南四湖沉水植物物種多樣性和功能多樣性對水深梯度的響應

王麗虹,楊 磊,劉 玲,何 亮,蔣萬祥,,申恒倫,朱天順,*,潘保柱

1 棗莊學院生命科學學院,棗莊 277160 2 南昌大學鄱陽湖環境與資源利用教育部重點實驗室,南昌 330031 3 西安理工大學水利水電學院,西安 710048

近年來,物種多樣性和功能多樣性作為重要研究手段被廣泛應用于生態學研究的各個領域,為揭示生態系統物種共存及群落構建機制提供了獨特視角[1- 3]。物種多樣性和功能多樣性對生態系統結構和功能起決定性作用,是生物多樣性在不同層次上的表現形式[4- 6]。功能多樣性結合了群落物種組成、多度以及種間功能性狀參數,能夠綜合表征群落總體信息[7- 10]。物種多樣性、功能多樣性以及二者關系隨環境梯度的響應研究,有助于理解不同環境條件下物種的適應策略和群落構建的生態過程[11- 14]。然而,不同環境尺度下,不同測度的物種多樣性和功能多樣性指數(優勢度、豐富度、多樣性、均勻度)對環境變化的響應仍無統一定論[1,7,15]。此外,物種多樣性和功能多樣性關系可表現為正相關、負相關或不相關[16- 18]。因此,群落水平的物種多樣性和功能多樣性對環境梯度的響應關系仍值得進一步研究。

物種多樣性和功能多樣性對環境梯度的響應研究最早源于陸生植物群落,近年來被廣泛應用于淡水生態學各研究領域,有力地促進了相關理論的發展,成為水域生態學研究的熱點之一[19- 21]。沉水植物是湖泊重要的初級生產者之一,對湖泊生態系統結構和功能維持發揮著關鍵性作用[21- 22]。水深是影響沉水植物生長、繁殖與分布的重要環境因子。水深變化可引起水體溫度、光照、風浪、溶解氧、底質等眾多環境因子的關聯變化,驅動著植物群落的構建過程[22- 23]。關于水深對沉水植物影響的研究已有報道,水深變化可引起株高、分株數、比葉面積、器官生物量、化學計量學特征等功能性狀的改變[24- 26]。然而,這些研究大多基于個體或物種水平,而有關群落層次的功能性狀、物種多樣性、功能多樣性及其關系對水深的響應研究鮮有報道。

南四湖是南水北調東線工程重要調蓄湖泊,20世紀60年代修建的二級壩水利樞紐將南四湖攔腰分隔為上、下兩級湖區。調水工程的運行改變了湖泊原有的水文節律,調水期間上、下級湖區水位比年均水位分別提高了0.5 m和1.1 m。基于此背景下開展沉水植物群落對水深梯度響應研究兼具理論和實際意義。本文擬對南四湖不同水深梯度下沉水植物群落物種多樣性、功能多樣性以及二者關系對水深梯度的響應進行分析,以期回答以下問題：(1)隨水深梯度變化,群落功能性狀如何響應？(2)水深對物種多樣性和功能多樣性有何影響？(3)物種多樣性和功能多樣性關系是否會隨水深的變化而改變？以上科學問題的回答,不僅為沉水植物物種多樣性和功能多樣性的深入研究提供科學依據,也為調蓄湖群沉水植物多樣性保護與管理提供理論指導。

1 研究區域概況

南四湖(116°34′ E—117°21′ E,34°27′ N—35°20′ N)位于山東省西南部,華北地區最大的淡水湖泊,是南陽湖、獨山湖、昭陽湖和微山湖4個湖泊的總稱。南北長約126 km,東西寬約5—25 km,湖面面積1266 km2,總容積47.3億m3。1960年修建的二級壩將南四湖攔腰分為上、下兩級湖區。上級湖允許最高水位36.5 m,興利水位34.2 m,死水位33.0 m；下級湖允許最高水位35.0 m,興利水位32.5 m,死水位31.5 m。南水北調東線一期工程運行期間,上、下級湖區水位比年均水位提高了0.5—1.0 m。南四湖現有沉水植物6科6屬12種,菹草(PotamogetoncrispusL.)、篦齒眼子菜(PotamogetonpectinatusL.)及穗花狐尾藻(MyriophyllumspicatumL.)為主要優勢種,沉水植物優勢群落主要有菹草群落、篦齒眼子菜群落、穗花狐尾藻群落、篦齒眼子菜+穗花狐尾藻群落。

