鄱陽湖南磯濕地22種植物根系碳氮及其化學計量研究

崔 浩,張前前,陳明月,吳 琴,*,馮 哲,汪 琴,胡啟武,2

1 江西師范大學地理與環境學院, 南昌 330022 2 鄱陽湖濕地與流域研究教育部重點實驗室, 南昌 330022

生態化學計量學反映元素之間的平衡與耦合關系,為探討生態系統結構、功能與穩定的維持機制提供了新思路[1]。近十年來,國內外學者從不同時空尺度、不同生態系統類型開展了大量的相關研究[2- 6],但多集中于生態系統地上部分,地下根系的研究則相對不足[7-8]。根系作為植物的重要功能器官,不但為植物吸收養分和水分,而且通過呼吸和周轉消耗光合產物并向土壤輸入有機質。植物生物量的20%—70%被分配至地下根系[9],如果忽略根系的生產、死亡和分解,土壤有機質和養分元素的周轉將被低估20%—80%[10]。因此,加強根系碳氮及其化學計量關系研究,不僅有利于闡明元素化學計量關系的垂直分異,而且對于進一步揭示地下生態過程與機理,以及地下與地上部分的相互作用機制具有重要意義[7,11]。

以往涉及根系的研究中多以直徑<2 mm作為粗細根的劃分標準。然而根系在發育過程中形成明顯的分枝結構,具有高度的形態異質性[11-12],這種異質性綜合反映了根系之間生理、化學組成以及壽命上的差異[13-14]。由于不同植物根系中相同根序的根具有相似的功能,基于根序進行相關研究已顯得十分必要[15-16]。鄱陽湖是中國最大的淡水湖,年內、年際水位波動劇烈,干濕交替頻繁,形成了典型的湖泊濕地生態系統。本研究沿水位梯度自湖濱高灘地草甸植被帶至低灘地濕沼生植被帶采集了22種常見濕地植物,基于根序分析了根系C、N濃度及其化學計量關系,以探討不同根序、不同物種以及不同生境對于根系化學組成及其計量關系的影響,為進一步闡明鄱陽湖濕地C、N養分循環及其機理提供基礎數據。

1 材料與方法

1.1 研究區域概況

研究區設置在鄱陽湖濕地分布最為典型的區域—贛江三角洲前緣地帶的南磯濕地國家級自然保護區(圖1)。保護區地理坐標(28°52′05″—29°06′50″ N,116°10′33″—116°25′05″ E),區內除南山島和磯山島2個居民點占據4 km2面積之外,其余為洲灘和水域,總面積約330 km2。湖濱洲灘淹沒于水下的時間視高程及當年具體水文情勢一般在2—5個月不等,其余時間則出露于水面。多年平均氣溫17.6 ℃,平均降水量為1450—1550 mm。洲灘植被按高程劃分主要為高灘地草甸植被帶和低灘地濕沼生植被帶,優勢植物群落包括蔞蒿(Artemisiaigniaria)、蘆葦(Phragmitesaustralis)、南荻(Triarrhenalutarioriparia)、灰化苔(Carexcinerascens)、菰(Zizanialatifolia)等,土壤類型分別為草甸土和草甸沼澤土。

圖1 研究區位置圖Fig.1 The sampling location of study area

1.2 樣品采集與處理

于2017年4月在研究區沿水位梯度設置長度約3000 m寬度約500 m的樣帶,對濕地常見植物群落進行樣方調查,并進一步將樣帶劃分成4個采樣小區,隨機在其中的3個小區中進行常見植物的重復采樣(即每個物種3個重復),共計采集了22種植物(表1)。在每個小區采用S型多點混合采樣方法采集某一物種的混合樣品作為一個重復。具體如下：對于某一物種,在S型線路上挖取3—5個保持地上植株與地下根系相連接的30 cm長×30 cm寬×40 cm深大小的土塊,整體裝入貼有標簽的保鮮袋,并將保鮮袋裝入冷藏箱帶回實驗室,再用去離子水小心清洗掉每個土塊中根系表面的土壤和雜質,最終在每個重復樣中獲取10—20株完整根系,以密封袋進行冷凍(<-10 ℃)保存,取樣及清理過程中盡量避免末端根系的損失,保證根系構型的完整性。根據Pregitzer等[12]的根序分級方法,每個完整的植物根系分成3級,最遠端的根尖(根系末梢)定為一級根,兩個一級根交匯處為二級根,依次類推到三級根,每一份重復樣本中的一級根不少于100個；二、三級根不少于50個。22種植物中除菰、水田碎米薺和附地菜分至二級根外,其余19種植物分至三級根,將收集好的每一級根分別裝入小號牛皮紙樣品袋并做好標簽,放置于65 ℃烘箱中烘干48 h至恒重,利用球磨儀將烘干的根系樣品粉碎,利用意大利歐維特元素分析儀(EA3000)測定全C、全N濃度。

