非熱殺菌技術在低溫雞肉制品致病菌控制中的應用研究進展

孫晉躍 孫芝蘭 吳海虹 劉芳 熊強 徐為民

摘 要：由于低溫雞肉制品具有較好的感官品質，能夠保留雞肉原有的營養，成為我國肉制品發展的一個趨勢。低溫雞肉制品水分含量和pH值較高，在加工和貯藏過程中極易受到食源性致病菌的污染，影響產品的質量安全，甚至引發食源性疾病，因此采用合適的殺菌技術來解決致病菌的污染是低溫雞肉制品貯藏保鮮需要解決的關鍵問題。由于熱殺菌技術不適合用于低溫雞肉制品的滅菌，非熱殺菌技術的應用就顯得尤其重要。目前，應用在低溫雞肉制品加工中的非熱殺菌技術主要包括超高壓、輻照、超聲、低溫等離子體、脈沖紫外線、脈沖電場和脈沖微波。本文主要綜述以上7 種非熱殺菌技術的殺菌機制以及在不同低溫雞肉制品加工應用時對致病菌的控制效果，為未來非熱殺菌技術在低溫肉制品加工中的應用提供參考。

關鍵詞：低溫雞肉制品;食源性疾病;致病菌;非熱殺菌技術

Abstract： Having good sensory quality and retaining the original nutrition of chicken meat， low temperature chicken products have become a trend in the processing of meat products in China. Low temperature chicken products are easily contaminated with some foodborne pathogens during their processing and storage due to their high water contents and pH values， affecting food quality and safety and even leading to foodborne diseases. Therefore， it is crucial to use an appropriate sterilization technology to control the contamination of foodborne pathogens in order to prolong the storage life of low temperature chicken products. As thermal sterilization technology is unsuitable for low-temperature chicken products， the application of non-thermal sterilization technology is particularly important. Nowadays， there are some non-thermal sterilization technologies commonly used in the processing of low temperature chicken products， including ultra-high pressure， irradiation， ultrasound， low-temperature plasma， pulse ultraviolet， pulse electric field， and pulse microwave. In this paper， the mechanism of these seven sterilization technologies and their effect in controlling pathogenic bacteria in different low-temperature chicken products during processing are summarized， which will provide reference for the future application of non-thermal sterilization technology in low-temperature meat products.

Keywords： low temperature chicken products; foodborne diseases; pathogen; non-thermal sterilization technology

DOI：10.7506/rlyj1001-8123-20200529-139

中圖分類號：TS251.5 ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? 文獻標志碼：A 文章編號：1001-8123（2020）08-0084-07

引文格式：

孫晉躍， 孫芝蘭， 吳海虹， 等. 非熱殺菌技術在低溫雞肉制品致病菌控制中的應用研究進展[J]. 肉類研究， 2020， 34（8）： 84-90. DOI：10.7506/rlyj1001-8123-20200529-139. ? ?http：//www.rlyj.net.cn

SUN Jinyue， SUN Zhilan， WU Haihong， et al. Advances in application of non-thermal sterilization technologies to control pathogens in low temperature chicken products[J]. Meat Research， 2020， 34（8）： 84-90. DOI：10.7506/rlyj1001-8123-20200529-139. ? ?http：//www.rlyj.net.cn

低溫雞肉制品是指在溫度較低的條件下處理雞肉，使其中心溫度達到75～85 ℃，并在0～4 ℃條件下進行貯藏、銷售的雞肉制品[1-2]。低溫加工過程不僅能提高雞肉制品的安全性，保持其原有感官形態，而且能減少營養成分損失，保證其食用價值。因此，低溫殺菌技術是一種比較科學且具有較好發展前景的加工技術。但是低溫雞肉制品水分含量和pH值較高，且處理溫度較低，極易造成腐敗微生物的繁殖，導致食品變質[3]，帶來一些食品安全問題。傳統熱殺菌技術會嚴重影響低溫雞肉制品品質，非熱殺菌技術能實現低溫雞肉制品的滅菌，且能較好保持產品品質。目前，低溫雞肉制品比較常用的非熱殺菌技術主要有超高壓、輻照、超聲、等離子體、脈沖紫外線、脈沖電場和脈沖微波等，這些技術不僅能有效控制低溫雞肉制品中微生物的生長，而且能較好保留產品的營養物質和風味，具有良好的應用前景。

