熱帶季節性濕潤林苦楝(Melia azedarach)徑向生長季節動態及其對環境因子的響應

吳麗杰,Arisa Kaewmano,付培立,王文禮,范澤鑫,*

1 云南大學生態與環境學院, 昆明 650091 2 中國科學院西雙版納熱帶植物園熱帶森林生態學重點實驗室, 勐臘 666303 3 中國科學院大學, 北京 100049

作為陸地生態系統的重要組成部分,樹木生長對環境變化十分敏感,能迅速對環境變化做出響應[1-4]。溫度的升高和降水的變化可能會以正面或負面的方式影響樹木季節性生長模式。樹木徑向生長對氣候因子的響應是樹輪氣候學研究的基礎,然而傳統的樹木年輪研究僅能在年際時間尺度上評估環境因子對樹木生長的研究,缺乏樹木生長的生理基礎[5]。

高精度生長儀(High resolution dendrometer)有助于在沒有破壞性采樣的情況下,以高分辨率(微米級)連續自動監測樹木徑向生長的年內變化過程,有助于從生理生態學角度深入認識不同時間尺度上樹木生長季節動態規律及其對環境因子的響應,近年來得到廣泛應用[6-11]。在溫帶和高海拔地區的研究發現,溫度是限制生長開始的最重要因素[12-13]。對青海云杉(Piceacrassifolia)徑向生長季節動態的研究發現,土壤溫度是限制樹木生長開始的主要因素[14]。我國北方半干旱地區的常綠樹種側柏(Platycladusorientalis)的徑向生長主要受到水分的限制[15]。對祁連山脈祁連圓柏(Sabinaprzewalskii)的研究發現,不同海拔梯度的祁連圓柏的徑向生長主要受到降水的限制,但在生長起止時間、生長速率及生長期長度上有較大的差異[16]。而對熱帶地區的研究也發現降水和土壤含水量對樹木的生長起著重要的作用[17-18]。對熱帶喀斯特森林樹木生長的研究表明,樹木生長主要受到降水和相對濕度的限制,且生長季初期的降水對樹木的生長尤為重要[19]。

喀斯特(巖溶)地貌在我國西南廣泛分布,云南西雙版納地區的喀斯特地貌面積高達19%。喀斯特地貌由于土層淺薄,土壤保水能力差,許多植物生長在裸露的巖石上,即使在多雨的濕潤地區,植物也遭受頻繁受到干旱脅迫。受熱帶季風氣候的影響,西雙版納地區一年中有近6個月的旱季[20]。熱帶季節性濕潤林主要分布與石灰巖山中部,是滇南石灰巖森林的代表植被類型,落葉樹種在喬木種類中約占30%[21]。研究喀斯特生境樹木年內徑向生長動態及其對環境因子的響應,可為了解熱帶季節性濕潤林植物的生長策略及其對季節性干旱的適應提供參考。本研究選取云南西雙版納熱帶季節性濕潤林的落葉樹種苦楝(Meliaazedarach)為研究對象,楝科植物多具有清晰的年輪,且在東南亞熱帶地區廣泛分布,在熱帶樹木年輪研究中具有較好的價值。研究選擇的苦楝,是熱帶喀斯特生境中的常見樹種,多分布于土層淺薄的石灰巖山,旱季落葉。利用高精度樹木徑向生長測量儀,在2018和2019兩個年度測定了苦楝的徑向生長季節動態,并與同步監測的環境因子進行相關分析,旨在 (1)確定苦楝(Meliaazedarach)徑向生長的年內動態規律及其年際間差異,(2)分析苦楝樹木徑向生長與氣候因子的響應關系,明確苦楝徑向生長物候特征和主要限制氣候因子。

