南海三沙永樂龍洞及鄰近海域浮游植物群落結構

傅明珠,孫 萍,李 艷,蒲新明,袁 超,張學雷*

(1.自然資源部 第一海洋研究所,山東 青島266061;2.自然資源部 海洋生態環境科學與技術重點實驗室,山東 青島266061;3.青島海洋科學與技術試點國家實驗室 海洋生態與環境科學功能試驗室,山東 青島266237)

海洋藍洞(Blue Hole)是一種獨特的海洋地貌單元,位于礁盤中,多分布在熱帶及亞熱帶海洋或海岸環境中,具有多種不同的成因[7]。我國南海西沙群島永樂環礁上的“三沙永樂龍洞”是目前全球已知最深的海洋藍洞,因其獨特的結構和地理位置,具有重要的科學研究價值[8-9]。目前,對海洋藍洞的研究主要集中于地質學及其對氣候變化的指示作用[10-11]、水體交換[12]、化學元素垂直結構[13-15]以及微生物[16-17]和底棲生物研究[18],但對浮游生物群落的報道有限[19]。依據2017年5月中旬—2017年6月上旬自然資源部第一海洋研究所對永樂龍洞開展的綜合科考所獲得的數據和資料,對永樂龍洞及其鄰近海域的浮游植物的種類組成、數量豐度和優勢種進行比較研究,探討了浮游植物群落分布格局的主要影響因素,為了解龍洞生態系統的維持機制提供基礎資料和科學依據。

1 材料與方法

1.1 研究海區與樣品采集

“三沙永樂龍洞”(111°46'6″E,16°31'30″N)位于西沙群島永樂環礁晉卿島至石嶼礁盤的中間。西沙群島是南海最大的珊瑚島群,處于南海西北部大陸坡,位于海南島東南部。西沙群島屬典型的熱帶海洋性季風氣候區,冬季盛行東北風,夏季以西南季風為主,其海流和大氣環流顯著受到季風調控[20-21]。該海域年平均氣溫較高且季節變化幅度小,遠離大陸,無徑流影響,鹽度普遍較高(＞33)[21]。

2017年5月中旬—2017年6月上旬,我們對永樂龍洞及其鄰近海域浮游植物及相關的水文化學參數進行了樣品采集與測定,在永樂龍洞內、洞外淺水環礁區(簡稱礁盤區)以及洞外深海區分別設置了1,3,2個站位(圖1),采樣水深見表1,其中永樂龍洞內同一站位在科學考察初始(BH01)和后期(BH02)各進行1次取樣。

圖1 2017-05西沙群島永樂龍洞浮游植物調查站位圖(底圖引自文獻[8])Fig.1 Sampling stations in Yongle Blue Hole and adjacent area during May 2017(base map adopted from reference[8])

海水的溫度、鹽度和深度采用美國海鳥公司Seabird 917 plus型溫鹽深剖面儀(SBE-917 plus CTD)進行測定,采用下放過程中的觀測數據。浮游植物樣品采取定性(網采)和定量(水采)相結合的方法。其中浮游植物定量樣品,采用SBE-917 plus CTD 控制的5 L卡蓋式采水器按預設水深自動采水于1 L的聚丙烯瓶中,立即加入樣品體積1%的碘液固定;定性樣品采用深水小型浮游生物網自底(洞外深海區自300 m 水深處)至表層拖曳采集,立即加入樣品體積5%的福爾馬林固定。帶回實驗室后,樣品分析按沉降濃縮方法進行:樣品靜置48 h以上后虹吸上清液,濃縮至樣品原來體積的5%左右,保存于小樣品瓶中。鑒定前將樣品標定到一定體積,混合均勻后取1 m L 在日本Nikon公司TE-2000U 倒置顯微鏡下進行浮游植物種類鑒定[22]并計數。

表1 研究海域各站位采樣水層Table 1 Vertical sampling depths of each station

1.2 數據處理與分析

分別計算各個站點的浮游植物多樣性指數和均勻度,以及不同研究區域的浮游植物優勢度和Jaccard相似性指數,來對比研究各區域的浮游植物群落結構及其相似程度。采用CANOCO 4.5軟件對永樂龍洞內及其周邊海域的浮游植物物種數據和環境因子進行了多元統計分析。

浮游植物優勢度(Y)計算公式:

