中國近海有害藻華研究現狀與展望*

于仁成 呂頌輝 齊雨藻 周名江

(1. 中國科學院海洋研究所 海洋生態與環境科學重點實驗室 青島 266071; 2. 暨南大學 廣州 510632; 3. 青島海洋科學與技術試點國家實驗室 海洋生態與環境科學功能實驗室 青島 266071; 4. 中國科學院大學 北京 100049; 5. 中國科學院海洋大科學中心 青島 266071)

有害藻華是指水體中一些有毒有害微藻、大型藻或藍細菌等生物量暴發性增長, 對水生生態系統及人類健康和福利造成危害的現象(GlobalHAB, 2017)。在淡水環境中, 由微囊藻等藍細菌(cyanobacteria, 以往亦稱藍藻, blue-green algae)形成的“水華”是主要的有害藻華現象(Svir?ev et al, 2019); 在海洋環境中, 常見的有害藻華包括微藻形成的“赤潮(red tide)”和“褐潮(brown tide)”, 以及大型藻形成的“綠潮(green tide)”和“金潮(golden tide)”等(Anderson et al, 2012b; Smetacek et al, 2013)。海洋中的有害藻華能夠通過多種途徑, 如產生毒素、危害海洋生物、破壞海洋生態環境、影響海水理化性質等, 威脅人類健康、生態安全和社會經濟發展(表1)。因此, 有害藻華常被作為一類海洋生態災害問題進行研究和防控。

以往研究中, 對于近海有害藻華的描述有一定變化。早期研究中往往采用和海水顏色變化(water discoloration)相關的描述, 如赤潮、褐潮、綠潮和金潮等, 重點關注藻類大量增殖或聚集后造成海水顏色異常變化的生態現象, 對藻華的暴發多強調其異常性和偶發性, 如exceptional、unusual 和episodic 等; 從20 世紀90 年代開始, 藻華造成的危害效應逐漸受到關注, 對藻華的描述開始強調其毒性和危害性, 如 harmful、toxic、nuisance 和ecosystem disruptive 等, 有害赤潮和有害藻華等概念開始逐漸被接受和應用。有害藻華研究進一步拓展了以往海洋學研究中對藻華(algal bloom)問題的認識(Smayda, 1997)。在早期海洋學研究中, 重點關注以硅藻為優勢類群的藻華現象, 如中緯度海域冬-春交匯之際出現的“春華(spring bloom)”, 或者在上升流海域出現的硅藻藻華等。研究中常常采用對浮游植物群落進行簡約化處理的方法, 將葉綠素a 作為指示浮游植物生物量的主要指標。而在有害藻華研究中, 研究重點逐漸轉向甲藻等有毒有害的鞭毛藻類, 特別關注特定藻種數量或生物量的變化及其危害效應, 這進一步推動了海洋學與環境科學的交叉融合, 也對研究手段和方法提出了更高要求。

表1 海洋中常見的有害藻華原因種及其危害效應示例 Tab.1 Typical causative species of harmful algal blooms in the sea and their impacts

近幾十年來, 國內外有害藻華研究快速發展, 已經形成了多學科交叉的研究體系(圖1)。本文在簡介國際上有害藻華狀況和研究進展的基礎上, 對我國近海有害藻華發生情況和研究進展進行了綜述, 并對未來有害藻華研究的思路和方向進行了探討。

圖1 1950—2020 年間發表的有害藻華論文中排名前20 位的學科情況 Fig.1 Top 20 subjects related to harmful algal bloom studies in publications from 1950 to 2020

1 全球有害藻華研究概況

1.1 全球有害藻華現象一覽

在海洋中, 微藻形成的赤潮和褐潮一直是有害藻華研究的主要對象, 海洋中的甲藻、硅藻、定鞭藻、針胞藻、硅鞭藻、裸藻、海金藻和藍細菌等都有形成有害藻華的記錄(Lassus et al, 2016)。有害藻華具有明顯的區域性分布特征, 大部分有害藻華事件出現在河口、海灣和上升流區, 如波羅的海的泡沫節球藻(Nodularia spumigena)和束絲藻(Aphanizomenon sp.)等藍細菌形成的有害藻華(Kahru et al, 2020), 歐洲北海和東亞海域的球形棕囊藻(Phaeocystis globosa)赤潮(Qi et al, 2004; Schoemann et al, 2005), 東海的東海原甲藻(Prorocentrum donghaisense)和米氏凱倫藻(Karenia mikimotoi)赤潮(Zhou et al, 2008), 墨西哥灣的短凱倫藻(Karenia brevis)赤潮(Steidinger, 2009), 美國加州和加拿大愛德華王子島附近海域的擬菱形藻(Pseudo-nitzschia spp.)赤潮(Smith et al, 2018), 緬因灣的鏈狀亞歷山大藻(Alexandrium catenella, 以往研究中多稱為芬迪亞歷山大藻A. fundyense)赤潮(Anderson et al, 2012a), 北美東部海域的抑食金球藻(Aureococcus anophagefferens)褐潮等(Gobler et al, 2012)。這些有害藻華往往規模較大, 且連年發生, 成為全球最具代表性的有害藻華現象。除微藻形成的有害藻華之外, 海洋中的大型藻藻華近期也開始受到關注。石莼屬(Ulva)和剛毛藻屬(Cladophora)綠藻, 馬尾藻屬(Sargassum)褐藻, 以及江蘺屬(Gracilaria)和龍須菜屬(Gracilariopsis)紅藻, 是比較常見的大型藻藻華原因種, 常常在海上形成大片漂浮藻席, 不僅影響景觀, 對海草床生境和底棲生物群落也構成很大威脅(Gladyshev et al, 2019)。其中, 綠潮主要分布在南、北半球的溫帶海域, 如歐洲、北美和亞太地區的近岸海域, 以及南非、澳大利亞和新西蘭附近海域。其中, 黃海、亞得里亞海、波羅的海及法國布列塔尼附近海域綠潮問題比較突出 (Ye et al, 2011)。近年來, 馬尾藻形成的金潮也備受關注, 在加勒比海、墨西哥灣、非洲西側近海海域和黃海等都出現了大量馬尾藻堆積成災的問題(Smetacek et al, 2013; Wang et al, 2019a)。

自20 世紀70 年代以來, 近海有害藻華不斷加劇, 已逐漸成為一類全球性的海洋生態災害。由于有害藻華原因種的多樣性和藻華發生的區域性特點, 早期研究中很少有針對全球有害藻華問題的系統分析。20世紀90 年代初, Anderson (1989)和Hallegraeff (1993)在對全球有害藻華發生情況進行總結后指出, 有害藻華的分布區域、發生頻率和暴發規模等表現出明顯上升趨勢, 其主要原因在于船舶壓艙水等造成的有害藻華原因種擴散、對有害藻華和藻毒素關注程度提高、近海養殖業發展、富營養化問題加劇, 以及氣候變化的潛在影響等(Anderson et al, 2012b)。經過近30年的研究, 這一認識已逐漸成為共識。令人關注的是, 近年來超大規模有害藻華事件頻頻出現, 明顯有別于以往區域性暴發的小規模有害藻華現象。這些事件不僅反映了人類活動造成的富營養化在近海有害藻華形成中的作用, 更凸顯了全球氣候變化對有害藻華的影響(Trainer et al, 2020)。

1.2 國際有害藻華研究計劃與主要進展

自20 世紀70 年代開始, 全球有害藻華問題不斷加劇, 受到國際社會的高度關注。1992 年后, 聯合國教科文組織政府間海洋學委員會(IOC-UNESCO)和海洋研究科學委員會(SCOR)等國際組織先后成立了多個赤潮工作專家組, 倡導開展赤潮生態學與海洋學研究。1998 年, 在IOC 和SCOR 聯合支持下, “全球有害藻華生態學與海洋學研究計劃(GEOHAB)”啟動, 該計劃旨在推動國際上對相似生態系統中有害藻華的比較研究, 綜合應用生物學、化學和物理學等手段, 開展有害藻華關鍵種的種群動態及其相關海洋學過程研究, 解析有害藻華形成的生態學和海洋學機制, 提高對有害藻華的模擬、預測和防控能力(GEOHAB, 2001)。GEOHAB 計劃先后圍繞“富營養化系統中的有害藻華”、“層化系統中的有害藻華”、“上升流系統中的有害藻華”、“峽灣和海灣中的有害藻華”和“底棲系統中的有害藻華”設置了5 項核心研究計劃(core research project, CRP), 在美國、中國、歐洲和亞洲也啟動了相應的區域和國家研究計劃(如歐洲的EUROHAB, 亞洲的 GEOHAB-Asia, 美國的 ECOHAB, 中國的CEOHAB, 以及菲律賓的PhiHAB 等)。