1 材料與方法

1.1 研究樹種及樣地

本研究地點位于西雙版納綠石林森林公園(21°54′N,101°46′N,海拔680 m),是云南省西雙版納國家級自然保護區的一部分。公園內石灰巖叢生,土壤為石灰巖基質上發育的磚紅壤,呈斑塊狀散布于裸露巖石之間,地表崎嶇呈喀斯特地貌,植被屬于喀斯特熱帶季節性濕潤林,含有一定比例旱季落葉成分。西雙版納地區年均溫21.7 ℃,年平均降雨量1560 mm,存在明顯的干、濕之分,每年的5—10月為雨季,11月至翌年4月為干季,其中11月到次年2月為霧涼季,早晚有濃霧,彌補了降水的不足[22]。其中雨季降雨量占全年的83%,干季降雨量不足20%。本研究選取熱帶季節性濕潤林中自然分布的落葉樹種苦楝(Meliaazedarach)作為研究樹種。

1.2 樹木徑向生長動態監測

本研究選取了在胸徑、樹高和生長狀況等方面特征相似的4株苦楝(Meliaazedarach)植株(平均胸徑為 (32±5) cm),在選取植株的胸高(<1.3 m)處安裝高精度生長儀(精度：±2 μm,DR型,德國Ecomatik),連續兩年(2018—2019年)持續監測了苦楝的樹干徑向變化,以10 min為間隔自動記錄并保存數據。為了減少樹皮膨脹和收縮過程對樹干徑向監測的影響,在安裝生長儀時剝去部分樹皮。

1.3 氣象數據的獲取

氣象數據使用中國科學院西雙版納熱帶雨林生態系統研究站(21°55′N,101°16′E)監測數據,該氣象站距離森林公園監測樣點3.5 km。氣象因子包括空氣溫度(Air Temperature,T)、相對濕度(Relative humidity,RH)、降水量(Precipitation,Prec)、光合有效輻射(Photosynthetic active radiation,PAR)、土壤溫度(Soil Temperature,ST),土壤含水量(Soil water content,SWC)、風速(Wind speed,WS)等。氣象數據均為日平均值。根據空氣溫度(平均)和空氣相對濕度計算得出飽和水汽壓虧缺(VPD)：

式中,Ta為空氣溫度,RH為相對濕度。a,b,c是常數,分別為0.611 kPa,17.052 (無單位) 和240.97 ℃。

1.4 數據分析

使用Gompertz函數來擬合樹木的徑向生長變化,確定兩個研究樹種的生長季[23]。Gompertz函數公式如下：

Y=Y0+Aexp(-eβ-kt)

式中,Y表示日徑向累積增長量;Y0是下漸近線;A為上漸近線;β為x軸的截距參數;κ為變化速率參數,其大小會影響生長季的長短;t為時間,以儒略日(DOY)表示,儒略日(Day of year, DOY)為一年中的一天。因此,(A-Y0)表示季節性生長總量,而(Yt-Yt-1)對應于增長速率(mm/d),當達到總生長量的10%和90%時,確定為生長開始和生長停止的時間[24]。

高精度樹木生長儀記錄的數據不僅包括了由生長引起的樹干的不可逆膨脹,還包括了由于水分變化引起的樹木的可逆收縮。根據Downes等的樹干日循環法[25]可將樹木的徑向生長劃分為3個不同的階段：(1)收縮階段,即當日最大值到當日最小值之間的時間段,(2)恢復階段,樹干直徑從當日最小值到次日最大值之間的時間段,(3)增長階段,樹干直徑超過早晨的最大值到隨后的最大值之間的部分擴張階段。從中提取樹干的最大日收縮和日凈增長量,樹干日凈增長量(Daily radius increment,DR)為連續兩日的最大值之差,而樹干最大日收縮(Maximum daily shrinkage,MDS)為當日樹干直徑最大值和最小值之差。

將2018—2019年生長季 (3—10月)的樹干徑向增長量與氣候因子做相關分析,利用R軟件的nlme軟件包建立線性混合效應模型 (Linear mixed-effects modeling,LMM),將不同樣木個體作為隨機因子,樹木徑向日生長量為因變量,氣候因子(降水、空氣溫濕度、土壤溫度、20cm深度土壤含水量、光合有效輻射)作為自變量,通過標準化回歸系數評估分析不同氣候因子對樹木徑向生長的影響,以確定主要限制因子。統計分析利用R統計軟件完成[26]。