2 研究方法

2.1 樣地設置及群落調查

于2018年8月按照均勻同時兼顧沉水植物空間分布格局的原則,在南四湖共設10個代表性樣地(圖1)。每一樣地在0—1.0 m(L)、1.0—2.0 m(M)、2.0—3.0 m(H)3個水深區域內各設置10個樣方,每個樣方間隔不少于30 m,每一樣方處用底部面積為0.2 m2的旋轉式水下鐮刀采集沉水植物1次,每一樣地共采集沉水植物樣方30個,全湖共采集沉水植物群落300個。將每一群落內所有植物用湖水洗凈瀝干水分后按種類稱重,同時記錄每種的個體數目。針對每一樣地同一水深范圍內出現的所有物種,每種取20株完整個體洗凈后裝入封口袋置于低溫箱中帶回實驗室進行功能性狀和植物體磷含量測定。

圖1 南四湖調查樣地示意圖Fig.1 Distribution of sampling plots in Nansi Lake

2.2 功能性狀選取與測定

選取9個表征沉水植物水深適應策略的功能性狀進行測定：株高、莖分支數、莖節數、根長、莖直徑、根圍直徑、比葉面積、生物量分配比和植物體磷含量。根性狀是沉水植物響應底質異質性的直接性狀,表征底質營養的吸收能力；莖性狀是沉水植物適應水位波動時的最佳響應性狀,決定植物冠層的高度和光獲取能力；葉性狀是表征植物營養收支或葉組織經濟譜的主要指標；化學計量特征是衡量植物體內穩態大小的關鍵性指標；器官生物量分配比表征植株地上與地下部分資源分配狀況,體現植物適應水深脅迫的策略選擇；這些性狀與植物的光合作用、生長速率、營養吸收等密切相關[18,25]。本研究中,株高為根部至主莖頂部距離；莖分支數為主莖分支個數；莖節數為主莖上莖節間數目；莖直徑為植物主莖上全部莖節間直徑的平均值；根長為單株植物任意10條根長度的平均值；根圍直徑為根系垂直舒展狀態下最寬處寬度；植物體磷含量為整株個體磷含量；生物量分配比為個體地上部分和地下部分生物量干重比值；比葉面積為單位葉片干重的葉面積。葉面積采用葉面積分析儀(CI- 202)測定,測定時分別在主莖上、中、下部各選取3片完整葉片進行測定。

2.3 數據計算與統計分析

2.3.1群落加權功能性狀計算

沉水植物群落加權功能性狀(Community Weighted Means,CWM)由物種功能性狀值和物種相對豐富度加權平均得到[27],其計算公式為:

式中,S為群落物種數,Pi為物種i相對豐富度,Traiti為物種i某一功能性狀特征值。

2.3.2多樣性指數選取與計算

選用5種常用的物種多樣性指數,即Berger-Parker生態優勢度指數(d)、Margalef豐富度指數(dMa)、Simpson多樣性指數(λ)、Shannon-Wiener多樣性指數(He′)、Pielou均勻度指數(Je)表征群落物種多樣性。物種多樣性指數采用基于Excel的宏程序計算[28]。

選用功能豐富度、功能均勻度和功能離散度3個維度的5種功能多樣性指數來表征群落功能多樣性。功能豐富度可量化群落功能生態位大小,體現群落空間資源利用程度,本文選用功能體積FRic指數來表征；功能均勻度指示群落功能性狀的空間分布均勻程度,本文選用多維功能均勻度指數FEve來表示；功能離散度指示群落功能性狀值的離散狀況,表征群落種間生態位互補程度,本文選用功能離散FDiv指數、功能分散FDis指數和二次熵RaoQ指數3個指數來表征[10,13]。功能多樣性指數計算采用R 3.5.1軟件FD包。