2013 年4 月, 在巴黎召開的GEOHAB 開放科學大會對計劃實施情況進行了總結, 并提出了組織新的有害藻華國際計劃的設想。2016 年, “全球變化下有害藻華研究計劃(GlobalHAB)”正式啟動。該計劃旨在改進對水生生態系統中有害藻華的認識水平和預測能力, 更好地開展有害藻華的管理和減災工作(GlobalHAB, 2017)。在GEOHAB 計劃提出的“生物多樣性與生物地理分布”、“營養鹽與富營養化”、“藻種適應策略”、“生態系統比較研究”及“觀測、模擬與預測”等5 項內容基礎上, GlobalHAB 計劃又增加了“毒素”、“淡水有害藻華與藍細菌藻華”、“底棲環境中的有害藻華”、“有害藻華與水產養殖”、“有害藻華與人類和動物健康”、“經濟”、“氣候變化與有害藻華”等7項內容, 將淡水環境中的有害藻華、底棲環境中的有害藻華以及全球氣候變化對有害藻華的影響等也作為核心研究方向, 并加強了對有害藻華社會經濟效應的關注(圖2)。

圖2 有害藻華國際研究計劃概況 Fig.2 Outline of the international programs of harmful algal blooms

在GEOHAB 和GlobalHAB 計劃支持下, 全球有害藻華研究不斷深入, 取得了一系列重要進展(Glibert et al, 2018)。本文選擇部分研究工作進展進行綜述, 以期反映近期國際上有害藻華研究的熱點方向, 研討我國未來有害藻華研究的發展趨勢。

1.2.1 有害藻華原因種多樣性、生物地理分布特征與適應策略 海洋中的許多藻類能夠形成有害藻華。有害藻華原因種的多樣性及其復雜的適應策略, 是有害藻華研究中面臨的最大挑戰。Lassus 等(2016)在系統總結全球有害藻華發生概況的基礎上, 整理了有害藻華原因種名錄, 共列出54 個屬170 余種有害藻華原因種, 涵蓋甲藻、硅藻、針胞藻、定鞭藻、硅鞭藻、海金藻、裸藻和藍細菌等8 個類群, 其中約三分之二的藻種屬于甲藻。近年來, 隨著分子生物學、儀器分析和信息技術的快速發展, 組學研究技術方法體系不斷完善, 在有害藻華研究中得到廣泛應用, 深化了對有害藻華原因種多樣性、生物地理分布特征與適應策略的認識。

針對特定基因或整個生物基因組的進化關系研究, 在一定程度上重構了包括絕大部分有害藻類在內的真核生物分類體系(Adl et al, 2019; Burki et al, 2020)。這不僅推動了真核藻類分類從形態學種(morphological species)向種系進化種(phylogenetic species)轉變, 也為藻種的鑒定和檢測提供了新的思路和手段, 提高了對有害藻華原因種多樣性和生物地理分布特征的認識。以塔瑪亞歷山大藻復合種(Alexandrium tamarense species complex)為例, 塔瑪亞歷山大藻復合種是全球最重要的有害藻華原因種之一, 也是麻痹性貝類毒素(paralytic shellfish toxins)的主要產毒藻, 最初是對亞歷山大藻屬中親緣關系相近、形態特征相似的塔瑪亞歷山大藻(Alexandrium tamarense)、鏈狀亞歷山大藻和芬迪亞歷山大藻的統稱, 通常以藻細胞長寬比、甲板排組和有無腹孔等形態學特征進行分類鑒定。但許多研究表明, 僅通過形態學特征對藻種的分類鑒定并不準確。結合核糖體RNA基因和內轉錄間隔區序列信息, 可以將塔瑪亞歷山大藻復合種區分為不同的核糖體型(Lilly et al, 2007), 并據此對塔瑪亞歷山大藻復合種的分類進行了修訂, 將塔瑪亞歷山大藻復合種分為鏈狀亞歷山大藻(A. catenella, 對應第I類核糖體型)、地中海亞歷山大藻(A. mediterraneum, 第II類核糖體型)、塔瑪亞歷山大藻(A. tamarense, 第III類核糖體型)、太平洋亞歷山大藻(A. pacificum, 第IV類核糖體型)和澳大利亞亞歷山大藻(A. australiense, 第V類核糖體型) (John et al, 2014; Fraga et al, 2015)。對塔瑪亞歷山大藻復合種的分類修訂具有重要意義: 首先, 修訂后的5種亞歷山大藻在地理分布上相對獨立, 其中3種有產生麻痹性貝類毒素的報道, 在藻種生物地理分布和產毒特征上更為清晰; 其次, 實時定量PCR和熒光原位雜交等分子生物學方法成為檢測特定藻種的首要工具, 大大提高了藻種鑒定結果的客觀性。

基于快速發展的組學研究技術, 獲取了部分有害藻華原因種的基因組信息, 通過轉錄組學方法研究了藻種生長、營養鹽吸收利用及環境適應性的分子機理, 提高了對有害藻華原因種適應策略的認識。目前, 已經圍繞微囊藻(Microcystis)、柱胞藻(Cylindrospermopsis)和節球藻(Nodularia)等藍細菌的基因組開展了系統研究(Hark et al, 2016), 對部分真核藻類的基因組也進行了探索。2011年, 完成了首個有害藻華原因種——抑食金球藻全基因組測序工作(Gobler et al, 2011), 目前多列擬菱形藻(Pseudo-nitzschia multiseries)的基因組草圖也已完成。盡管甲藻在有害藻華原因種中占有很大比例, 但甲藻龐大的基因組和高度重復的序列信息嚴重制約了基因組測序工作, 目前僅完成了部分寄生性甲藻(如Breviolim minutum和Symbiodinium kawagutii)的基因組分析(Lin et al, 2015; Bi et al, 2019)。此外, 對于亞歷山大藻屬(Alexandrium)、原甲藻屬(Prorocentrum)和異帽藻屬(Heterocapsa)中的甲藻進行了初步的基因組調查(Ponmani et al, 2016), 也完成了許多藻種的質體基因組測序。相對于基因組研究, 對有害藻華原因種的轉錄組學研究開展得更為深入, 已經構建完成了150多個有害藻種的轉錄組數據庫, 對甲藻、硅藻、海金藻、針胞藻和定鞭藻等藻類的基因表達情況進行了深入研究(Keeling et al, 2014), 不但深化了對藻種生長、碳代謝、營養物質吸收和利用、毒素合成以及環境適應性的機理性認識, 也加深了對甲藻等有害藻類基因表達調控機理的認知。近年來, 基于二維凝膠電泳和液相色譜-質譜聯用的蛋白質組學技術快速發展, 已應用于亞歷山大藻、原甲藻和抑食金球藻等有害藻種的生理學研究, 深化了對毒素產生、細胞周期和營養鹽吸收利用等過程的認識(Wang et al, 2013)。

近年來, 宏組學(meta-omics)和整合組學(integrated omics)手段在有害藻華研究領域的應用不斷深入, 有望提高對復雜環境影響下有害藻華發生過程和機理的認識。自20世紀末首次出現“宏基因組學”概念以來, 對環境樣品的組學分析快速發展, 并應用于有害藻華研究, 如基于18S rDNA V4和V9區等序列的高通量測序, 研究藻華發生過程中真核藻類多樣性及其變化情況, 通過宏轉錄組學手段解析浮游植物群落中有害藻種的獨特適應機理, 以宏蛋白質組學手段跟蹤分析有害藻華原因種特定蛋白質的表達狀況及其功能等, 提升了對自然海域中有害藻華生物學機理的認識水平。整合多組學研究手段, 針對特定藻種或特定藻華過程開展研究, 有助于深刻理解有害藻華原因種的適應策略及其機制, 分析藻華發生過程中不同藻類之間的相互關系, 更好地解析富營養化和氣候變化等復雜環境因子脅迫下有害藻華的發生過程(Hennon et al, 2020)。

1.2.2 典型有害藻華的生態學與海洋學研究 在GEOHAB 計劃實施過程中, 通過5 項核心研究計劃和多項區域、國家研究計劃的組織實施, 提高了對不同類型有害藻華生態學與海洋學機理的認識。

全球有害藻華中, 相當一部分高生物量有害藻華出現在富營養化系統中, 與近海富營養化過程密切相關。富營養化不僅決定有害藻華的規模, 也會影響到有害藻華的類型甚至危害效應(Glibert et al, 2017, 另見富營養化部分)。東海海域的大規模東海原甲藻赤潮和美國東部海域抑食金球藻褐潮都是富營養化系統中的典型有害藻華現象, 東海原甲藻赤潮暴發與長江口鄰近海域硝酸鹽污染和高氮磷比密切相關(Zhou et al, 2008); 抑食金球藻褐潮則與美國東海岸海灣中高濃度的溶解有機氮化合物有關(Gobler et al, 2005)。

針對上升流系統中的有害藻華, 研究主要集中在全球東邊界流區, 如加利福尼亞海流、洪堡海流、加納利海流及本格拉海流的影響海域(Pitcher et al, 2017)。在這些海域, 上升流輸送的豐富營養物質支撐了生物生產過程, 也有利于有害藻華的形成。通常認為硅藻是上升流區浮游植物的優勢類群, 但一些甲藻類群也能夠在上升流區形成有害藻華(Trainer et al, 2010)。在加利福尼亞附近海域的擬菱形藻藻華、伊比利亞半島附近的鏈狀裸甲藻(Gymnodinium catenatum)和鰭藻(Dinophysis spp.)藻華, 是上升流系統中的典型有害藻華現象。對比不同上升流區有害藻華發生情況可以看出, 上升流區的有害藻華類型并不一致, 這與上升流形成、維持和消退過程中所形成的多樣化的生境有關(Smayda et al, 2010)。上升流區有害藻華的發生往往與氣候變化密切相關, 在研究中更需要長期觀測和數值模式支持。