2 結果與分析

2.1 環境因子的變化

研究地點的氣候具有明顯的季節性特征,旱季和雨季氣候變化差異明顯。圖1展示了2018—2019年兩年的氣候因子季節動態。2018年的日平均氣溫為 22.3 ℃,極端最高溫為36 ℃,2018年年降水總量為1899.4 mm,略高于該地區的多年平均降水量。2019年年降水總量為832.6 mm,2019年年均氣溫為23 ℃略高于2018年,2019年極端最高溫達42.4 ℃(5月20日),而極端最低氣溫為5.1 ℃(12月10日)。2019年5月溫度為1959年以來最高,大于0.1 mm降水量為歷史以來最低。由于2019年高溫少雨,導致相對濕度和水汽壓虧缺的波動幅度遠遠大于2018年,并在2019年5月20日出現極值(相對濕度：56%,水汽壓虧缺：1.75 kPa)。

圖1 西雙版納勐侖地區2018—2019年溫度、降水、相對濕度、水汽壓虧缺和光合有效輻射因子變化(數據由西雙版納生態站提供)Fig.1 Seasonal variations of temperature, rainfall, relative humidity, vapour pressure deficit, photoactive radiation over the 2018—2019 in Menglun, Xishuangbanna (The data provided by Xishuangbanna Ecological Station)

2.2 樹干徑向季節變化

利用Gompertz函數對苦楝的徑向生長進行擬合(圖2),結果表明：2018年苦楝的最大生長速率集中在5月中下旬(DOY134-144),而2019年苦楝的最大生長速率集中在6月初到7月中旬(DOY158-200)。,苦楝在2019年的年總生長量 (0.90 mm)略低于2018年的年總生長量(0.95 mm),但2019年苦楝的最大生長速率要高于2018年(圖2和圖3)。由于兩個生長季氣候差異,苦楝開始生長和結束生長的時間也存在不同,2018年苦楝徑向生長開始的時間為3月初(DOY64),2019年開始生長的時間為6月中旬(DOY163),2019年苦楝開始生長的時間要比2018年晚,可能與2019年4—5月的高溫干旱有關。2018年苦楝結束生長的時間為DOY155要早于2019年結束生長的時間(DOY242)。

圖2 苦楝(Melia azedarach)2018和2019年樹干徑向變化和Gompertz函數模擬的日生長速率Fig.2 Stem radius variation and daily growth rates modeled by Gompertz function of Melia azedarach for year 2018 and 2019LS-M6, LS-M7, LS-M8, LS-M9為研究樣樹樹號

圖3 苦楝(Melia azedarach)2018和2019年徑向生長物候參數箱型圖Fig.3 Boxplots of growth phenology parameters of Melia azedarach for year 2018 and 2019

2.3 樹干徑向季節對氣候因子的響應

圖4 苦楝(Melia azedarach)2018年和2019年樹干徑向日凈增長量與氣候因子的Spearman相關分析Fig.4 Spearman correlation coefficients between daily growth rates of Melia azedarach and climatic factors for year 2018 and 2019圖中灰色短虛線為P<0.05顯著水平線;Prec：降水量PreciPitation;RH：相對濕度Relative humidity;SWC20：20cm土壤含水量Soil water content at 20cm;Ta_max：日最高氣溫 Daily maximum air temPerature;Ta_mean：日平均氣溫Daily mean air temPerature;Ta_min：日最低氣溫Daily minimum air temPerature;Ts20：20cm土壤溫度Soil temPerature at 20cm;PAR：光合有效輻射Photosynthetic active radiation;VPD：水汽壓虧缺VaPor Pressure deficit;WS：風速Wind SPeed