1.3 數據處理

運用SPSS 19.0以及Excel 2016對數據進行分析處理。利用多因素方差分析不同生境下物種及根序對根系碳氮及化學計量關系的影響；利用T檢驗比較兩類生境之間根系的差異。利用Pearson相關系數分析不同根序間碳氮之間的關系,文中顯著性水平設置為α=0.05。

表1 南磯濕地22種植物的基本信息

2 結果與分析

2.1 根系全C濃度

22種植物一級根C濃度變化范圍為304.56—412.16 mg/g,平均值為(363.57±26.00) mg/g,變異系數為7.15%。一級根平均C濃度最大值為蘆葦(388.27 mg/g),最小值為艾蒿(315.07 mg/g)。二級根C濃度變化范圍為322.7—417.02 mg/g,平均值為(373.77±24.70) mg/g,變異系數6.61%；二級根平均C濃度最高與最低的物種與一級根一致。三級根C濃度變化范圍為267.15—423.22 mg/g,平均值為(378.68±27.48) mg/g,變異系數為7.62%,三級根平均C濃度最大值為鼠曲草(413.76 mg/g),最小值為野古草(328.89 mg/g)。22種濕地常見物種根系平均C濃度總體隨根序等級升高而增加(圖2),不同根序間(F=6.578,P<0.01)、物種間(F=10.910,P<0.01)全C濃度均表現出顯著的差異性。不同根序間C濃度的相關分析表明,一級根與二級根間存在極顯著相關性(r=0.789,P<0.01),但三級根C濃度與一級根、二級根相關性均不顯著(表3)。

以生境類型來劃分,高灘地草甸植被帶1—3級根平均C濃度分別為(348.56±25.64)、(359.23±20.35)、(367.86±29.21) mg/g；低灘地濕沼生植被帶1—3級根平均C濃度分別為(376.23±19.34)、(385.61±20.86)、(390.17±20.03) mg/g。1—3級根碳濃度均表現為低灘地濕沼生植被顯著高于高灘地草甸植被(t=8.160,P<0.01)。此外,兩種生境下的多因素方差分析結果均表明根序、物種及二者間的交互作用顯著影響根系C濃度(表2)。

表2 兩種生境條件下物種(S)與根序(R)對根系C、N濃度及其化學計量比影響的GLM分析

2.2 根系全N濃度

根系全N濃度表現出隨根序升高而降低的規律(圖3),22種植物一級根全N濃度變化范圍為8.45—31.05 mg/g,平均值為(18.21±5.29) mg/g,變異系數28.53%,平均N濃度最大和最小分別為水蓼(26.22 mg/g)和灰化苔草(9.16 mg/g)；二級根全N濃度變化范圍為3.98—27.04 mg/g,平均值為(13.76±5.00) mg/g,變異系數為36.35%,平均全N濃度最大為水田碎米薺(25.24 mg/g),最小為菵草(4.28 mg/g)；三級根N濃度變化范圍為2.22—17.52 mg/g,平均值為(10.61±3.65) mg/g,變異系數為34.39%,平均N濃度最大為荔枝草(17.24 mg/g),最小值為野古草(3.58 mg/g)。與全C類似,根序(F=49.197,P<0.01)和物種(F=5.596,P<0.01)顯著影響著全N濃度,并且一級根與二級根全N濃度存在極顯著相關關系(r=0.615,P<0.01),但與三級根之間不相關(表3)。

圖2 不同物種各根序全C濃度Fig.2 Carbon concentration of different root orders of 22 species in Nanji wetlands

表3 根序間C、N濃度及C/N之間的相關系數

*表示P<0.05,**表示P<0.01

根系全N濃度在低灘地濕沼生植被帶((15.00±5.96) mg/g)和高灘地草甸植被帶((13.94±5.25) mg/g)兩種生境水平上未表現出顯著差異(t=1.408,P=0.160),其中低灘地濕沼生植被1—3級根平均N濃度分別為(19.15±5.80)、(14.31±4.88)、(10.28±2.99) mg/g,高灘地草甸植被1—3級分別為(17.51±4.20)、(13.04±5.10)、(11.08±4.26) mg/g。但在兩種生境類型內部,根序、物種及其交互作用仍然顯著影響著根系全N濃度(表2)。