2.3.3統計分析

單因素方差分析(One-way ANOVA)用于比較不同水深條件下群落加權功能性狀值、物種多樣性指數和功能多樣性指數間的均值差異；分析之前,對數據的正態性和方差齊性進行檢驗,必要時進行對數、平方根轉換；方差總體顯著時,采用Tukey HSD多重比較法進行均值間的多重比較。Pearson相關用于分析不同水深條件下物種多樣性指數和功能多樣性指數之間的關系。單因素方差分析和Pearson相關分析通過PASW Statistics 22.0實現,圖形制作由Origin 8.5完成。

3 結果與分析

3.1 群落物種組成及其分布格局

本次調查共采集到沉水植物7種(不包括輪藻和菹草石芽),其中篦齒眼子菜(P.pectinatusL.)、穗花狐尾藻(M.spicatumL.)、金魚藻(CeratophyllumdemersumL.)在全湖分布范圍最廣；其次為光葉眼子菜(P.lucensL.)和竹葉眼子菜(P.wrightiiMorong)；輪葉黑藻(Hydrillaverticillata)和苦草(VallisnerianatansL.)僅在微山湖中部湖區和南部湖區(樣地8和樣地10)有分布(表1)。樣地10內物種最多,7種沉水植物在該樣地均有分布；其次為樣地8和樣地9(表1)。樣地內沉水植物群落多以斑塊狀分布,篦齒眼子菜群落、穗花狐尾藻群落、篦齒眼子菜+穗花狐尾藻群落為主要優勢群落(表1)。下級湖區(樣地6—樣地10)沉水植物較上級湖區(樣地1—樣地5)豐富(表1)。

表1 南四湖樣地沉水植物分布狀況

3.2 群落加權功能性狀對水深梯度的響應

群落各加權性狀對水深變化的響應迥異。3個水深梯度內群落莖分支數、莖節數和莖直徑范圍分別為1—20、1—111、0.42—2.61 mm,3個水深梯度間各性狀均無顯著差異(P>0.05)(圖2)。M水深內群落株高和根長均值分別為130.57 cm和6.31 cm,顯著低于L(159.26 cm和9.80 cm)和H(154.41 cm和8.74cm)(P<0.05),L和H間無顯著差異(圖2)。M水深內群落生物量分配比(150.92)顯著高于L(70.09)和H(65.87)(P<0.05),L和H間無顯著差異(P>0.05)(圖2)。根圍直徑和植物體磷含量表現為H(31.39 mm和5.32 mg/g)>L(25.71 mm和4.91 mg/g)>M(19.51 mm和4.59 mg/g)(P<0.05)(圖2)。比葉面積在水深H(7.69 cm2/g)處最大,L(4.12 cm2/g)和M(4.66 cm2/g)間無顯著差異(P>0.05)(圖2)。

圖2 不同水深沉水植物群落加權性狀(平均值±標準誤差)Fig.2 The community weighted means traits of submerged vegetation community at different water depth (mean ± SE)L：0—1.0 m；M：1.0—2.0m；H：2.0—3.0 m; a b代表兩兩比較均值差異

3.3 群落物種多樣性對水深梯度的響應

不同水深沉水植物群落物種多樣性對比結果表明,M水深內群落Margalef豐富度指數(0.69)和Shannon-Wiener多樣性指數(0.64)顯著高于L(0.51和0.35)和H(0.33和0.11)(P<0.05),L和H間無顯著差異(P>0.05)(圖3)。Berger-Parker生態優勢度指數和Pielou均勻度指數表現為M(1.46和0.37)>L(1.25和0.26)>H(1.08和0.08)(P<0.05)(圖3)；而Simpson多樣性指數卻表現為M(0.64)

圖3 不同水深沉水植物群落物種多樣性(平均值±標準誤差)Fig.3 Species diversity of submerged vegetation community at different water depth (mean ± SE)

3.4 群落功能多樣性對水深梯度的響應

不同水深群落功能多樣性對比結果表明,M水深內群落功能豐富度FRic指數(0.38)、功能均勻度FEve指數(0.39)、功能離散度FDis指數(1.46)和二次熵Rao指數(0.31)均顯著高于L(0.24、0.11、0.70和0.13)和H(0.22、0.05、0.10和0.01)(P<0.05),L和H間無顯著差異(P>0.05)(圖4)；而功能離散度FDiv指數在各水深梯度間無顯著差異(P>0.05)(圖4)。