本文主要探討超高壓、超聲波、低溫等離子體、輻照、高壓脈沖電場、脈沖微波及脈沖紫外線等非熱殺菌技術在低溫雞肉制品致病菌控制中的應用進展，為上述技術在低溫雞肉制品中的應用提供參考。

1 肉制品中常見的食源性致病菌

食源性致病菌污染不僅降低了雞肉的營養質量和感官品質，而且極易引發食品安全事件，造成重大的經濟損失。國家衛生和計劃生育委員會關于2015年全國食物中毒事件情況的通報顯示，2015年我國發生食物中毒事件169 起，中毒總人數5 926 人，其中由細菌引起的食物中毒占全年食物中毒總數的53.7%[4]，可見食源性細菌污染已經不容忽視。

肉制品中常見的食源性細菌主要有沙門氏菌、致病性大腸桿菌、耶爾森菌、單核細胞增生李斯特菌、空腸彎曲桿菌、志賀氏菌、副溶血性弧菌、葡萄球菌、產氣莢膜梭狀桿菌、蠟狀芽孢桿菌和肉毒梭菌等[5]。Ahmed等[6]從肉制品中分離出大腸桿菌、志賀氏菌、沙門氏菌等多個菌種，并且發現食源性細菌導致的疾病在乳制品中的發病率明顯高于肉制品。Pernu等[7]從香腸中分離出肉毒梭菌，發現肉毒梭菌能在低溫條件下產生毒素。Maung等[8]從福岡地區雞肉中分離出李斯特菌，并對2012—2017年間菌株的抗藥性及污染率進行研究，發現近幾年來菌株的耐藥性逐漸增強。Würfel等[9]發現，空腸彎曲桿菌主要存在于家禽來源的肉制品中，經空腸彎曲桿菌污染的雞肉會引發嚴重的食品安全事故，極大縮短產品貨架期。Wang Huhu等[10]對肉制品中的大腸桿菌進行研究，發現大腸桿菌會在肉制品表面形成一種生物膜，這種生物膜會污染肉制品，縮短貨架期。Peng Zixin等[11]從豬糞和新鮮雞肉中分離出致病性小腸結腸炎桿菌，該菌的多重耐藥性和毒力基因分布頻率較高，對人類健康存在潛在威脅。因此，要控制養殖場對動物使用抗菌藥物，減少相關食品的污染。Momtaz等[12]研究發現，小腸結腸炎桿菌主要來自于雞肉。Lee等[13]開發了一種改良的選擇培養基，用于食品中志賀氏菌的檢測和分離。鑒于食源性致病菌的危害，采用合理的殺菌技術控制低溫肉制品中致病菌的污染和繁殖，成為目前肉制品行業的重要問題。

2 非熱殺菌技術的殺菌機制及其在低溫雞肉制品中的應用

低溫雞肉的保鮮處理有2 種方法：1）傳統的熱殺菌技術，如巴氏殺菌、高溫殺菌，這種殺菌方式主要通過高溫加熱過程使微生物的代謝紊亂，從而導致微生物失活，但是，高溫加熱過程不但影響雞肉的感官形態，而且破壞了雞肉原有的營養成分;2）非熱殺菌技術，如超高壓、超聲波、低溫等離子體、輻照、高壓脈沖電場、脈沖微波及脈沖紫外線等。與熱殺菌技術相比，非熱殺菌技術由于處理條件相對溫和，具有保護雞肉營養和感官品質的優勢[14]。上述非熱殺菌技術的殺菌機制如圖1所示。本文綜述超高壓、超聲波、低溫等離子體、輻照、高壓脈沖電場、脈沖微波及脈沖紫外線幾種非熱殺菌技術對低溫雞肉的殺菌效果及其殺菌機理。