圖3 不同物種各根序全N濃度特征 Fig.3 Nitrogen concentration of different root orders of 22 species in Nanji wetlands

2.3 根系C/N化學計量比

根系C/N總體隨根序升高而升高(圖4),一級根C/N值變化范圍為10.96—41.99,灰化苔草最大(39.12),水田碎米薺最小(13.43±0.46)；二級根變化范圍為13.18—94.08,菵草最大(86.25±8.05),水田碎米薺最小(14.05±0.82)；三級根變化范圍22.10—120.34,最大、最小分別為野古草(96.57±21.55)和荔枝草(22.27±0.17)。方差分析結果表明不同根序(F=33.417,P<0.01)、不同物種(F=4.261,P<0.01)間C/N差異顯著。相關性分析表明,一級根與二級根C/N值顯著相關(r=0.449,P<0.05),其他各根序間相關性均不顯著(表3)。

兩種生境間C/N差異不顯著(t=0.641,P=0.522),低灘地濕沼生植被1—3級根平均C/N分別為(21.82±10.34)、(30.56±12.74)和(41.23±12.34)；高灘地草甸植被分別為(21.13±5.50)、(33.79±18.74)和(40.86±23.43)。不同生境下根序和物種及其交互作用均對C/N具有極顯著影響(表2)。

圖4 不同物種各根序C/NFig.4 Variation of C/N ratios of different root orders of 22 species in Nanji wetlands

3 討論

3.1 鄱陽湖濕地植物根系C、N濃度及其C/N與其他地區比較

與大尺度研究結果相比,鄱陽湖濕地植物根系C濃度明顯低于全球(436.9 mg/g)[17]和中國(473.9 mg/g)[18]植物的平均值。造成這種差異的原因可能是多方面的,如大尺度研究中的樣本通常來自于不同生態系統類型,包括了不同的植物生活型。例如,木本植物的全C濃度通常要高于草本植物。此外,根系區分方法也是引起差異的原因之一。不同于全C濃度,鄱陽湖濕地植物根系全N濃度(14.46 mg/g)高于全球和中國的平均值,這一方面可能與濕地植物較高的生長速率對氮的需求有關；另外一方面,濕地土壤的N素水平往往高于陸地生態系統,從而增加了植物根系的氮素供應(表4)。由于本研究中的22種植物均為草本植物,通過與一些草本植物相關研究結果的比較發現：鄱陽湖濕地植物根系C濃度(371.63 mg/g)低于內蒙古溫帶草原(437.20 mg/g)、黃土高原荒漠草地(紅砂524.3 mg/g,白刺548.43 mg/g)和美國密歇根州兩種草本植物(水葉苔草417.35 mg/g,毛堇菜 426.35 mg/g)的細根C濃度(表4)。全C濃度與根系形態關系密切,粗根系需要更多的C構建[19],相比于濕地生態系統,草地生態系統植物可能具有更發達的粗根系；全N平均濃度(14.46 mg/g)低于美國密歇根州的測量結果,高于其他兩個區域(表4)。此外,若不考慮根系區分方法,與其他地區濕地生態系統相比較,閩江濕地蘆葦和短葉茳芏群落(378.33 mg/g)[20]、雙臺河口濕地翅堿蓬群落(379.20 mg/g)[21]與鄱陽湖南磯濕地植物根系全C濃度差異不大,而南磯濕地植物根系全N濃度則高于上述兩區域(9.00、6.8 mg/g)。本研究中根系C/N(31.01)值明顯低于上述全球與中國植物的平均值,但與各區域的草本植物差異較小,這可能與草本植物具有相似的養分分配策略有關。