與富營養化系統和上升流系統的有害藻華不同, 峽灣和海灣中的有害藻華往往規模較小。部分有害藻華是經由平流輸送自灣外進入灣內, 另外一部分藻華則由能夠產生休眠孢囊的藻類形成, 往往會在海灣中連年出現(Berdalet et al, 2017a)。海灣中的藻華容易受到營養鹽和腐殖質等陸源物質輸入的影響, 經由地下水排放輸入的營養鹽對有害藻華的影響是近年來研究中重點關注的問題(Beusen et al, 2013)。同時, 有害藻華發生過程也受到近岸區復雜的環流、層化和潮汐動力過程調控。對于能夠形成休眠孢囊的藻種, 其藻華過程還與底棲―水層耦合過程密切相關。在藻華后期, 水體中休眠孢囊的形成有利于藻類避開不利生存環境; 在環境條件適宜時, 沉積物中孢囊的萌發又是藻華形成的重要觸發因子, 直接影響藻華的分布和規模。對緬因灣中鏈狀亞歷山大藻(以往研究中多稱為芬迪亞歷山大藻)藻華的研究是海灣中有害藻華研究的典型范例(Anderson et al, 2014)。該海域的研究表明, 除個別年份之外, 當年亞歷山大藻藻華規模與前一年表層沉積物中亞歷山大藻休眠孢囊的豐度和分布狀況與有很好的相關性。基于沉積物中孢囊和水體中營養細胞的關系建立生態模型, 能夠較好地模擬和預測亞歷山大藻藻華的分布和動態過程。

針對層化系統中的有害藻華, 近年來的研究重點聚焦在水體中的浮游植物薄層與有害藻華的關系方面。薄層是層化水體中一種獨特的垂向不連續分布現象, 其物理、化學和生物學特征明顯有別于其他部分水體。薄層厚度從幾毫米到幾米, 持續時間可達數天甚至更長。薄層的形成不僅受到層化、湍流和剪切等物理學過程調控, 也與營養鹽等化學要素的垂向分布以及藻種生長、聚集、浮力控制和逃避攝食等生物學過程有關。鰭藻、紅色赤潮藻(Akashiwo sanguinea)、米氏凱倫藻等甲藻以及擬菱形藻等硅藻往往呈薄層分布, 對于有害藻華的形成、分布、擴散和危害具有重要影響。目前, 對伊比利亞半島和加州近海的浮游植物薄層研究較多, 揭示了不同海洋學過程對薄層形成的作用(Berdalet et al, 2017a)。

底棲生態系統中的有害藻華重點關注熱帶和亞熱帶海域珊瑚礁生境中的底棲性有毒甲藻, 如岡比亞藻屬(Gambierdiscus)、蠣甲藻屬(Ostreopsis)和部分底棲性原甲藻屬(Prorocentrum)中的藻種, 這些藻類能夠產生西加魚毒素、海葵毒素(palytoxins)和腹瀉性貝類毒素等有毒化合物。底棲性甲藻很少像浮游性甲藻一樣在水體中形成肉眼可見的藻華, 但其豐度的增加會造成底棲動物死亡, 也能夠通過魚類等媒介生物和氣溶膠途徑危害人類健康。近年來底棲性甲藻的采樣方法和檢測技術趨于完善, 顯著提高了對底棲性甲藻多樣性、分布特征和種群豐度變化的認識。最近, 在地中海等溫帶海域也發現了岡比亞藻分布, 在全球變暖背景下有毒底棲甲藻分布區域擴展的趨勢值得關注(Berdalet et al, 2017b)。

1.2.3 富營養化和氣候變化對有害藻華的影響 富營養化是目前最受關注的有害藻華影響因素之一。富營養化本質上是生態系統中有機質加速生產的自然過程(Nixon, 1995)。因營養鹽污染導致的富營養化是威脅近海生態系統的重要因素之一, 與近海的有害藻華密切相關(Anderson et al, 2002; Glibert, 2017)。研究表明, 隨著近海富營養化程度的不斷加劇, 海水中的優勢藻類也在逐漸發生變化: 在寡營養海域, 往往以多年生底棲大型藻類為主; 隨著海域富營養化程度的提高, 底棲/附生性藻類開始占據優勢; 富營養化程度進一步加劇后, 由大型綠藻形成的綠潮和微藻形成的赤潮開始出現; 在嚴重富營養化海域赤潮往往占有優勢。近年來, 流域空間統計模型(spatially referenced regressions on watersheds, SPARROW)、水土評估模型(soil and water assessment tool, SWAT)和流域營養鹽輸出模型(nutrient export from watersheds, NEWS)、人類活動凈氮輸入模型(net anthropogenic nitrogen input, NANI)等一系列數學模型開始應用于全球或區域營養鹽通量計算, 顯著改善了對入海氮、磷通量的認識(Seitzinger et al, 2010)。據估算, 由于化肥生產量和使用量的快速上升, 全球每年約 6000 萬噸氮經由河流輸入近海(Howarth, 2008)。大量營養鹽輸入造成了近海營養鹽濃度的上升, 也改變了營養鹽的結構。近期研究進一步確認了氮在近海富營養化中的重要作用。總體來看, 近40年里全球氮肥用量增加了約9 倍, 而磷肥僅增加了3倍左右(Sutton et al, 2013), 氮的入海通量遠高于磷, 造成了近海氮磷比的顯著上升。據模型估算, 入海氮磷比高達114—370(Pe?uelas et al, 2012)。同時, 尿素作為化肥的大量使用, 以及畜牧業和海水養殖業的快速發展, 使得大量還原態氮(氨氮、尿素及其他溶解有機氮等)進入近海, 也導致了海水中還原態氮濃度的明顯上升(Glibert et al, 2012)。

越來越多的證據表明, 富營養化過程不僅影響藻華規模, 也會造成藻華原因種多樣性和優勢類群的變化。由于不同微藻對營養鹽的吸收和利用策略不同, 氮磷比的變化會導致浮游植物群落結構和藻華優勢類群的改變。研究發現, 硅藻類的平均最適氮磷比最低, 甲藻、藍細菌和綠藻次之, 這與不同藻類對磷的需求和吸收利用策略密切相關。因此, 盡管硅藻的生長速率較快, 但在氮磷比失衡條件下, 可能無法在與甲藻、藍細菌和綠藻的競爭中占據優勢(Hillebrand et al, 2013)。在歐洲北海、中國東海和美國切薩皮克灣等以高氮磷比為特征的富營養化海域, 均出現了大規模甲藻藻華的暴發現象。此外, 還原態氮和氧化態氮比例的改變也會對浮游植物優勢類群造成影響。以硝酸鹽為優勢的氮源通常支持硅藻類的生長, 而還原態氮則會促進海金藻、藍細菌、綠藻和甲藻的生長(Glibert, 2016)。富營養化狀況不僅決定了藻華的多樣性和優勢類群, 還影響著藻華的危害效應。以有毒亞歷山大藻為例, 高氮磷比條件能夠顯著提高藻細胞內的毒素含量, 從而增加有毒亞歷山大藻藻華的潛在危害。

近20 年來, 氣候變化對有害藻華的影響開始受到關注。大氣中二氧化碳濃度上升會造成全球變暖和海洋酸化, 有可能加劇近海有害藻華問題, 改變有害藻華的分布狀況、發生規模、發生頻率和季節動態(Hallegraeff, 2010)。圍繞海洋變暖和酸化對有害藻華的影響已開展了大量模擬實驗研究, 但結果往往因藻種甚至藻株而異, 很多研究指出升溫和酸化會提高藍細菌以及鰭藻和亞歷山大藻等有毒甲藻的生長或產毒能力(Griffith et al, 2020)。綜合不同藻種的生理生態特征和未來氣候變化情景進行的模擬研究表明, 北美和北大西洋海域有害藻華的分布范圍有可能會進一步擴展(Gobler et al, 2017)。在實際調查中也發現, 許多海域出現了新的有害藻華現象, 以岡比亞藻等底棲性有毒甲藻為例, 這些藻種通常分布在太平洋、大西洋和印度洋南北緯35o之間的熱帶和亞熱帶海域, 最近, 在地中海等溫帶海域也發現了岡比亞藻, 在葡萄牙和西班牙的一些島嶼甚至出現了西加魚毒中毒問題(Berdalet et al, 2017b)。