將2018—2019年生長季期間苦楝的樹干直徑日凈增長量(DR)與氣候因子做相關分析(圖4),結果表明：2018年徑向日凈增長量與降水和相對濕度呈正相關關系,而與土壤含水量、空氣溫度(最高/最低/平均溫)、土壤溫度、光合有效輻射、水汽壓虧缺和風速呈負相關關系;而2019年徑向日凈增長量與降水、相對濕度、土壤含水量、最低/平均氣溫和土壤溫度呈正相關關系,與最高氣溫、光合有效輻射、水汽壓虧缺和風速呈負相關關系。不管是降水較多的濕潤年份(2018年),還是降水較少的干旱年份(2019年),苦楝的徑向日凈增長量均與降水和相對濕度呈正相關關系,但這種相關性在干旱年份(2019年)更強(圖5)。在7天的時間尺度上,2018—2019年生長季期間苦楝的樹干直徑日凈增長量與降水和相對濕度響應趨勢與日尺度上一致,徑向生長量與降水和相對濕度仍然是正相關關系(圖6)。

圖5 苦楝(Melia azedarach)2018和2019年日生長量與降水和相對濕度的散點圖Fig.5 Scatter Plots between daily growth rates of Melia azedarach and preciPitation and relative humidity for year 2018 and 2019

圖6 苦楝(Melia azedarach)2018年和2019年樹干徑向凈增長量(7d)與氣候因子的Spearman相關分析Fig.6 Spearman correlation coefficients between weekly radial growth rates of Melia azedarach and climatic factors for year 2018 and 2019

利用線性混合效應模型分析各個氣候因子對苦楝樹木徑向生長的貢獻,通過模型選擇剔除部分不限制的氣候因子后,分別選擇出2018年和2019年顯著的氣候因子(圖7),結果表明：2018年徑向日凈增長量與降水和日平均氣溫呈正相關關系,與光合有效輻射和土壤含水量呈負相關關系;2019年徑向日凈增長量與降水、相對濕度和土壤溫度呈正相關關系,與土壤含水量呈負相關關系。不管是降水多的年份還是降水較少的年份,熱帶季節性濕潤林中苦楝的徑向生長都與降水有穩定的正相關關系,說明苦楝的徑向生長主要受到了水分的影響。

圖7 苦楝(Melia azedarach)2018和2019年日生長量與氣候因子的混合效應模型的標準化系數Fig.7 Standardized coefficients for the linear mixed-effects models to exPlain the variations of daily growth rates of Melia azedarach and climatic factors for year 2018 and 2019

3 討論

研究結果表明,苦楝的生長季較短,2018年苦楝徑向生長主要集中在3月初到6月初;而2019年苦楝徑向生長主要集中在6月中旬到8月底。本研究中苦楝的生長季較短可能與石灰巖生境較為嚴重的干旱脅迫有關。由于我們計算徑向生長開始的時間是參照的是生長達到最大生長量的10%作為標準,但實際上樹木形成層活動的時間可能會早于根據此標準計算的結果[27]。另外一方面,由于樹木形成層活動過程中還會經歷細胞壁加厚這一過程,但這一階段較難通過生長儀監測出來。由于年際間氣候的差異,樹木開始生長,結束生長以及持續生長的時間存在差異。2019年樹木開始生長和結束生長的時間都要晚于2018年,且2018年的生長持續時間要長于2019年,年總生長量也高于2019年(圖3)。熱帶季節性濕潤林苦楝的徑向生長在不同年份存在較大差異,研究地區在2019年生長季早期(4—6月)經歷了嚴重的高溫干旱,降水量少,相對濕度低,水汽壓虧缺高,加上喀斯特土壤持水能力差,樹木可能經歷嚴重的干旱脅迫,較低的土壤含水量不能滿足苦楝形成層細胞啟動生長所需的條件,因此徑向生長開始較2018年晚,年總生長量也較少。對熱帶北緣喀斯特森林的四個主要樹種的徑向生長研究發現,徑向生長開始于旱季末期,在雨季加速,10月以后生長減緩甚至停止[19]。但在對厄瓜多爾南部不同熱帶森林中的Tabebuiachrysantha研究發現,形成層活動期的長度不是確定絕對生長量的唯一因素[18]。