用Γ0(H)表示從H到(-∞,+∞]的正則的、下半連續凸函數的集合。函數f的定義域表示為：domf:={x∈H:f(x)<+∞}。本文也給出了一些常用的lp范數和l1,q范數的定義：

式中n i為第i種的總個體數,f i為該種在各樣品中出現的頻率,N為全部樣品中的總個體數。

浮游植物種類多樣性采用Shannon-Weaver指數(H′)[23]計算:

式中n i和N分別為第i種類的個體數和樣品中所有種類的總個數,S為樣品中總物種數。

均勻度(J′)采用Pielou指數[24]計算:

式中H′為Shannon-Weaver指數,S為樣品中總物種數。

Jaccard相似性指數(P)[25]計算公式:

式中a和b為不同區域浮游植物物種數,c為2個區域的共有物種數。

采用CANOCO 4.5 軟件對研究海域浮游植物物種數據和環境因子進行了多元統計分析。在對浮游植物群落結構分析前,需要對數據進行篩選和轉換。參與排序的浮游植物物種需要滿足以下2個條件:該物種在各站位的出現頻率≥5%(即出現站位≥2);該物種在至少1個站位的相對豐度≥1%。為了降低少數優勢種權重及稀有種對物種數據的影響對物種數據矩陣進行lg(x+1)轉換,以使它們的分布更接近正態分布;研究區域環境參數數量級變化范圍小,未進行對數轉換。

2 結 果

2.1 浮游植物物種組成

2017-05—2017-06,永樂龍洞內及其鄰近海域網采(定性)和水采(定量)浮游植物樣品共鑒定出浮游植物5門76屬166種。其中硅藻門52屬103種,占物種總數的62.0%,角毛藻屬(Chaetoceros,21種)和根管藻屬(Rhizosolenia,13種)物種較豐富;甲藻門19屬57種,占物種總數的34.3%,新角藻屬(Neoceratium,同屬異名Ceratium,22種)物種最豐富;金藻門1屬2種,綠藻門2屬2種,藍藻門2屬2種,這3個門類共占物種總數的3.6%(物種種名錄見附表1)。浮游植物以廣溫廣布型類群和熱帶暖水性類群為主,表現為熱帶、亞熱帶區系特征。

永樂龍洞內浮游植物物種數(63種)相對較少,絕大多數為硅藻(77.7%),其中角毛藻屬物種(11種)最豐富;礁盤區鑒定出82個物種,硅藻物種數仍占明顯優勢(64.6%),角毛藻屬(13種)和根管藻屬(7種)物種較豐富,甲藻門中新角藻屬(7種)和原甲藻屬(Prorocentrum,5種)物種相對較豐富;洞外深海區物種數為130種,明顯高于永樂龍洞和礁盤區,雖然硅藻門仍然是優勢種群(57.7%),但甲藻門物種數比例明顯增加(38.5%),其中硅藻門中角毛藻屬(11種)和根管藻屬(11種)物種較豐富,甲藻門中新角藻屬(20種)物種最豐富。不同區域浮游植物物種組成表現出明顯差異:從永樂龍洞內至洞外深海區,物種數逐漸增加,硅藻比例逐漸降低,甲藻比例逐漸增加(表2)。

表2 不同區域浮游植物種類組成Table 2 Phytoplankton species composition in different locations

我們采用水采浮游植物樣品計算了不同區域的浮游植物優勢度(表3)。永樂龍洞內優勢種均為硅藻,菱形藻(Nitzschiaspp.)為第一優勢種,細胞豐度占總豐度的64.90%,在不同采樣水深的樣品中出現頻率為100%,其他優勢種細胞豐度貢獻率均低于10%,其中新月柱鞘藻(Cylindrotheca closterium)(85.71%)和舟形藻(Naviculasp.)(61.90%)的出現頻率相對較高。礁盤區優勢種包括3種硅藻、1種綠藻和1種甲藻,其中菱形海線藻(Thalassionema nitzschioides)為絕對優勢種,優勢度高達0.810,由于該物種異常高的細胞豐度(豐度比例92.52%),使得其他優勢種的優勢度相對較低,但角毛藻(Chaetocerosspp.)、菱形藻和環溝藻(Gyrodiniumsp.)的出現頻率也均高于60%。需要說明的是,由于礁盤區水深較淺,我們的采樣層次只有2或3層,較少的采樣層次和樣品數,可能會造成個別站位的細胞豐度異常高值對總豐度具有很高的貢獻率(例如C5站),因此我們認為菱形海線藻在礁盤區的絕對優勢只是本次研究的結果,這種現象可能不具備普遍意義。洞外深海區的優勢種中除了甲藻門的環溝藻外均為硅藻,與永樂龍洞內和礁盤區相比,該區域浮游植物分布較均勻,優勢度不突出,其中菱形藻、角毛藻和菱形海線藻的優勢度相對較高,其細胞豐度比例為9.42%～12.72%,出現頻率高于70%。我們采用Jaccard相似性指數評估了不同采樣區域浮游植物種類組成的相似性(表4),結果表明不同區域間Jaccard相似性指數較低為0.28～0.38,說明永樂龍洞內、礁盤區以及洞外深海區浮游植物種類組成具有較大差異。