近期一系列大規模藻華事件的出現, 凸顯了異常氣候事件對有害藻華發生的影響。從2011 年開始, 加勒比海和熱帶大西洋海域開始出現馬尾藻(主要原因種為漂浮馬尾藻 Sargassum natans 和漂流馬尾藻 S. fluitans)形成的大規模金潮, 此后幾乎每年夏季都會出現, 嚴重時能夠形成自墨西哥灣到非洲西海岸橫跨整個熱帶大西洋海域的漂浮馬尾藻條帶(Wang et al, 2019a)。有研究認為這一現象與亞馬遜河營養鹽輸入、非洲西北部海域和赤道區上升流、非洲沙塵沉降及海表溫度變化等因素有關, 也有研究提出2009—2010 年間北大西洋濤動導致海洋環流的變化, 造成部分漂浮馬尾藻向東擴展到直布羅陀海峽附近海域, 從而觸發大西洋馬尾藻分布格局的改變(Johns et al, 2020)。2015 年4—6 月, 北美西部海域出現以南方擬菱形藻(Pesudonitzschia australis)為主要原因種的大規模藻華, 影響范圍幾乎遍及整個北美西部海域, 擬菱形藻產生的軟骨藻酸(domoic acid)直到當年11 月份仍然可以在竹蟶和黃道蟹等海洋動物中檢出。研究發現, 這次大規模的擬菱形藻藻華與2013—2016 年間北太平洋海域的巨大暖水團(the Blob)有關(Bates et al, 2018; Trainer et al, 2020)。2016 年1—5 月, 在南美西部智利近海先后發生小疣擬卡盾藻(Pseudochattonella verruculosa) 和鏈狀亞歷山大藻形成的大規模藻華, 造成4 萬噸養殖三文魚和大量貝類死亡。研究表明, 2015—2016 年厄爾尼諾期間, 高溫、干旱的天氣造成入海徑流量下降、海表氣溫上升和風場的變化, 有利于富含營養鹽的高鹽外海水入侵, 促成了大規模藻華的暴發。2017 年9月到2019 年1 月, 美國佛羅里達州近岸海域持續暴發短凱倫藻藻華, 該藻種能夠產生短凱倫藻毒素 (brevetoxin), 對海洋哺乳類動物、漁業資源和人類健康構成潛在威脅。有研究認為, 2018 年期間墨西哥灣環流狀況有利于佛羅里達西部海域上升流的形成, 促成了 2005 年以來最大規模的短凱倫藻藻華 (Weisberg et al, 2019)。

1.2.4 藻毒素與人類健康 海洋中的部分藻類能夠產生多樣化的藻毒素成分, 通過食物鏈傳遞后, 會導致海洋生物染毒, 造成麻痹性貝毒中毒等事件, 危害人類健康和生命安全(表2)。按照毒素化學結構, 可以將常見的藻毒素分成氮雜螺環酸(azaspiracid)及其同系物、短凱倫藻毒素、環亞胺毒素(cyclic imine)、軟骨藻酸、大田軟海綿酸(okadaic acid)及其同系物、扇貝毒素(pectenotoxin, 亦稱蛤毒素)、石房蛤毒素(saxitoxin)及其同系物、蝦夷扇貝毒素(yessotoxin)等8類, 此外, 海葵毒素(palytoxins)在一些藻類中也有檢出(Farabegoli et al, 2018)。藻毒素在魚類、貝類中累積, 不僅影響海產品品質、危害人類健康, 還會破壞養殖業發展, 造成巨大的經濟損失。據估算, 全球因藻毒素造成的中毒人數每年不下2000 例, 經濟損失約40 億美元(Berdalet et al, 2016; Brown et al, 2019)。在國際上高度關注的“海洋與人類健康(Oceans and Human Health, OHH)”研究計劃中, 藻毒素是一項重要的內容(Knap et al, 2002; HARRNESS, 2005)。

近年來, 分析技術的快速發展顯著提高了對藻毒素的檢測能力。目前, 可用于藻毒素檢測分析的方法包括小鼠生物測試、細胞毒性測試、離子通道受體結合測試、免疫學測試等生物學方法, 以及高效液相色譜、薄層色譜、毛細管電泳、液-質聯用及核磁共振等化學分析方法。對生物測試法而言, 小鼠法長期以來一直是藻毒素毒性測試的標準方法, 但是, 由于小鼠法在脂溶性藻毒素測試中的假陽性問題, 以及使用生物測試涉及的動物倫理問題, 近年來的研究中傾向于尋找替代方法, 基于抗體結合-表面等離子共振技術構建的“人工小鼠”在藻毒素初篩中具有很好的應用潛力(Campbell et al, 2014)。在化學分析法方 面, 分子印跡技術為藻毒素分離提取提供了一種很有潛力的途徑, 親水性相互作用色譜的應用提高了對石房蛤毒素和軟骨藻酸等水溶性藻毒素的分析能力, 液-質聯用技術實現了對不同類型藻毒素的高效同步分析, 已經取代小鼠法成為脂溶性藻毒素分析的“金標準”(Rutkowska et al, 2019)。

表2 海洋中常見的藻毒素類型及其來源 Tab.2 The list of different groups of phycotoxins and their origins in the sea

近年來的研究在麻痹性貝類毒素、軟骨藻酸和脂溶性毒素產生機理方面取得了重要突破。甲藻和藍細菌是麻痹性貝類毒素的主要來源, 但是, 由于甲藻龐大的基因組, 揭示毒素產生的分子機理非常困難, 在對藍細菌的研究中首先發現了麻痹性貝類毒素合成基因簇(Verma et al, 2019)。通過轉錄組學和蛋白組學方法, 在甲藻中也找到了和石房蛤毒素合成相關的部分基因, 對甲藻中產毒基因sxtA 和sxtG 已進行了較為深入的研究。許多脂溶性藻毒素屬于聚醚類化合物, 具有藥用潛力, 對于這類化合物的生物合成機理開展了大量研究工作。研究表明, 聚酮合成酶(polyketidesynthase)在聚醚類化合物合成中具有重要作用, 該酶類型多樣, 是一個酶家族, 與脂肪酸合成酶功能類似, 都是通過縮合反應、碳鏈延伸和功能修飾進行合成(Wan et al, 2019)。最近, 通過對多列擬菱形藻基因組的分析, 也基本確定了硅藻中軟骨藻酸的產毒基因(Brunson et al, 2018)。

1.2.5 有害藻華的觀測、預警和防控 近年來, 海洋觀測技術快速發展, 顯著提高了對有害藻華觀測的特異性、精細性、實時性和連續性。傳統的有害藻華觀測主要是通過船舶走航, 現場觀測水文、氣象等環境要素, 并采集海水樣品, 通過顯微鏡對藻種進行鑒定和計數, 通過化學分析方法對藻毒素和營養鹽等化學要素進行分析。近年來, 分子生物學技術和方法的應用極大提高了對藻種的特異性觀測能力, 建立了一系列基于熒光原位雜交、三明治雜交、實時定量PCR、基因芯片和高通量測序等技術的有害藻種特異性檢測方法, 納米材料探針、樣品磁濃縮分離系統、固相雜交系統、等溫擴增技術和雜交鏈式反應等技術有望進一步提高藻種的檢測效率(Medlin et al, 2017)。在藻毒素檢測方面, 基于毒素免疫學檢測和藻毒素產毒基因檢測的方法逐漸成熟, 產出了一系列可用于有毒藻種和藻毒素檢測的商業化產品。如用于原核和真核生物群落組成分析的Phylochip 芯片, 可以檢測微囊藻毒素和石房蛤毒素的Phytoxigene 試劑盒, 以及 MBio 藻毒素檢測設備等(Stauffer et al, 2019)。一系列基于藻類形態學、光學和分子生物學特征的原位觀測設備, 如多通道熒光光譜儀、環境樣品處理器(environmental sample processor)和水下浮游生物影像儀(imaging flow-cytobot)等, 成功應用于緬因灣亞歷山大藻藻華和加州近海擬菱形藻藻華的觀測和研究。針對薄層觀測需求, 研制了高精度采樣裝置和觀測設備(Berdalet et al, 2017a), 水下滑翔機和自主式水下潛器也開始應用于藻華過程觀測, 在加州近海擬菱形藻藻華和墨西哥灣短凱倫藻藻華早期來源研究中得到應用。遙感觀測和全球ARGO 浮標觀測網絡也將為有害藻華觀測提供有力支持。目前, 中國、美國、歐洲、日本和韓國等國家已發射和布局30 多個具備水色遙感能力的衛星, 其中, 地球同步衛星的發射(如韓國GOCI 系列衛星)和高分辨傳感器的使用提高了對有害藻華觀測的時空分辨率, 高光譜傳感器為區分不同類型的有害藻華提供了有力支持。自1998 年開始, 水色遙感數據已連續記錄20 多年, 可望為分析有害藻華長期演變規律及其與氣候變化的關系提供重要數據(Groom et al, 2019)。在浮標觀測方面, 全球ARGO 浮標觀測網絡中已布設了近200組生物地球化學浮標(Roemmich et al, 2019), 配備了chl a 熒光、溶解氧、pH 和硝酸鹽等傳感器, 有助于對有害藻華發生情況及相關環境要素情況進行長期連續觀測。隨著對有害藻華形成機理和關鍵過程的認識不斷深入, 對有害藻華的模擬和預測能力也在不斷提高, 通過耦合水動力學模型和生態模型, 已經能夠對有害藻華的發生發展過程進行預測和預警。特別值得關注的是, 近年來國際社會高度關注有害藻華綜合觀測預警體系建設(Stauffer et al, 2019), 美國海洋綜合觀測系統(IOOS)針對墨西哥灣、加州近海和緬因灣等有害藻華多發海域, 針對性地建立了有害藻華監測預警系統。歐洲和東亞國家也在布局構建有害藻華監測預警體系。在對有害藻華監測預警體系的建設中, 一個重要理念是沒有“一刀切”式的通用解決方案, 需要針對不同的有害藻華類型, 針對性的建設有害藻華監測預警系統(Anderson et al, 2019)。