2.1 超高壓

超高壓殺菌技術是指將食品物料經軟包裝后放入液體介質（如水等）中，使用100～1 000 MPa壓力在常溫或低溫條件下作用一段時間，從而達到殺菌的目的。大量研究表明，超高壓技術具有滅菌效果好、對食品營養破壞小、安全性高等優點[16]。超高壓殺菌作為一種低溫殺菌技術具有良好的應用前景。

超高壓殺菌技術主要通過控制微生物的生理機能來保鮮食品。在超高壓條件下，微生物的細胞膜會被損傷，蛋白質變性，細胞內pH值降低，這些是導致微生物失活的重要原因[17]。趙永強等[18]研究表明，超高壓殺菌可以滅活幾乎所有的細菌和酵母菌。Reineke等[19]研究高壓熱滅菌過程中細胞內孢子滅活后的最小菌數，結果表明，孢子對壓力和溫度聯合處理的抗性與其保留吡啶二羧酸的能力有關。

商業中關于超高壓的使用，最常見的壓力水平為100～600 MPa，延長肉類保質期的最佳壓力水平為600 MPa[20]。Ahmed等[21]研究高壓滅菌處理在雞肉冷藏過程中對單核細胞增生李斯特菌及鼠傷寒沙門氏菌的滅活和抑制作用發現，使用300 MPa壓力處理雞肉，包裝后冷藏21 d會將病原微生物的數量降至安全水平。Sheen等[22]研究雞肉滅菌的最佳壓力參數，結果表明，應采用單循環模式運行10 min，壓力450 MPa，如果循環次數太多，則會導致雞肉內部結構損傷嚴重。

2.2 超聲波

超聲波是指頻率20 kHz及以上的聲波，因其超出人所能聽到的聲波范圍，故稱為超聲波。食品工業中常使用的超聲滅菌技術是指頻率20～100 kHz的超聲波。超聲波具有的殺菌效力主要歸因于空化作用。與傳統殺菌方式相比，超聲殺菌具有滅菌速率快、營養成分損失少、加工時間短等優點。但是，單獨使用超聲殺菌時對微生物的滅活效果并不理想。因此，常將超聲波和一些滅菌劑聯合使用進行殺菌。

超聲滅菌使微生物失活的原理主要有2 種：低頻率超聲波基于超聲造成的空化作用使微生物失活;高頻率超聲波通過破壞細胞結構使微生物失活[23]。空化作用是指當超聲傳播通過介質時，液體介質分子的周期性交替拉伸和壓縮，這種交替的壓力變化導致在液體介質中形成氣泡，在超聲作用下，空化氣泡振蕩、生長和破裂，短時間內產生高達5 000 K的溫度和50 MPa的壓力[24]。Guo Liping等[25]研究超聲波對微生物的具體破壞作用發現，超聲滅菌會改變細胞內的組織結構及蛋白質構象，最終導致微生物細胞的紊亂、裂解和死亡。

許多研究表明，超聲常與其他滅菌方式結合用于肉制品工業，抑制細菌生長。靳慧杰[26]研究超聲殺菌對冷卻肉保質期的影響，結果表明，使用40 kHz超聲波加工20 min可以顯著增強保鮮劑對冷卻肉的保鮮效果，與對照組相比保質期延長9 d，與單獨使用保鮮劑處理組相比保質期延長3 d。Lee等[27]研究乙醇和超聲波共同處理對雞肉表皮中大腸菌群及鼠傷寒沙門氏菌的影響，發現在不破壞雞肉表皮完整的情況下，使用體積分數30%乙醇和超聲聯合處理對雞肉表皮的滅菌效果最好。Lin Lin等[28]研究超聲對大腸桿菌懸液的滅活效果，得出滅活大腸桿菌的最佳工藝參數為處理時間7 min、超聲功率100 W、超聲強度50 W/cm2。Alexandre等[29]研究發現，使用25 kHz頻率超聲波與酸性電解水協同殺菌時，雞胸肉上細菌的初始菌落數量顯著減少。