表3 不同調查區域主要浮游植物優勢種Table 3 Dominant phytoplankton species in different area

表4 不同區域浮游植物種類相似性指數Table 4 The species Jaccard Index of phytoplankton between different areas

2.2 浮游植物細胞豐度與多樣性的垂向分布

永樂龍洞內水采浮游植物細胞豐度變化范圍為(0.16～27.08)×103個 L-1,平均值為(3.02±5.94)×103個 L-1,高值區分布于水深10～20 m,20 m 以深海域細胞豐度隨水深增加而降低(圖2a),最高值出現于10 m 層,主要由菱形藻細胞豐度貢獻。礁盤區浮游植物細胞豐度變化范圍為(0.28～353.12)×103個 L-1,平均值為(47.96±123.47)×103個 L-1,高值區位于水深30 m 左右的底層水體,主要由優勢種菱形海線藻細胞豐度貢獻。洞外深海區浮游植物細胞豐度變化范圍為(0.02～8.32)×103個 L-1;平均值為(1.89±2.07)×103個 L-1,其中水深200 m 以淺的平均值為(2.11±2.09)×103個 L-1;高值區出現在水深30～75 m(圖2a);總體豐度水平與永樂龍洞內相當,低于礁盤區細胞豐度。

永樂龍洞內浮游植物物種數隨水深表現出下降趨勢(圖2b),在水深20 m 以淺物種數為12～19種,在30～90 m 水層物種數為4～12種,90 m 以深物種數＜5。礁盤區水深較淺,物種數未表現出明顯的垂向變化趨勢,物種數為7～21種。洞外深海區物種數總體高于永樂龍洞內部和礁盤區,水深30 m 以淺物種數在13～24種之間變動(平均19種),30～75 m 水層為物種數高值區,物種數為13～37種(平均24種),75 m 以深物種數明顯下降,平均僅有8種(圖2b)。浮游植物多樣性指數H′與物種數表現出類似的垂向變化趨勢(圖2c),永樂龍洞內浮游植物H′變化范圍為0.46～3.00(平均2.02),在水深20 m 以淺水層H′相對較高,隨水深而下降;礁盤區H′變化范圍為0.04～3.93(平均2.42),略高于永樂龍洞內;洞外深海區H′變化范圍為0～4.76(平均3.13),明顯高于永樂龍洞內和礁盤區,在水深75 m 附近出現H′相對高值,之后隨水深而下降。此外,在水深75 m 以淺海域,洞外深海區的浮游植物均勻度也明顯高于永樂龍洞內(圖2d)。

圖2 永樂龍洞內與洞外深海區浮游植物群落結構垂向變化Fig.2 Vertical profiles of phytoplankton community structures in Yongle Blue Hole and adjacent deep waters

2.3 浮游植物群落與環境因子相關性的空間排序

采用CANOCO 4.5 軟件對永樂龍洞內和洞外深海區的浮游植物物種數據和環境因子分別進行了多元統計分析,礁盤區由于樣本數較少,未進行排序分析。經過對物種的篩選,實際參與分析的浮游植物物種在永樂龍洞內和洞外深海區分別包括29種和52種,環境參數7項。在對數據進行空間排序之前,首先對研究海域的浮游植物物種數據進行去趨勢對應分析(Detrended correspondence analysis,DCA),結果顯示,永樂龍洞內排序軸最大梯度長度為2.875,洞外深海區為2.192,均小于3,表明浮游植物群落對生態梯度的響應是線性的,因此選用RDA(冗余分析)線性模型進行排序分析。