不斷加劇的有害藻華對人類健康和沿海地區社會經濟發展構成了巨大威脅, 已經成為一類典型的生態災害, 對有害藻華進行治理和減災成為亟待解決的問題(Gallardo-Rodríguez et al, 2019)。近年來, 針對赤潮和褐潮的改性粘土治理技術不斷完善(Yu et al, 2017), 成功應用于中國、美國、秘魯和智利的赤潮治理。針對大型藻華, 中國在黃海綠潮防控方面進行了有益的探索(顏天等, 2018), 基于對綠潮發展關鍵過程的認識提出了“三道防線”的綠潮防控策略, 針對形成藻華的大型藻類的開發利用也取得了很好進展。

2 中國近海有害藻華研究現狀與進展

2.1 中國近海有害藻華發生狀況

富營養化和有害藻華是我國近海最突出的生態環境問題之一(蘇紀蘭, 2001; 周名江等, 2001)。20 世紀90 年代之前, 我國近海的有害藻華發生次數很少, 規模也比較小, 很少超過幾百平方公里。2000 年以后, 近海有害藻華發生頻率持續上升、影響區域不斷擴展。每年記錄的赤潮次數都在50—80 次, 赤潮面積可達數千甚至上萬平方公里, 持續時間可以長達一個月以上。

我國近海有害藻華發生情況具有明顯的區域性分布特征(圖3) (Yu et al, 2018; 呂頌輝等, 2019; 梁玉波等, 2019)。渤海海域的有害藻華原因種以甲藻、海金藻、定鞭藻和針胞藻為主, 近年來, 抑食金球藻形成的褐潮是最具代表性的有害藻華事件。在東海海域, 2000 年以后, 東海原甲藻和米氏凱倫藻等有毒有害甲藻形成的大規模赤潮是典型的有害藻華現象。在我國東南沿海和廣西北部灣海域, 定鞭藻和甲藻是主要有害藻華原因種, 球形棕囊藻(Phaeocystis globosa)赤潮是近20 年來主要的有害藻華。在黃海海域, 滸苔(Ulva prolifera)綠潮和銅藻(Sargassum horneri)金潮等大型藻藻華是典型的有害藻華現象。我國近海有毒藻類的分布比較廣泛, 但也有一定的區域性特征, 多年調查結果顯示, 渤海秦皇島近岸海域、萊州灣附近海域、北黃海海域、海州灣海域、長江口鄰近海域、福建東山附近海域和廣東大亞灣等海域, 有毒藻和藻毒素的問題較為突出。

長期來看, 我國近海有害藻華原因種已呈現出“多樣化、小型化和有害化”的演變趨勢(Yu et al, 2018)。在2000 年之前, 我國近海記錄的有害藻華主要是甲藻和硅藻形成的赤潮, 2007 年我國首次出現滸苔形成的大規模綠潮, 2009 年在渤海首次出現抑食金球藻形成的褐潮, 2016—2017 年銅藻形成的金潮在黃海暴發成災, 有害藻華類型表現出多樣化的趨勢, 藻華原因種涵蓋甲藻、硅藻、綠藻、褐藻、隱藻、定鞭藻、針胞藻、海金藻和藍細菌等諸多類群( Lu et al, 2014)。有害藻華原因種的小型化趨勢非常明顯, 褐潮原因種抑食金球藻的細胞大小僅有2—3μm, 球形棕囊藻盡管能夠形成肉眼可見的囊狀群體, 但其游離細胞大小只有5—8μm, 這些藻類形成的有害藻華對研究和監測工作提出了新的挑戰。此外, 近年來有害藻華的發生造成了諸多危害, 不僅影響水產品食品安全, 破壞 近海生態, 危害人類健康, 而且對濱海旅游業發展和大型核電設施的安全運行也造成了嚴重威脅。

圖3 我國近海典型有害藻華分布狀況 Fig.3 Distribution of the representative harmful algal blooms in the China Seas

2.2 中國近海有害藻華研究歷程

我國近海有害藻華問題一直備受關注。自20 世紀70 年代至今, 在科技部、國家自然科學基金委、中國科學院、自然資源部(包括前國家海洋局)、環保部(原國家環保局)和農業部等部門支持下, 圍繞我國近海有害藻華的形成機制、危害機理、監測技術和防控對策等方面開展了大量研究工作, 對有害藻華的研究逐漸從現象、過程深入到對其生態學、海洋學機制的探究(周名江等, 2001; 鄒景忠, 2004; 齊雨藻等, 2004; 中國海洋學會, 2015), 也為有害藻華防控提供了重要科學支撐。

1977 年, 渤海灣海河口發生大規模微小原甲藻(Prorocentrum minimum)赤潮, 對漁業造成嚴重破壞, 赤潮研究開始受到重視。1978 年, 國家環保局設立重大科研項目“渤海、黃海海域污染防治研究”, 中國科學院海洋研究所赤潮課題組承擔第145 專題“渤海灣赤潮的發生機制及預測方法研究”, 進行了渤海灣富營養化和赤潮問題的調查和研究工作, 我國近海系統的赤潮研究開始起步。

隨著赤潮問題的加劇, 國家自然科學基金委員會在1986、1987 年先后資助暨南大學和中科院海洋所兩項自然科學基金項目的基礎上, 啟動了“中國東南沿海赤潮發生機理研究(1990—1994)”重大項目, 由暨南大學、國家海洋局南海分局、中國科學院海洋研究所和南海海洋研究所等單位聯合承擔; 1997 年, 基金委再次資助“中國沿海典型增養殖區有害赤潮發生動力學及防治機理研究(1997—2000)”重大項目, 由暨南大學、中國科學院海洋研究所、國家海洋局南海分局和青島海洋大學(現中國海洋大學)等單位共同承擔, 赤潮研究跨入新的階段, 研究工作從對赤潮現象的跟蹤轉向對赤潮過程、機理和危害效應的研究, 在甲藻分類與檢測方法、甲藻生活史與孢囊、藻毒素分析與甲藻產毒特征、赤潮種群動力學、改性粘土治理赤潮技術等方面取得了突破性進展, 出版了《中國沿海赤潮》和《中國沿海甲藻孢囊與赤潮研究》等專著(齊雨藻等, 2004; 王朝暉, 2007), 相關研究獲得了國家教委科技進步獎和海洋局科技進步獎等多項獎勵。

2000 年以來, 長江口鄰近海域暴發大規模甲藻赤潮, 影響海域面積達上萬平方千米, 其成因和效應受到高度關注。2001 年, 科技部啟動國家重點基礎研究發展計劃項目(973) “我國近海有害赤潮發生的生態學、海洋學機制及預測防治(2002—2006)”, 標志著我國近海有害藻華研究進入了海洋學時代。該項目由中國科學院海洋研究所、南海海洋研究所、國家海洋局一所、二所、暨南大學、青島海洋大學(中國海洋大學)和廈門大學等單位聯合承擔, 聚焦東海長江口及其鄰近海域大規模甲藻赤潮發生的生態學、海洋學機制, 從赤潮藻種生物學特征與生態策略、富營養化過程對赤潮的誘發和調控作用、關鍵物理過程的調控作用、有害赤潮的生態效應等角度, 對東海大規模甲藻赤潮的形成機制、危害機理和預測防治開展研究, 獲得的成果深化了對長江口鄰近海域甲藻赤潮形成的生態學與海洋學機制的認識, 為赤潮監測、預測和赤潮災害防范提供了重要依據(周名江等, 2003, 2006)。部分研究結果在《應用生態學報》(2003 年21卷第7 期)出版專刊, 項目成果“我國近海有害赤潮發生的生態學、海洋學機制及預測防治”獲山東省科技進步一等獎。

在長江口鄰近海域甲藻赤潮連年暴發的同時, 2007 年黃海海域出現了滸苔綠潮這一全新的有害藻華現象, 我國近海有害藻華的演變趨勢及其生態效應開始受到關注。2010 年, 科技部啟動973 項目“我國近海藻華災害演變機制與生態安全(2010—2014)”, 支持中國科學院海洋研究所、國家海洋局一所、暨南大學、國家海洋局二所、中國海洋大學、廈門大學、中國水產科學院東海所和國家海洋環境監測中心等高校和研究單位聯合開展研究工作。項目選擇長江口南北海區作為目標海域, 以富營養化驅動下藻華災害演變的過程、機制及其生態安全效應為研究核心, 開展生態系統比較和多學科交叉綜合研究, 在長江口鄰近海域春季藻華演替過程與生物學機制、南黃海滸苔綠潮起源與早期發展過程、長江口鄰近海域有害藻華分布格局的關鍵控制因素、大規模甲藻藻華的生態安全效應以及我國近海藻華演變趨勢與防范對策等方面取得了重要進展(Zhou et al, 2015)。在《Chinese Journal of Oceanology and Limnology》(2011 年29 卷第4 期)出版了“Eutrophication and HABs”專刊, 在《Estuarine coastal and Shelf Science》(2015 年163(A)卷)出版了“Green tides in the Yellow Sea”專刊, “黃海大規模滸苔綠潮起源與發生機制”獲2017 年度海洋科學技術獎特等獎。