2.3 低溫等離子體

等離子體是指帶有電粒子和中性粒子的電離氣體，包含多種物理和化學效應，如紫外輻射、電磁場、熱效應、帶電粒子和活性粒子等。等離子體是一種宇宙中常見的物質，是在電場和磁場作用下形成的離子化氣體狀物質，被稱為是除固體、氣體、液體外的第4種物質。低溫等離子體滅菌作為一種新型滅菌技術具有環保性強、作用時間短、安全性高等優點，因此主要應用于食品工業與生物醫藥行業的消毒滅菌。但因其對技術的要求較高，且對食品內部結構的破壞作用還不甚明確，因此低溫等離子體的推廣應用還需進一步研究。

低溫等離子體之所以能夠滅菌，主要是由于超氧化物、羥自由基、過氧化氫、一氧化氮和臭氧等活性物質和帶電粒子作用于細胞膜及胞內遺傳物質，擾亂細胞正常生理功能，從而導致細胞的裂解和死亡[30]。等離子體滅菌可有效作用于細菌、酵母菌及其他有害微生物，甚至較難滅活的孢子[31]。

目前，低溫等離子體滅菌主要應用于食品、醫學、包裝材料等領域。Yeong等[32]研究低溫等離子體處理對加工雞胸肉中大腸桿菌、沙門氏菌、單核細胞增生李斯特菌的影響，發現低溫等離子體在39 kV和3.5 min條件下可以使沙門氏菌、大腸桿菌、單核細胞增生李斯特菌數量分別降低3.7、3.9、3.5 （lg（CFU/g））。Rkia等[33]研究表明，100 kV的低溫等離子體處理條件下，可以在不改變雞胸肉質量的情況下，顯著抑制雞胸肉表面腐敗微生物的生長，并且貯藏24 d后，經低溫等離子體處理的雞胸肉微生物含量低于未處理的雞胸肉。Kuwahara等[34]研發一種等離子體射流殺菌裝置，經多次實驗研究表明，等離子體射流1 s可殺滅88%的細菌和酵母菌，等離子體射流5 s，細菌完全被殺滅。

2.4 輻照

食品輻射（或輻照）殺菌是利用一定劑量波長極短的電離射線對食品（包括原材料）進行殺菌，如利用放射線同位素60Co、157Cs產生的γ射線或低能加速器放射出的β射線對包裝食品進行輻照處理。輻照殺菌安全性高、價格便宜、應用范圍廣，能夠保證食品中的營養成分和風味物質不受破壞。由于輻照穿透力強，對食品表面和內部的微生物均有明顯的殺菌效果[35]。

輻照滅菌技術主要通過利用原子能射線的能量破壞微生物細胞核內DNA，從而引起微生物死亡，且該射線所產生的活性粒子對細菌也有強烈的殺傷作用。輻照滅菌可有效作用于芽孢菌和酵母菌。許佳[36]研究發現，將空腸彎曲菌以1010 CFU/mL接種于雞胸肉表面，當電子束劑量為0.15、0.20、0.30、0.40、0.50 kGy時，電子束輻照可以有效滅活雞胸肉表面的空腸彎曲菌。Song等[37]研究發現，當γ射線輻照劑量為10 kGy時，所有微生物均被滅活，當γ射線輻照劑量大于10 kGy時，食品的所有感官特性偏好得分會下降。

目前，輻照滅菌在延長禽肉制品、鹵制品、即食菜肴等多種食品的貨架期方面有顯著效果[38]。Hassanzadeh等[39]研究表明，低劑量（約2.5 kGy）γ射線輻照雞肉可以使雞肉的保質期延長2 周以上。Fallah等[40]研究表明，當使用4.5 kGy射線輻照烤雞肉時，沒有檢測到任何食源性病原體，且輻照對烤雞肉的感官質量沒有任何不良影響，貯藏期結束時，輻照樣品比未輻照樣品更容易接受。