我們的研究發現不管是降水多的年份還是降水較少的年份,苦楝的徑向生長與降水和相對濕度呈正相關關系,與光合有效輻射(PAR)、水汽壓虧缺(VPD)和風速(WS)呈負相關關系,這些環境因子都是直接(Prec、RH)或間接(PAR、VPD、WS)的方式影響樹木的水分供應,從而影響樹木的徑向生長,這表明了在熱帶喀斯特地區樹木的徑向生長受到了水分的限制。García-Cervigón等人對厄爾瓜多南部的熱帶干旱森林中5種樹種的樹干徑向變化研究發現,木質部的生長主要受降水量的限制[28]。Hu和Fan對熱帶喀斯特森林的4個樹種研究同樣也得到了相似的結論,降水和相對濕度是限制樹木徑向生長的主要因子,其中生長初期的降水量尤為重要[19]。Muller等人發現,水分通過影響細胞的膨壓進而影響細胞分裂和伸長生長[29]。由于細胞的分裂和擴大取決于細胞的膨大,水分虧缺可能直接影響到木質部形成層的分化和細胞生長[30]。厄瓜多爾南部不同熱帶森林中樹木的生長與降雨量以及水汽壓虧缺之間存在正相關關系,表明降雨對樹木的生長起著重要的作用[18]。對亞熱帶卡西亞松樹木徑向生長與環境因子關系的研究,也證明降水和相對濕度是樹木徑向增長的最重要限制因素,而水汽壓虧缺會影響樹木的水分平衡[31]。對我國祁連山東部青杄(Piceawilsorii)年內徑向生長對氣候因子的響應研究發現了相似的結果,在不同的時間尺度上青杄的徑向生長與降水呈正相關,與溫度和水汽壓虧缺呈負相關,青杄的徑向生長受到了水分的限制[32]。細胞的擴大促進了樹木的徑向增長[33],而細胞的擴大主要是因為細胞內水分含量導致的。在本研究中,苦楝的徑向生長與降水和相對濕度呈正相關關系,土壤含水量增高有利于樹干夜間補充水分,使得形成層細胞處于正壓的環境,導致形成層細胞增大[34]。苦楝的徑向生長與日最高氣溫、光合有效輻射、水汽壓虧缺呈負相關關系,這些環境因子的升高會導致蒸騰速率升高,增大了水分運輸系統的負壓,樹木形成層區域細胞膨壓降低[35],導致氣孔關閉[36],進而影響了植物碳水化合物的形成和徑向生長[37]。在旱季長度和干旱嚴重程度不同的兩種熱帶干旱森林的研究也發現,較高的氣溫對徑向增量速率產生了負面影響,這可能是由于水汽壓虧缺的增加和蒸發散增加所致[38]。

4 結論

本研究利用高精度生長儀連續兩年監測了西雙版納石灰巖山的熱帶季節性濕潤林苦楝的徑向生長動態。由于年際間氣候存在差異,苦楝生長開始、結束以及持續生長的時間在不同年份之間存在較大差異。苦楝的徑向生長與降水和相對濕度呈正相關關系,與光合有效輻射、水汽壓虧缺和風速呈負相關關系,表明了在熱帶石灰巖生境樹木的徑向生長受到了水分的限制。在極端干旱的年份(2019年),熱帶季節性濕潤林苦楝的徑向生長開始時間較晚,可能因為水分供應不足導致的木質部細胞分化延遲所致。在氣候變暖和區域干旱化的背景下,熱帶石灰巖生境植物可能面對更為嚴重的干旱脅迫,結合徑向生長監測、形成層活動和樹木光合水分生理測定,有望進一步評估熱帶季節性濕潤林植物的生長策略和適應性。楝科植物多具有清晰的年輪,且在東南亞熱帶地區廣泛分布,在熱帶樹木年輪研究中具有較好的價值,本文的研究結果可為深入認識熱帶地區樹木生長的季節動態和氣候敏感性提供參考。

致謝：感謝馬宏和譚美毅在野外試驗中提供的幫助。感謝中國科學院西雙版納熱帶雨林生態系統研究站提供的氣象數據。