2013 年, 中國科學院啟動海洋先導專項“熱帶西太平洋海洋系統物質能量交換及其影響”研究, 以熱帶西太平洋為重點, 開展海氣相互作用、近海環境安全與生態系統演變、深海極端環境與生命綜合研究(孫松等, 2017), 其中有害藻華研究是近海部分核心內容之一。經過多年研究, 綜合多學科證據發現了黑潮入侵東海近岸底部分支(NKBC)是影響東海近岸海域的關鍵途徑, 闡釋了NKBC不同時空尺度的變化特征(楊德周等, 2017); 計算了NKBC 對氮、磷生源要素的輸送通量; 探討了NKBC 向長江口鄰近海域赤潮區的藻種輸送作用, 揭示了黑潮分支入侵和長江沖淡水輸入對長江口鄰近海域有害藻華的不同影響(于仁成等, 2017); 推動了改性粘土治理赤潮技術發展和推廣應用, 在渤海抑食金球藻褐潮和北部灣球形棕囊藻赤潮治理中發揮了重要作用(俞志明等, 2019)。

2016 年起, 青島海洋科學與技術試點國家實驗室設置鰲山科技計劃項目“近海生態災害發生機理與防控策略”, 組織了中國科學院海洋研究所、中國海洋大學和國家海洋局第一海洋研究所等8 家單位, 重點針對黃海綠潮等生態災害問題開展聯合攻關。在綠潮研究方面, 通過對“漂浮生態型”滸苔的鑒定和分析, 進一步確認了黃海綠潮源自蘇北淺灘海域, 分析了綠潮北侵的風險; 基于對2017 年蘇北淺灘區滸苔微觀繁殖體、定生綠藻和漂浮綠藻的調查, 成功預測了黃海綠潮規模的顯著變化; 2018 年, 基于對綠潮發展關鍵過程的認識, 提出了設置“三道防線”防控綠潮的建議, 為青島上合峰會召開提供了保障; 對黃海銅藻形成的金潮進行了初步研究, 揭示了黃海海域藻華災害的多樣化趨勢(顏天等, 2018)。就黃海綠潮研究取得的部分結果, 項目在《海洋與湖沼》(2018 年49卷第5 期)出版了專刊。

“十三五”期間, 科技部通過設立“海洋環境安全保障”重大專項, 對我國近海幾類典型有害藻華問題開展專題研究。2016 年, 科技部支持自然資源部一所牽頭承擔“滸苔綠潮形成機理與綜合防控技術研究及應用”項目, 研究黃海滸苔綠潮起源、形成機制、暴發過程和遷移規律, 發展滸苔綠潮立體監測和預警預報技術, 研發滸苔綠潮應急處置和高效資源化利用技術, 形成滸苔綠潮早期防控和綜合治理對策(王宗靈等, 2018)。2017 年, 啟動中國科學院海洋研究所牽頭的“我國近海致災赤潮形成機理、監測預測及評估防治技術”項目, 以大規模球形棕囊藻赤潮和米氏凱倫藻赤潮為對象, 圍繞其發生機理、演變規律、毒素污染、早期診斷、預警預報和防控示范等方面開展全鏈條研究, 解析典型致災赤潮生態學過程、演變規律和分子調控機理, 研發赤潮生物和典型藻毒素的快速檢測產品, 推動赤潮早期預警、風險評估和預測預報, 推動特效改性粘土材料及其配套裝備研發和推廣應用(俞志明等, 2019)。2019 年, 依托燕山大學, 由暨南大學牽頭承擔的項目“秦皇島海域生態災害多發原因及監測預警系統研究”啟動, 對赤潮、綠潮和水母等秦皇島近海典型生態災害問題開展研究。同時, 科技部于2018 年啟動了由中國科學院海洋研究所牽頭的科技基礎資源調查專項“我國近海有毒有害藻類與藻毒素調查及開放數據庫構建”項目, 旨在厘清我國近海有毒有害藻種與藻毒素的總體分布狀況, 為有害藻華監測防控提供基礎數據。目前, 這些項目都在進行之中。

2.3 中國近海有害藻華研究進展

四十年來, 中國近海有害藻華研究獲得長足發展, 取得了一系列研究成果。本文從有害藻華原因種基礎生物學研究、有害藻華生態學與海洋學研究、近海有毒藻和藻毒素研究、有害藻華監測與治理研究等四個方面對主要研究進展進行了總結和分析。

2.3.1 有害藻華原因種基礎生物學研究 根據對文獻的總結和分析, 2000 之前我國近海共記錄151 種赤潮原因種, 其中46 種有形成赤潮的記錄(鄒景忠, 2004)。近20 年來, 隨著分子生物學研究方法和手段的應用, 進一步提高了對我國近海有害藻種多樣性的認識。在以往研究較少的致災甲藻和底棲性甲藻, 以及個體較小、形態分類困難的海金藻、裸甲藻和擬菱形藻的鑒定、分類和多樣性研究方面取得突破, 訂正了東海大規模甲藻赤潮肇事種的錯誤命名(Lu et al, 2001), 發現了許多有害藻華新記錄種甚至新種(Lu et al, 2014)。如渤海海域抑食金球藻形成的褐潮, 在我國是首次報道(Kong et al, 2012; Zhang et al, 2012)。在中國近海發現了能夠產生氮雜螺環酸的腹孔環胺藻(Azadinium poporum), 并命名兩個新種大連環胺藻(A. dalianense)和朱氏環胺藻(A. zhuanum) (Luo et al, 2013, 2017a)。在甲藻凱倫藻科中, 新記錄了長溝凱倫藻(Karenia longicanali)、K. papilionacea、指狀凱倫藻(K. digitata, 近來研究建議修定為Karlodinium digitatum)、廈門塔卡藻(Takayama xiamenensis)、劇毒卡爾藻(Karlodinium veneficum)、南方卡爾藻(Karlodinium australe)等藻種, 新發現的一個卡爾藻屬新種被命名為周氏卡爾藻(Karlodinium zhouanum) (Gu et al, 2013b; Lu et al, 2014; Luo et al, 2018)。在底棲甲藻方面, 發現了庫利亞藻屬(如 Coolia canariensis, C. malayensis, C. palmyrensis)、福氏藻屬(如 Fukuyoa ruetzleri), 岡比亞藻屬(如Gambierdiscus pacificus, G. australes, G. caribaeus)、蠣甲藻屬(如Ostreopsis cf. ovate, O. lenticularis), 原甲藻屬(如Prorocentrum caipirignum, P. hoffinannianum, P. lima, P. rhathymum)等多個新紀錄種(Zhang et al, 2015a, 2016, 2018a; Leung et al, 2018; Luo et al, 2018; 梁玉波等, 2019)。對擬菱形藻的研究發現了偽裝擬菱形藻(Pseudo-nitzschia simulans)和南澳擬菱形藻(P. nanaoensis)等兩個新種, 以及尖細擬菱形藻(P. cuspidata)、并基擬菱形藻(P. decipiens)、偽善擬菱形藻(P. fraudulenta)、福氏擬菱形藻(P. fukuyoi)、偽柔弱擬菱形藻(P. pseudodelicatissima)、鐮刀擬菱形藻(P. sabit)、中鼓擬菱形藻(P. inflatula)等新紀錄種, 其中偽裝擬菱形藻、尖細擬菱形藻、偽柔弱擬菱形藻、福氏擬菱形藻、偽善擬菱形藻等能夠產生軟骨藻酸(Li et al, 2017, 2018)。

組學技術和方法近年來在我國近海有害藻華研究中的應用也越來越深入。在基因組學方面, 對寄生性甲藻(Symbiodinium kawagutii)基因組的測序深化了對甲藻基因表達調控的認識(Lin et al, 2015)。應用轉錄組手段, 對東海原甲藻、抑食金球藻、赤潮異彎藻(Heterosigma akashiwo)和滸苔等有害藻華原因種進行了研究, 解析了這些藻對氮、磷營養物質的吸收和同化過程, 以及有性生殖和減數分裂過程中的基因表達情況(Dong et al, 2014; Zhang et al, 2019b; )。通過蛋白質組學手段分析了東海原甲藻和亞歷山大藻細胞周期不同階段中蛋白質合成情況, 以及細胞周期調控和毒素合成等生物學過程的變化(Zhang et al, 2018c)。近年來, 環境組學手段逐漸應用于有害藻華現場研究, 例如, 將特定靶區的高通量擴增測序用于解析褐潮過程中真核藻類群落的變化, 以及沉積物中甲藻孢囊多樣性的分析(Chen et al, 2019; Gao et al, 2019); 將宏轉錄組技術應用于東海原甲藻、赤潮異彎藻以及抑食金球藻藻華形成過程中基因表達情況的變化, 分析了現場條件下藻華原因種的適應策略以及不同浮游植物類群響應情況的差異(Ji et al, 2018; Xu et al, 2020); 應用宏蛋白組學手段研究了東海原甲藻赤潮過程中細胞周期調控與藻種生理過程的變化等(Zhang et al, 2019a)。