圖4 不同水深沉水植物群落功能多樣性(平均值±標準誤差)Fig.4 Functional diversity of submerged vegetation community at different water depth (mean ± SE)FRic：功能豐富度指數,functional volume index；FEve：功能均勻度指數,functional evenness index；FDiv：功能離散度指數,functional division index；FDis：功能分散度指數,functional dispersion index；RaoQ：二次熵指數,functional division two-times entropy index

3.5 物種多樣性和功能多樣性關系對水深梯度的響應

由表2可知,Berger-Parker生態優勢度指數、Margalef豐富度指數、Simpson多樣性指數、Shannon-Wiener多樣性指數、Pielou均勻度指數5個物種多樣性指數與功能分散度FDis指數、二次熵RaoQ指數2個功能多樣性指數在各水深梯度內均顯著相關；Simpson物種多樣性指數與2個功能多樣性指數呈負相關,其余4個物種多樣性指數與2個功能多樣性指數為正相關；水深對5個物種多樣性指數與2個功能多樣性指數間的相關關系無顯著影響。

水深可顯著改變5個物種多樣性指數與功能豐富度FRic指數、功能均勻度FEve指數、功能離散度FDiv指數3個功能多樣性指數間的相關關系。5個物種多樣性指數與功能豐富度FRic指數(除Margalef豐富度指數與FRic指數外)、功能離散度FDiv指數2個功能多樣性指數間關系強弱表現出L>H>M；5個物種多樣性指數與功能均勻度FEve指數間關系表現為L>H>M(表2)。因此,水深可改變物種多樣性與功能多樣性間的關系,但不同測度的物種多樣性指數和功能多樣性指數間關系對水深變化的響應各異。

4 討論

4.1 群落加權功能性狀對水深的響應

水深是影響沉水植物群落構建的重要因素,其變化可引起水體光照、溫度、溶解氧等眾多環境因子的關聯變化。群落功能性狀對水深的響應是多個環境因子共同作用的結果[22- 23]。根據環境篩理論,沉水植物經過水深的過濾作用,具有相似性狀的物種分布于特定水深范圍內,從而使群落性狀在同一水深內趨同以及在不同水深間趨異[18,26]。同一水深內的物種因具有相似的生境需求,物種間的資源競爭作用增強,又使得群落性狀分異。因此,群落性狀由水深篩選作用和種間相互作用共同決定[21,24]。本研究發現,水深對沉水植物群落性狀的影響并不是通過對每個功能性狀的作用實現的,而是作用于一系列的組合性狀,植物在此過程中通過性狀權衡關系,形成最優的水深適應策略。例如莖分支數、莖節數、莖直徑等3個性狀對水深梯度并無顯著響應,而株高、根長、根圍直徑、生物量分配比、比葉面積和植物體磷含量等6個性狀的差異化響應使得每一水深范圍內的植物群落形成了特定的性狀組合。這可能有兩個方面的原因：一是水深篩選作用和種間相互作用大致相抵,使得綜合驅動力對莖分支數、莖節數和莖直徑等性狀的影響相對較弱；二是這些性狀對綜合作用力的承受范圍較寬,并不是群落構建的敏感性狀,這些特定性狀既不表現出趨同也不表現出趨異。

表2 物種多樣性指數與功能多樣性指數相關關系

4.2 物種多樣性對水深的響應

研究發現,水深可顯著影響沉水植物群落物種多樣性。中等水深(M)物種多樣性最高,該結論與中等程度的外界干擾利于群落維持較高的物種多樣性的“中度干擾假說”一致[29]。在隨水深關聯變化的眾多環境因子中,光照可能是影響物種多樣性形成的重要因子之一[23,25]。光照在水體中隨水深增加成指數式衰減,深水區(H)光照不足使沉水植物群落生長受限；淺水區(L)較強的光照會產生光抑制,同樣不利于沉水植物群落的發展。從淺水區到深水區,植物往往會通過增加株高、加大地上部分生物量分配等策略來適應水深引發的弱光脅迫。然而本研究中,我們并沒有發現這一規律,反倒是在中等水深(M)植物群落表現出了欠發達的根部性狀及較高的地上部分生物量投入,結合群落生物量分配、根部性狀的差異關系,我們推測局部底質異質性可能是造成物種多樣性差異的另一重要原因[22,26]。因中等水深處底泥中豐富的植物殘體,使得植物群落對根部少許的投入就能滿足根部的覓食行為,這也為生物量分配和根部性狀的差異找到了很好的解釋。