彭玲等[41]探討利用60Co γ射線輻照醬鹵雞爪延長其貨架期的效果，結果表明，60Co γ射線輻照對醬鹵雞爪殺菌效果明顯，樣品初始菌落總數為4.3×102 CFU/g，經4.09 kGy劑量輻照后可降至10 CFU/g。

2.5 高壓脈沖電場

高壓脈沖電場殺菌又稱為高強度脈沖電場殺菌，是將高電壓的脈沖反復作用于物料，用于殺滅食品中微生物的一種方式。與熱殺菌相比，高壓脈沖電場殺菌具有殺菌時間短、對營養物質破壞小、對感官品質影響小等優點。但是目前關于高壓脈沖電場殺菌技術的殺菌效果還有待進一步研究。

高壓脈沖電場殺菌的機理主要是通過瞬時高壓脈沖發生器產生的脈沖電場作用于食品，當食品物料通過處理室時，微生物的細胞結構受到電場強度的破壞，菌體死亡，從而達到滅菌目的。常見的關于高壓脈沖電場殺菌理論的假說主要有細胞膜穿孔效應、電磁機制模型、電解產物效應、臭氧效應、黏彈極性形成模型和空穴理論等。Zhu Ning等[42]研究設計脈沖電場處理室，結果表明，所設計的電場處理室能有效滅活大腸桿菌和金黃色葡萄球菌等致病菌。曾新安等[43]研究脈沖電場作用對沙門氏菌的殺菌機理，發現脈沖電場主要通過增大細胞膜的通透性和降低細胞膜流動性最終導致細胞損傷或死亡。

謝媚等[44]研究高壓脈沖電場殺菌在雞肉制品中的應用，結果表明，當使用1.36 kV·cm電場強度、40 次脈沖結合200 MPa高壓處理后，雞肉的微觀結構發生變化但不明顯，然而對微生物的影響顯著。Haughton等[45]研究發現，高壓脈沖電場雖然不適合用于生雞肉的滅菌，但是對于控制雞肉加工過程中冷水中微生物的數量有重要作用，可以減少水的污染。Clemente等[46]研究高壓脈沖電場與多種有機酸結合對雞腿肉中空腸彎曲桿菌的殺菌效果，結果表明，高壓脈沖電場與有機酸協同殺菌效果明顯優于單獨使用高壓脈沖電場殺菌，這種協同殺菌方式可使空腸彎曲桿菌的最大減少量接近1.5 CFU/g。

2.6 脈沖微波

微波是由磁控管的微波產生器產生出的高頻波段電磁波，具有電磁波所有的波動特性（如反射、透射、干涉和衍射），微波頻率為300 MHz～300 GHz。微波殺菌具有作用時間短、溫度上升速率快、消耗能量少、對物料營養成分破壞小等優點[47]。但是如果電磁場分布不均勻，容易導致殺菌不均勻，無法對殺菌的物料進行精確預測。

微波殺菌的主要機理是微波具有熱效應和非熱效應2 種作用，微生物在2 種效應共同作用下，其內部的蛋白質結構及營養物質結構受到破壞，從而導致微生物死亡。

王婧宇等[48]研究發現，經微波殺菌處理后的雞肉樣品貯藏期變長，且脹袋情況明顯減少，保質期內的評分在可接受范圍內。Portela等[49]研究微波殺菌對沙門氏菌的滅活作用發現，當微波功率為20 W，處理時間大于750 s時，沙門氏菌數量減少9.26 （lg（CFU/mL）），其他功率（40、60、80 W）、處理時間90～120 s條件下，微生物存活率很低。Benlloch-Tinoco等[50]研究微波功率對單核細胞增生李斯特菌滅活的影響，結果表明，微波功率越大，失活速率越快，在900、1 000 W微波功率加熱下，單核細胞增生李斯特菌失活速率比傳統熱處理快。因此，微波加熱是一種有效的殺菌方式，可以滅活食品中的單核細胞增生李斯特菌。Medina-Meza等[51]對微波滅菌過程中肉類營養成分損失進行研究，隨著滅菌時間延長，肉制品特性會發生顯著變化，這是由于肉中的蛋白變性導致終點核心溫度升高，從而導致肌纖維收縮。