2.3.2 有害藻華生態學與海洋學研究 在我國近海, 大規模藻華不斷出現且連年暴發, 針對這些藻華的研究, 為深入解析有害藻華形成的生態學與海洋學機制提供了重要案例。其中, 對長江口鄰近海域大規模甲藻赤潮和黃海海域大規模綠潮的研究最為系統, 近期在渤海褐潮和北部灣球形棕囊藻赤潮的研究也有重要進展。

長江口鄰近海域甲藻赤潮的主要原因種是東海原甲藻和米氏凱倫藻等甲藻, 近20 年來的研究較為系統地揭示了長江口及其鄰近海域東海原甲藻赤潮的生態學和海洋學過程和機理(周名江等, 2006)。研究表明, 長江輸入的豐富營養鹽是甲藻赤潮形成的重要物質基礎(Zhou et al, 2008; Li et al, 2014)。東海原甲藻自身生長速率較高, 具有垂直遷移能力, 可以利用有機態營養物質, 能夠適應長江口鄰近海域的富營養化特征而形成赤潮(李英等, 2005; Ou et al, 2008)。水溫上升、水體層化、上升流加強、磷酸鹽脅迫及浮游動物攝食壓力降低等是促成甲藻赤潮形成的重要因素, 而硝酸鹽濃度降低和水溫過高則是導致甲藻赤潮衰退的重要原因(周名江等, 2006)。大規模暴發的甲藻赤潮不僅對海洋生物具有毒害效應, 也嚴重威脅海洋生態安全(Yan et al, 2003; Lin et al, 2014)。長期來看, 長江口鄰近海域有害藻華優勢類群由硅藻逐漸轉變為甲藻, 長期演變過程與硅、甲藻藻華的季節性演替密切相關(Zhou et al, 2008; Zhou et al, 2017a), 在一定程度上反映了硅藻和甲藻的競爭策略及其對海域環境適應性的差別(Zhou et al, 2017b, c)。營養鹽濃度和結構的變化, 是導致甲藻赤潮大規模暴發及有害藻華優勢類群由硅藻向甲藻演變的主要原因。除了藻華優勢類群的演變之外, 長江口鄰近海域的有害藻華還表現出明顯的年際變異特征。近年來的研究指出, 來自臺灣東北部黑潮次表層水的入侵, 有可能通過藻種輸送、觸發孢囊萌發和營養鹽輸送等多種途徑調控甲藻赤潮的形成和發展過程, 影響甲藻赤潮的年際變化(Dai et al, 2013; 于仁成等, 2017)。

黃海滸苔綠潮從2007 年剛剛出現就受到密切關注, 10 年來的研究揭示了綠潮來源、關鍵過程和潛在的生態效應(Sun et al, 2008; Keesing et al, 2011; Liu et al, 2013; Wang et al, 2015b; Zhou et al, 2015; 王宗靈等, 2018; 于仁成等, 2018; Zhang et al, 2019c)。大量野外調查、遙感分析、數值模擬和分子生物學證據表明, 黃海海域漂浮綠藻最初出現在蘇北淺灘附近海區, 與淺灘區大規模紫菜養殖密切相關(Liu et al, 2009; Wang et al, 2015b; Huo et al, 2016; Zhang et al, 2018b)。春季淺灘區養殖筏架上生長的滸苔為綠潮形成提供了數量可觀的種源(Liu et al, 2010; Zhang et al, 2015b), 脫落的綠藻在淺灘區漂浮、生長, 并在夏季風和潮流驅動下離開蘇北淺灘, 在南黃海形成大規模綠潮(Bao et al, 2015)。黃海大規模綠潮的形成有幾方面原因(于仁成等, 2018): 首先, 滸苔復雜的生活史和多樣化的繁殖方式、快速生長能力和葉狀體形態的可塑性等, 使其適合于在海水中漂浮生長; 其次, 蘇北淺灘區高濁度水體、強擾動潮流和豐富的營養鹽等環境特征, 對浮游植物生長不利, 卻有利于漂浮綠藻的快速生長; 最后, 筏架養殖活動顯著改變了淺灘區生境, 為滸苔生長提供了重要的附著基, 對綠潮早期發展起到了“放大器”和“轉換器”的作用(Zhou et al, 2015)。這些因素綜合作用, 導致了黃海綠潮的形成。綠潮后期死亡藻類的腐爛分解會產生大量營養物質和氨氮、硫化氫等有害物質, 可以預見, 大規模綠潮的連年暴發會對黃海海域生態環境造成威脅。近年來的研究發現, 綠潮后期大量漂浮綠藻主要沉降在山東半島東南部海域(Geng et al, 2019), 其長期生態效應值得關注。

除以上兩類有害藻華之外, 我國近海近年來還出現了抑食金球藻褐潮、球形棕囊藻赤潮及馬尾藻金潮等大規模有害藻華現象。渤海褐潮從2009 年開始出現, 多年研究表明, 抑食金球藻褐潮通常在5—7月份左右大規模出現, 但有明顯的年際變化(Chen et al, 2019; Yao et al, 2019)。秦皇島近岸海域溶解有機氮污染和扇貝養殖業是褐潮形成的重要原因之一(Ou et al, 2018; Yao et al, 2019)。針對抑食金球藻種群的檢測發現, 褐潮主要在近岸水體暴發, 但在褐潮形成前后, 抑食金球藻主要出現在離岸較遠的底層水體中(Zhang et al, 2020)。基于對沉積物中抑食金球藻DNA 的檢測, 推測抑食金球藻存在休眠體階段, 已在渤海海域長期存在, 從一個角度否證了褐潮可能來自外來種入侵的猜想(Tang et al, 2019)。目前, 對于我國近海褐潮起源、分布和動態的認識仍有許多空白, 有待繼續深入研究。南海海域的球形棕囊藻赤潮在20 世紀90 年代末開始出現, 國內針對球形棕囊藻的生物特征開展了大量研究, 解析了球形棕囊藻的生長和營養鹽的吸收利用狀況, 探討了溫度、營養鹽和攝食壓力等對囊體形成的影響, 分析了棕囊藻產生溶血毒素情況及其毒性效應(Wang et al, 2015; Xu et al, 2017; 沈萍萍等, 2018), 近幾年在球形棕囊藻赤潮的生態學和海洋學方面也開展了比較系統的研究, 隨著有關專項研究的深入, 可望會有新的認識突破。針對我國黃、東海海域的馬尾藻金潮, 已開展的分子生物學研究發現漂浮馬尾藻具有遺傳多態性(Liu et al, 2018), 遙感分析結果顯示, 2016 年冬季大規模金潮暴發期間, 南黃海的漂浮馬尾藻是由北向南輸送(Xing et al, 2017; Liu et al, 2018), 有別于春季漂浮馬尾藻的漂移軌跡。目前對金潮的研究工作仍非常有限, 還難以對其生態學和海洋學過程進行系統解釋。

2.3.3 有毒藻和藻毒素研究 對我國近海有毒藻和藻毒素的系統性研究始于20 世紀90 年代末, 近年來已有文獻對我國近海有毒藻和藻毒素研究進行了梳理和總結(于仁成等, 2016; 梁玉波等, 2019)。

麻痹性貝類毒素是我國近海最重要的一類藻毒素。多年來調查結果表明, 廣東沿海、福建沿海、長江口鄰近海域、海州灣、北黃海和河北秦皇島近岸海域麻痹性貝毒問題較為突出。亞歷山大藻和鏈狀裸甲藻是我國近海麻痹性貝類毒素的主要來源, 目前已經對鏈狀亞歷山大藻、太平洋亞歷山大藻、微小亞歷山大藻(Alexandrium minutum)、奧氏亞歷山大藻(A. ostenfeldii)和鏈狀裸甲藻等典型有毒藻種的毒素產生情況進行了分析(Gu, 2011; Gu et al, 2013a; Zou et al, 2014)。我國近海主要的亞歷山大藻藻華原因種鏈狀亞歷山大藻和太平洋亞歷山大藻雖同屬于塔瑪亞歷山大藻復合種, 但在種群空間分布上具有明顯隔離現象, 鏈狀亞歷山大藻主要分布在渤海和黃海, 而太平洋亞歷山大藻主要分布在東海和南海(Gao et al, 2015a, b)。微小亞歷山大藻主要分布在近岸海域, 現有的幾株微小亞歷山大藻均分離自臺灣和江蘇的近岸動物養殖池塘。鏈狀裸甲藻在福建近海曾多次導致中毒事件, 根據對渤海浮游植物中藻毒素組成與含量的分析, 萊州灣附近海域也有鏈狀裸甲藻相關的毒素成分(Liu et al, 2017), 需要特別關注。