4.3 功能多樣性對水深的響應

研究沉水植物群落功能多樣性隨水深梯度的變化規律,其實質是探討不同水深植物群落對生態位空間的占據情況以及功能性狀在生態位空間的分布格局[11,14,25]。功能豐富度反映群落物種占據的生態位空間大小,意味著植物群落占有的可利用資源的多少[10,13]。本研究中,M水深處功能豐富度最高,表明在中等水深條件下沉水植物群落利用了生境中的大量資源,未被利用的剩余資源較少。功能均勻度表征群落性狀在所占據的生態位空間的分布規律,功能均勻度高意味著植物可充分地將其所占據的資源有效利用[10,13]。本研究中,M水深處植物群落占據了大量的資源,且利用率高；相反,L和H水深處植物群落即使占據了較小的資源空間,但仍有部分資源未被完全利用。功能離散度反映群落總體性狀的離散程度,離散度高表明群落生態位分化程度高,物種資源競爭弱[10,13]。本研究中,M水深處FDis指數和二次熵RaoQ指數均高于L和H水深處,表明中等水深處群落內種間資源競爭較弱。本研究中不同維度的功能多樣性指數對水深的綜合響應規律表明,中等水深條件下,植物群落占據了大量的資源,群落總體性狀高度離散并均勻分布于其所占據的資源空間中,群落同時表現出較高的豐富度、均勻度以及離散度。

4.4 物種多樣性和功能多樣性關系對水深的響應

物種組成和種間性狀差異是造成群落功能多樣性差異的重要因素[8- 10]。因大多數功能多樣性指數的計算需基于物種水平的參數,因此功能多樣性指數與物種多樣性指數間存在著密切聯系[1,4]。前期研究表明,功能多樣性與物種多樣性間的相關關系主要取決于群落所處的生境條件[2,7,15]。在淺水區(L),功能多樣性指數與物種多樣性指數間(除FRic與dMa)均顯著相關,表明淺水區群落功能多樣性主要依賴于群落物種組成而非種間性狀差異,功能冗余度低。隨水深增加(M和H),功能多樣性指數與物種多樣性指數間(除FRic與dMa)的相關關系減弱或不顯著。其可能原因為：隨水深增加,沉水植物群落脅迫壓力增加,群落功能性狀向著適應深水策略的方向趨同發展,群落性狀組成將被限制在深水范圍,種間性狀差異變小,物種多樣性增加只會引起生態位進一步分化,種間資源競爭加大,功能多樣性不再增加。

5 結論

本文對南四湖不同水深下沉水植物群落加權性狀、物種多樣性、功能多樣性進行了對比分析,并對物種多樣性與功能多樣性關系隨水深的響應進行了研究,結果表明：

(1)水深可顯著影響株高、根長、根圍直徑、生物量分配比、比葉面積和植物體磷含量6個群落性狀；莖分支數、莖節數和莖直徑3個群落性狀對水深變化無顯著響應。水深對沉水植物群落性狀的影響并不是通過對每個功能性狀的作用而實現的,而是作用于一系列的組合性狀,植物在此過程中通過性狀權衡關系,形成最優的水深適應策略。

(2)水深可顯著影響沉水植物群落物種多樣性和功能多樣性,中等水深(M)處沉水植物群落具有較高的物種多樣性指數和功能多樣性指數,淺水(L)處和深水(H)處物種多樣性和功能多樣性差別不大。

(3)不同測度的物種多樣性指數和功能多樣性指數間相關關系對水深變化的響應各異,水深可顯著改變5個物種多樣性指數與功能豐富度FRic指數、功能均勻度FEve指數、功能離散度FDiv指數3個功能多樣性指數間的相關關系,但對5個物種多樣性指數與功能離散度FDis指數、二次熵Rao指數2個功能多樣性指數間的相關關系無顯著影響。

綜上,沉水植物群落加權性狀、物種多樣性、功能多樣性及其相互關系對水深變化響應迥異。因此,在闡釋水深對沉水植物群落構建影響機制時要綜合考慮多個度量維度。