表4 不同研究區植物根系碳、氮及其化學計量比

Order：表示采用根序分級方法

3.2 根系碳氮及其化學計量關系的影響因子

多因素方差分析表明根系的C濃度同時受到根序、物種及生境條件的顯著影響,而N濃度與C/N則主要受根序與物種差異的顯著影響。根系C、N濃度與C/N隨根序的變化與生長速率假說[26]相符,且與現有研究結論一致[12,17,27],即低級根序為滿足其快速生長需要更多的N,因此表現出較低的C/N,也表明了不同根序的異質性特征。這種變化規律可從多個方面解釋,首先,從光合碳分配、根系解剖結構及其生理功能上分析。植物光合產物分配受同化物傳輸、呼吸作用和同化物的存儲等一系列生理過程的共同影響[28]。此外,功能平衡假說認為,植物光合產物向不同器官的分配由各自功能之間的相互平衡達到。一級根主要由初生組織構成,皮層組織發達,大量的皮層細胞主要吸收養分和水分[29],導致該級根系N濃度高,也使得一級根具有較高的生物量。隨著根序升高,皮層組織退化,維管束逐漸發達,木質化程度升高,養分吸收速率降低,因此,三級根主要以運輸和儲藏功能為主,C濃度較高。相關性分析表明一級根與二級根在養分濃度和養分利用方面顯著相關,但二者與三級根不存在顯著相關關系,也表明了三級根與一、二級根之間存在異質性。其次,從代謝角度分析,低級根序是整個根系中最活躍的部分,根尖細胞分裂旺盛,呼吸速率較快[13],因而對N需求量大。同時,一級根在生長和養分吸收、運輸也要消耗大量的C,同樣也導致了N濃度的升高[19,29]。

C/N反映植物吸收營養元素時所能同化碳的能力和對營養元素的利用效率,較低的C/N也證明了低級根序具有較高的養分利用效率。Pregitzer等[12]在對北美植物細根研究中提出,植物細根C/N的變化可能與根N濃度直接相關,這在本研究中也得到證實。一、二級根C/N與相應各級根的N濃度極顯著相關,說明鄱陽湖濕地植物根系C/N主要受根系全N的影響,這與細根功能和代謝過程密切有關。而高級根序作為主要運輸和存儲器官,并不是養分吸收和代謝過程的主體,因而與其根N濃度之間沒有顯著相關性(表3)。細根周轉是養分循環的主要過程之一[30],每年有高達30%的NPP用于細根的生長和周轉[31],Pregitzer通過對木本植物根系研究表明,根系死亡順序與發育順序相反,低級根序較高級根序擁有更短的生命周期[12]。本研究中低級根序C濃度較低、N濃度較高,隨著根序升高,C濃度增加、N濃度下降,C/N不斷增加,不同根序間存在顯著差異。因此,進一步的濕地根系周轉研究中引入根系分級顯得十分必要。

化學計量內穩性(stoichiometric homoeostasis)是生態化學計量學存在的基礎。Elser等[32]認為盡管C、N、P化學計量關系具有較大的時空變異,但生物有機體仍保持極高的化學計量內穩性。化學計量內穩性通過調節生物對環境因子的響應,成為生態系統結構、功能和穩定性維持的重要機制[1]。本研究中的22種植物分屬于湖濱高灘地草甸植被帶和低灘地濕沼生植被帶(表1),兩種生境下的土壤水分、養分均存在顯著差異[26]。個體水平的比較結果表明,不同物種間根系C/N存在顯著差異。但是從兩種生境(代表2種植被型)來看,未發現兩種植被型之間存在C/N化學計量關系的顯著差異。這一方面表明生態系統的化學計量內穩性程度很可能隨著尺度的上升而增加,與相關文獻報道一致[2]。另一方面也表明,隨著水分的變化,濕地植被由中生性草甸植被演替至濕、沼生植被,盡管物種及其化學元素組成發生變化,但整體化學計量關系并不發生顯著變化。此外,灰化苔草、南荻、蘆葦、菰、水蓼、虉草、蔞蒿等是南磯濕地最優勢的物種,其他物種多為群落伴生物種。進一步地分析發現這7個優勢物種的平均C、N濃度與伴生種的C、N濃度差異顯著(P<0.01),但C/N差異不顯著。表明盡管受種間競爭影響,優勢物種需要更多的C、N促進根系發育以保證在群落中的優勢地位,但二者在C/N化學計量關系上保持相對一致。這很可能是鄱陽湖濕地植物群落在高動態水情變化下維持結構、功能與穩定性的重要機制之一。

4 結論

對鄱陽湖湖濱高灘地草甸植被帶和低灘地濕沼生植被帶的22種植物進行根系C、N的分級研究表明：根序、物種及其交互作用均顯著影響根系全C、全N及其化學計量關系。全C、C/N隨著根序的升高而增加,全N隨根序升高而降低,在濕地植物根系周轉及養分化學計量關系研究中引入根系分級十分必要。此外,研究區植物根系C/N化學計量關系的穩定性群體水平高于個體水平。

致謝：感謝中國科學院地理科學與資源研究所李亮博士和馬澤清博士對植物根系分級給予的幫助。