近年來液-質聯用技術的應用提高了對我國近海脂溶性藻毒素組成、分布和來源的認識。在我國近海的貝類和浮游植物樣品中, 大田軟海綿酸和鰭藻毒素(dinophysis toxins)、扇貝毒素、蝦夷扇貝毒素是常見的脂溶性毒素成分, 氮雜螺環酸和環亞胺類毒素也偶有檢出(Wu et al, 2018, 2019 )。大田軟海綿酸、鰭藻毒素和扇貝毒素通常由鰭藻屬和原甲藻屬中的有毒藻種產生。由于鰭藻屬藻種難以室內培養, 通過挑取野外樣品中的鰭藻細胞進行毒素分析, 已在我國近海漸尖鰭藻(Dinophysis acuminata)、倒卵形鰭藻(D. fortii)、具尾鰭藻(D. caudata)和圓形鰭藻(D. rotundata)等藻種中檢出了大田軟海綿酸、鰭藻毒素和扇貝毒素(羅璇等, 2014; Li et al, 2015)。通過分離培養藻株, 在利瑪原甲藻(Prorocentrum lima)等多種底棲性原甲藻中也檢測到了大田軟海綿酸等毒素成分(Luo et al, 2017b; 梁玉波等, 2019)。對于蝦夷扇貝毒素而言, 網狀原角藻(Protoceratium reticulatum)是我國近海的主要產毒藻種, 近期研究發現我國近海的網狀原角藻分屬兩個不同的核糖體型, 在產毒特征上也有明顯差異(Wang et al, 2019b)。對于能夠產生氮雜螺環類酸的有毒藻, 在我國近海已分離到腹孔環胺藻(Azadinium poporum)。目前在中國近海檢測到的AZA2, 11, 36, 40, 41 和42 等毒素成分, 除AZA2之外, 其他都是腹孔環胺藻特有的毒素成分, 表明腹孔環胺藻可能是我國近海 AZA 毒素的重要來源(Krock et al, 2019)。螺環內脂毒素(spirolides)是由奧氏亞歷山大藻產生的一類脂溶性毒素, 屬于環亞胺類, 在我國近海分離的奧氏亞歷山大藻能夠產生螺環內脂毒素(Gu, 2011)。另外一類環亞胺毒素GYM(gymnodimine)在我國近海許多海域都有檢出, 但通常含量較低, 其毒素來源尚不清楚。最近在我國近海分離到許多能夠產生西加魚毒素和海葵毒素的底棲性有毒甲藻, 但對其產毒狀況的認識仍相對較少。

我國近海軟骨藻酸及其產毒藻的研究最近取得重要突破, 已在中國近海分離到偽裝擬菱形藻等多種有毒硅藻(Li et al, 2017), 在大亞灣海域的調查中也檢測到了軟骨藻酸的存在(Jiang et al, 2017)。目前來看, 軟骨藻酸毒素和產毒藻主要分布在南海海域, 對其他海域的調查仍在進行之中。

2.3.4 有害藻華監測與治理研究 針對我國近海有害藻華暴發成災的問題, 國內學者開展了大量研究, 嘗試發展有害藻華的監測、預警體系, 研發有害藻華治理技術, 推動有害藻華的防控工作。在有害藻華監測預警技術方面, 國內學者針對亞歷山大藻、東海原甲藻、米氏凱倫藻、劇毒卡爾藻和抑食金球藻等有毒有害藻種, 應用熒光原位雜交、三明治雜交、肽核酸探針、qPCR、環介導等溫擴增和超支化滾環擴增等技術, 建立了特異性的檢測方法(林森杰等, 2019), 提高了對藻華原因種的鑒定和計數能力, 以及對藻種生物地理分布和藻華動態過程的認識。遙感方法在追蹤綠潮和金潮等大型藻藻華的來源、分布和動態過程方面發揮了重要作用(Liu et al, 2009; Xing et al, 2017)。數值模型在有害藻華預警和災害評估方面得到了一定應用(謝宏英等, 2019)。但與國際上同類研究相比, 在有害藻華原位觀測和綜合觀測技術方面仍嚴重滯后。在有害藻華治理技術方面, 從物理、化學和生物學等許多途徑開展了有害藻華治理的嘗試, 在改性粘土治理赤潮的技術和應用方面取得了重要突破(Yu et al, 2017; 俞志明等, 2019)。改性粘土治理赤潮技術基于對粘土絮凝作用機理的認知, 通過吸附、插入等方法對粘土顆粒形狀、表面電性等性狀進行改良, 提高粘土材料絮凝赤潮生物的效率。近年來, 基于分子生物學研究進一步解析了改性粘土材料對藻類生長、繁殖和毒性的影響。2005 年以后, 改性粘土赤潮治理技術多次成功應用于我國近海赤潮治理, 已經成為我國近海赤潮應急處置的常用方法并已向國外推廣。2019 年, “近海赤潮災害應急處置關鍵技術與方法”獲得國家技術發明二等獎。

經過多年建設, 國內已經形成了一支有害藻華研究的高水平團隊, 與國際上有害藻華研究保持著緊密的合作關系, 產出了一系列重要成果。從國際上有害藻華領域(包括淡水和海水中的有害藻華)發表的學術論文來看, 中國位列第二, 僅次于美國(圖4)。在有害藻種分類學與多樣性研究、基因組學與蛋白質組學研究、有毒藻與藻毒素研究等領域居于世界前列, 973 項目“我國近海有害赤潮發生的生態學、海洋學機制及預測防治”作為區域與國家赤潮研究項目被列入GEOHAB 計劃執行計劃, 長江口鄰近海域東海原甲藻赤潮的生態學和海洋學研究成為國際上有害藻華研究的典型范例, 研發的改性粘土產品在美國、智利和秘魯等國家的赤潮治理中得到應用, 我國有害藻華研究的國際地位和影響力在不斷提升。國內學者也積極參與有害藻華領域的國際合作, 周名江曾任國際有害藻類研究學會(ISSHA)副主席, 朱明遠曾任IOC 赤潮工作小組副主席, 齊雨藻曾任 SCOR 第97(有害藻華生理學及生態學)和129(海洋浮游藻類及全球氣候調節: 以棕囊藻為模型)工作組正式成員, 陸斗定曾任北太平洋科學組織(PICES)赤潮生態學委員會共同主席, 張經、周名江、呂頌輝先后擔任GEOHAB 計劃科學指導委員會成員, 殷克東擔任GlobalHAB 計劃科學指導委員會成員。周名江等倡導發起了“東亞有害藻華研討會(EASTHAB)”, 成功組織了GEOHAB 計劃富營養化與有害藻華核心計劃開放科學大會和有害藻類國際大會。

圖4 近70 年來世界各國在有害藻華研究領域發表論文情況 Fig.4 Publications on harmful algal blooms around the world

3 中國近海有害藻華研究展望

進入2000 年以來, 我國近海生態環境發生顯著變化, 有害藻華的類型、規模、分布和危害出現巨大改變, 綠潮、褐潮、金潮等新的有害藻華現象不斷出現, 藻華規模動輒達到數千到上萬平方公里, 對沿海地區社會經濟發展和人類健康的影響越來越突出。在全球變化和人類活動的共同作用下, 我國近海有害藻華暴發成災的問題在短期內恐難以根除。針對我國近海的有害藻華問題, 有必要加強以下方面的工作:

(1) 加強對有害藻華形成及演變機理的研究。推動多組學研究手段、儀器分析技術和數值模擬方法在有害藻華研究領域的應用, 提高對我國近海藻華原因種多樣性狀況、藻種適應策略、藻華成因與演變趨勢、藻華災害的危害途徑與機制的認識。

(2) 高度關注全球變化和人類活動影響對我國近海有害藻華的影響。我國近海大部分海域屬于半封閉陸架淺海, 受全球變暖影響顯著, 也容易出現富營養化問題。同時, 厄爾尼諾和拉尼娜等極端氣候事件有可能顯著改變我國近海環流及其對藻種和營養鹽的輸送狀況, 從而間接影響有害藻華的分布、動態甚至危害效應, 目前在這一方面的認識有限, 需要更加深入的研究工作。

(3) 推動有害藻華監測預警體系建設。針對不同海域的有害藻華問題, 有針對性的建設有害藻華監測預警平臺, 推動原位觀測和遙感觀測在有害藻華監測中的應用, 提高觀測的實時性和連續性, 充分發揮數值模擬和大數據分析手段在有害藻華預測預警中的作用, 打造我國近海有害藻華的監測預警體系。

(4) 持續提高對藻華災害的防控能力。近海不斷出現的有害藻華現象, 對海水養殖業、人類健康、旅游景觀、生態安全, 乃至沿海大型設施的安全運行構成嚴重威脅, 亟需有效的控制技術和應對策略, 要針對我國近海環境的改變, 從富營養化控制和生境保護等不同角度, 減少有害藻華事件, 防范有害藻華的危害效應。

(5) 積極參與有害藻華領域國際合作。國際社會高度關注海洋對全球可持續發展的影響, 聯合國將海洋與海洋資源的保護和可持續利用列入可持續發展目標(SDG14), 正在組織實施“海洋科學促進可持續發展國際十年(2021-2030)”計劃, 旨在扭轉海洋健康衰退趨勢并召集全球海洋利益相關方形成共同框架。其中, 有害藻華問題是“海洋科學十年計劃”中重點關注的海洋生態環境問題之一, 需要沿海國家加強合作, 共同應對有害藻華問題。