胸蛙雌雄的體長(t=0.107，P=0.857>0.05)和體質量(t=1.017，P=0.484>0.05)在性別之間的差異無統計學意義(表2)。

以體長為協變量，單因素協方差分析結果表明，雙團棘胸蛙的眼間距(F=12.937，P=0.01<0.05)、上眼瞼寬(F=5.791，P=0.021<0.05)、前臂及手長(F=13.787，P=0.001<0.05)、前臂寬(F=101.643，P=0.000<0.05)和腿或后肢全長(F=7.296，P=0.010<0.05)在兩性間的差異有統計學意義(表2)。而頭長(F=0.001，P=0.979)、頭寬(F=1.773，P=0.191)、吻長(F=0.026，P=0.837)、鼻間距(F=0.137，P=0.714)、鼓膜徑(F=3.372，P=0.074)、眼徑(F=0.411，P=0.525)、脛長(F=0.528，P=0.472)、脛寬(F=0.284，P=0.597)、跗足長(F=2.392，P=0.135)和足長(F=0.790，P=0.380)在兩性間的差異無統計學意義(表2)。

表2 雙團棘胸蛙成體形態特征的兩性差異

Tab.2 Morphological differences between different sexes of adult Paa yunnanensis

將在性別間差異有統計學意義眼間距(IOS)、上眼瞼寬(WUE)、前臂及手長(LLAH)、前臂寬(DLA)、腿或后肢全長(LL)這5項形態特征分別與體長做一元線性回歸分析，結果表明，雄性眼間距(0.069)、上眼瞼寬(0.075)、前臂及手長(0.049)、前臂寬(0.284)和腿或后肢全長(1.449)的回歸斜率均大于雌性，其中，前臂寬的差異最大，說明雄性這5項形態特征隨體長的生長速率大于雌性(圖1a-e)。

圖1 雙團棘胸蛙雌雄兩性形態特征與體長的關系Fig.1 The relationship between morphological characteristics and body length of sexes of adult Paa yunnanensis

3 討論

一些研究顯示，兩棲動物兩性異形有3種類型：(1)雌性成體大于雄性成體；(2)雄性成體大于雌性成體；(3)兩性個體大小同形[18]。第一種類型較為普遍，有利于雌性提高繁殖輸出，如黑斑側褶蛙(Pelophylaxnigromaculata)[19]、凹耳蛙(Odorranatormota)[20]、中華蟾蜍[9]、華南湍蛙(Amolopsricketti)[3]和康縣隆肛蛙[11]等物種。第二和第三種兩性異性模式與雄體爭奪配偶，提高繁殖成功率有關，如花背蟾蜍[10]和大蹼鈴蟾[12]等物種。性選擇假說是一種常用于解釋動物兩性異形現象的假說，該假說認為，性選擇是雄性個體向較大體型進化的驅動力[1]。在配偶競爭中，個體較大的一方可通過雄性斗爭占據優勢，從而增加交配的成功率，因此性選擇促使雄性個體向體型較大方向發展[3]。從本文研究結果看出，雙團棘胸蛙屬于第二種兩性異形類型，即雄性成體大于雌性成體，性選擇假說能解釋雙團棘胸蛙的兩性異形現象。

雙團棘胸蛙雄性平均體長為(88.02±2.37)mm(n=20)，雌性平均體長為(87.45±2.08)mm(n=20)，雌雄體長比為1.007，兩性異形指數為0.01，遠小于花臭蛙(Odorranaschmackeri)(雌雄平均體長比：1.814，異形指數：0.496)[21]、大綠臭蛙(Odorranagraminea)(雌雄平均體長比：1.814，異形指數：0.476)[21]、凹耳蛙(雌雄平均體長比：1.716，異形指數：0.418)[20]，而接近康縣隆肛蛙(雌雄平均體長比：1.091，異形指數：0.08)[11]和大蹼鈴蟾(雌雄平均值體長比：1.015，異形指數：0.01)[12]。由此可見，雙團棘胸蛙屬于雄性成體大于雌性成體且雌雄異形較小的兩棲類。形成這些雌雄異形的原因，可能是由于雙團棘胸蛙雄性在性選擇上競爭激烈，只有身體強健和四肢發達(尤其是用于抱握雌性的前臂)的雄性個體才能在交配權的競爭中占據優勢，發達的前臂能保證雄性在抱對過程中不會從雌性背上掉落[12]，強烈的性選擇壓力促使雄性個體向體型較大的方向發展。

協方差分析結果表明，雙團棘胸蛙的眼間距、上眼瞼寬、前臂及手長、前臂寬和腿或后肢全長這5項形態特征在兩性間的差異有高度統計學意義。一元線性回歸分析的結果也表明，雄性的這5項形態特征的回歸斜率都大于雌性，說明雄性這5項形態特征隨體長的生長速率大于雌性。

綜上所述，雙團棘胸蛙存在兩性異形現象，雄性成體大于雌性成體，性選擇假說能解釋其兩性異形現象。