我們采用Monte-Carlo置換對浮游植物物種與環境因子相關性進行顯著性檢驗(P＜0.01),結果顯示水深是影響永樂龍洞內浮游植物群落的最主要因子,與物種的相關系數為86%,對物種變量的解釋比例為22.5%,水深可間接反映光照條件對浮游植物的影響;磷酸鹽是影響洞外深海區浮游植物群落最主要的環境因子,與物種的相關系數為78.6%,對物種變量的解釋比例為17.4%。其他環境因子均未通過P＜0.01的顯著性檢驗,說明研究區域浮游植物群落與環境因子不存在明顯的相關性。

在RDA 排序圖中,環境因子箭頭的長度反映了其與浮游植物物種的相關性強弱,二者之間的夾角反映正相關(＜90°)或者負相關(＞90°)。研究海域浮游植物物種與環境因子RDA 分析雙序圖顯示,2個區域浮游植物對環境因子的響應趨勢大體是一致的(圖3,物種代碼見附表1,綠色代表優勢種),絕大多數物種與溫度呈正相關,而與其他環境因子呈負相關,浮游植物主要分布于溫度較高、營養鹽濃度較低的上層水體,反映了浮游植物的垂向分布特征。浮游植物優勢種在排序圖中分布較接近,表明它們具有相似的生態位。

圖3 浮游植物物種與環境因子RDA 分析雙序圖Fig.3 Phytoplankton species and environmental factors biplot based on RDA

3 討 論

三沙永樂龍洞是目前全球已知最深的海洋藍洞,位于南海北部陸架的寡營養鹽海域,具有獨特的垂直結構,洞內水體基本靜止且處于穩定層化狀態,與外海水交換有限[9,15,19]。洞口周圍礁盤海水很淺,生長著繁茂的造礁石珊瑚,屬于熱帶珊瑚礁生態系統。永樂龍洞獨特的結構和水文環境特征暗示其可能具有獨特的生物群落結構和生態系統維持機制。

我們對永樂龍洞及鄰近海域浮游植物群落的研究表明,該海域浮游植物以廣溫廣布型類群和熱帶暖水性類群為優勢種,表現為熱帶、亞熱帶區系特征。硅藻門在物種豐富度和細胞豐度上均占絕對優勢,其次為甲藻門,金藻門、藍藻門和綠藻門物種種類少,豐度低。這些特征與以往對南海北部夏季浮游植物的調查研究結果[26-31]是基本一致的。另外,以往研究者對湛江沿岸以及三亞珊瑚礁分布區浮游植物群落結構的研究也指出,珊瑚礁區的浮游植物以硅藻類為主,其他門類的種類和細胞豐度都很少,硅藻類的種類和數量較高是珊瑚礁區浮游植物群落的一個重要特征[32-34]。這可能是由于硅藻比其他藻類具有更高的營養鹽吸收速率和生長率[35]。

優勢種中多為南海常見種,其中硅藻優勢種多以大而長的菱形藻、角毛藻以及海線藻等硅藻為主(表3)。浮游植物細胞的粒徑大小、形狀以及能否形成群體等形態特征均能影響其對資源的獲取、沉降和被攝食概率[6,36-37]。雖然增大細胞尺寸會由于降低了比表面積而降低對營養鹽的競爭優勢,但是浮游植物的鏈狀群體能夠抵御細胞下沉從而長時間停留在真光層進行光合作用,同時還能抵抗浮游動物的攝食[27,36-37]。因此浮游植物優勢種的上述形態特征是為適應南海北部陸架寡營養、層化水體的環境而對生存策略進行平衡選擇(trade-off)的結果。

垂直分布看上,浮游植物主要分布于光照條件較好的上層水體(圖2),在次表層出現細胞豐度峰值(永樂龍洞內為水深10～20 m,洞外深海區為水深30～75 m),對應于葉綠素a次表層最大值所在水層(本調查未發表數據),在水深75 m 以深細胞豐度和物種數均顯著下降。這符合層化水體浮游植物的一般垂向分布特征,在南海北部海域也多次觀測到類似的垂向分布規律[27-31]。以往對夏季南海北部浮游植物的研究表明,水深200 m 以淺浮游植物細胞平均豐度為(8.2～115.05)×103個 L-1,物種數為109～229種[27-31]。與歷史調查資料相比,永樂龍洞及其周邊海域浮游植物細胞豐度相對較低(平均為3.02×103個 L-1和1.89×103個 L-1),物種數相對較低,尤其是永樂龍洞內。