2.7 脈沖紫外線

脈沖紫外線是將瞬間放電的脈沖工程技術和特殊的惰性氣體燈管相結合，以脈沖形式激發出的紫外線，它利用瞬時、高強度的脈沖光能量殺滅各類微生物，從而彌補傳統熱殺菌和化學殺菌的缺陷。脈沖紫外線殺菌具有殺菌時間短、污染小、不與物料直接接觸、對物料營養成分破壞小等優點，但其在殺菌過程中容易產生一些有毒有害物質，且殺菌效果不容易被監測，有殺菌不徹底的風險。

波長200～300 nm的紫外線都具有殺菌能力。紫外線照射使微生物致死的主要原因是胸腺嘧啶的光化學轉變，使得細胞DNA鏈上相鄰的胸腺嘧啶共價結合形成二聚體，這種二聚體的存在阻礙了DNA鏈的復制，致使細胞死亡。賀瑩[52]對紫外線殺菌對大腸桿菌、沙門氏菌等菌體的殺菌效果進行研究，發現波長為253.7 nm的深紫外線容易破壞細菌的DNA結構，使之失去繁殖和自我復制功能，從而達到殺菌目的。Artíguez等[53]研究脈沖紫外線對芽孢桿菌的滅活作用，結果表明，經1.7、4.5 J/cm2脈沖紫外光處理后，芽孢桿菌數量降低6.8 （lg（CFU/cm2）），且隨著細胞密度的增加，滅活效果逐漸減弱。Xu Limei等[54]研究發現，在高劑量的紫外線處理下，可以檢測到DNA的輕微損傷，并且mRNA的衰減比DNA的衰減更快。

Chun等[55]研究發現，使用5 kJ/m2的紫外線輻射雞胸肉，可使得雞胸肉中空腸彎曲桿菌、單核細胞增生李斯特菌和鼠傷寒沙門氏菌初始菌數分別降低1.26、1.29、1.19 CFU/g。Sommers等[56]進行相似研究發現，當使用紫外線殺菌時，無骨去皮雞胸肉上的無毒鼠疫桿菌數量約減少1 （lg（CFU/g））。沙門氏菌、大腸桿菌、單核細胞增生李斯特菌及金黃色葡萄球菌在紫外線照射下均會表現出失活行為[57]。

3 結 語

隨著食品工業的迅速發展，低溫雞肉制品將是我國肉制品發展的一大趨勢。但是，低溫雞肉對于運輸、貯藏條件要求較高，因此其發展還面臨許多挑戰。殺菌是解決低溫雞肉保鮮問題的關鍵技術之一。與傳統熱殺菌技術相比，非熱殺菌技術不用經過強烈的熱處理，非常適用于低溫雞肉的保鮮。因此，非熱殺菌技術必將成為未來肉制品保鮮研究的熱點。但是，目前非熱殺菌技術依然存在滅菌參數不佳及滅菌效果達不到理想狀態等問題。不同非熱殺菌技術既有其優點，也有其自身的局限性。因此，在今后的研究工作中，協同殺菌技術將是另一研究熱點。協同殺菌技術是指將2 種或2 種以上非熱殺菌方式組合用于物料的殺菌，這種殺菌方式可以彌補各殺菌方式的缺陷，使得滅菌效果達到最佳狀態。協同殺菌技術可以有效控制低溫肉制品中微生物的繁殖，提高產品質量。俞建峰等[58]研究微波與巴氏殺菌組合在雞爪滅菌中的應用，發現這種組合殺菌方式可以使雞爪達到商業無菌的狀態，滅菌效果比單一非熱滅菌技術好。因此，今后應加強協同殺菌技術的研究，以推動非熱殺菌技術在低溫肉制品中的應用。

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