我們采用Jaccard相似性指數評估了不同采樣區域浮游植物種類組成的相似性(表3),結果表明不同區域間Jaccard相似性指數(0.28～0.38)較低,說明永樂龍洞內、礁盤區以及洞外深海區浮游植物種類組成具有較大差異。永樂龍洞內浮游植物細胞豐度與洞外深海區差別不大處于同一數量級,但物種數以及多樣性指數遠低于洞外深海區。2017-03對永樂龍洞浮游動物的研究結果也表明洞內浮游動物多樣性低于外海區域,且物種組成也有較大差異[19]。浮游植物多樣性對維持海洋生態系統功能和穩定性具有重要作用[38],其分布格局受到多種機制的控制。其中,物理輸送和擴散過程被認為是維持區域生物群落結構的重要機制[39-40]。在開闊外海區域的觀測和數值模擬研究表明,較快的海流速度/擴散速率以及環境的時空變異等中等程度的擾動會增加浮游植物多樣性[41-42]。永樂龍洞內部是一個相對封閉的穩定環境,只在水深10 m以淺與相鄰海域存著有限水交換[9],浮游植物群落主要由通過競爭排除作用而保留下來的適應本地環境的物種組成。而洞外深海區是與南海連通的開放系統,潮汐海流等物理過程的擾動作用以及從外海輸入的浮游植物物種均會增加和維持該區域的物種多樣性[43]。我們的調查結果顯示,在水深100 m 以淺的水層,永樂龍洞內與洞外深海區站位具有相似的溫鹽結構和生物化學參數,但是水動力條件存著顯著差異。因此,水體的物理擴散和輸運作用等動力過程可能是造成永樂龍洞與外海浮游植物群落結構差異的重要原因。

4 結 論

我國南海西沙群島永樂環礁上的“三沙永樂龍洞”是目前全球已知最深的海洋藍洞,結構和地理位置獨特,具有重要的科學研究價值。目前,對永樂龍洞浮游生物群落的報道還非常有限。我們根據2017年5月中旬—2017年6月上旬自然資源部第一海洋研究所對永樂龍洞開展的綜合科考的數據和資料,采取定性(網采)和定量(水采)相結合的方法,對永樂龍洞及其鄰近海域的浮游植物群落結構進行了比較研究,探討了浮游植物群落分布格局的主要影響因素,旨在為了解龍洞生態系統的維持機制提供基礎資料和科學依據。得到以下3點主要結論:

1)研究海域水采和網采浮游植物樣品共鑒定出浮游植物166種,生態類型以廣溫廣布型類群和熱帶暖水性類群為主,物種數和細胞豐度以硅藻(103種)和甲藻(57種)占主導,其它包括金藻(2種),綠藻(2種)和藍藻(2種)。

2)永樂龍洞內浮游植物有63種,細胞豐度平均值為3.02×103個 L-1,主要優勢種為菱形藻(Nitzschiaspp.)、新月柱鞘藻(Cylindrothecaclosterium)、舟形藻(Naviculasp.)等,種類多樣性指數和均勻度平均值分別為2.02和0.76;洞外深海區浮游植物有130種,細胞豐度平均值為1.89×103個 L-1,主要優勢種為菱形藻(Nitzschiaspp.)、角毛藻(Chaetocerosspp.)、菱形海線藻(Thalassionemanitzschioides)、伏氏海線藻(Thalassionemafrauenfeldii)等,種類多樣性指數和均勻度平均值分別為3.13和0.87。

3)浮游植物主要分布于光照條件較好的上層水體,細胞豐度高值對應于葉綠素a次表層最大值所在水層。Jaccard相似性指數表明永樂龍洞內與洞外深海區浮游植物種類組成有差異,主要體現在永樂龍洞內浮游植物物種數和多樣性指數顯著低于洞外深海區。洞內外海水的有限連通性可能是永樂龍洞內外浮游植物群落差異的重要原因。

附表1 三沙永樂龍洞及其鄰近海域浮游植物物種組成Appendix 1 Phytoplankton species composition in Sansha Blue Hole and the adjacent area

續表