草地貪夜蛾不同日齡飛行對生殖及壽命的影響

王天碩 陳法軍 張蕾 江幸福

摘要 ：為闡明草地貪夜蛾起飛蛾齡以及遷飛在種群成災中的作用，本文研究了草地貪夜蛾不同蛾齡飛行對其生殖及壽命的影響，為草地貪夜蛾遷飛規律和致災機制的解析提供理論依據。通過對不同日齡的雌蛾進行吊飛飛行試驗，測定其飛行能力的變化以及對雌蛾后續生殖和壽命的影響。結果表明，羽化后不同日齡的雌蛾吊飛8 h的飛行能力差異顯著（P<0.05）。1日齡雌蛾即具有較快的飛行速度，但飛行時間和距離最短。隨著蛾齡的增加雌蛾飛行能力增強，3～6日齡時飛行能力達到最強（4日齡飛行速度除外），7日齡時飛行能力下降。與未飛行的對照相比，1、2日齡雌蛾吊飛8 h處理的產卵前期無顯著變化（P>0.05），但3日齡吊飛8 h后產卵前期則顯著延長（P<0.05）;1日齡吊飛后產卵量顯著增加，3日齡吊飛后則顯著減少（P<0.05）;1～3日齡雌蛾吊飛后產卵歷期、交配率和壽命均無顯著變化（P>0.05）;種群產卵同步性（PFO）在2日齡吊飛后顯著加強，且1～3日齡吊飛后PFO四分位間距均小于對照。這表明，草地貪夜蛾雌蛾可能在羽化后1～2日齡起飛，此時飛行不僅不會付出生殖代價，而且還會一定程度地促進成蟲快速產卵、提高產卵量并增強種群產卵同步性，從而容易造成田間遷入種群快速、集中產卵，導致孵化的幼蟲數量同時急劇上升，引起遷飛成災。

關鍵詞 ：草地貪夜蛾; 飛行; 生殖; 遷飛致災

中圖分類號：

S 435.132

文獻標識碼： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2020421

Effects of flight at different ages on reproduction and longevity of Spodoptera frugiperda

WANG Tianshuo1，2， CHEN Fajun2， ZHANG Lei1， JIANG Xingfu1*

（1.State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests， Institute of Plant Protection，

Chinese Academy of Agricultural Sciences， Beijing 100193， China; 2.College of Plant Protection，

Nanjing Agricultural University， Nanjing 210095， China）

Abstract

In order to clarify the age of Spodoptera frugiperda for initial flight and the role of migration in the population disaster， this study investigated the effects of flight at different ages on S.frugiperda reproduction and longevity， which may provide a theoretical basis for understanding the migration and disaster caused by S.frugiperda.The flight capacity of female moths at different ages and the effects on subsequent reproduction and longevity were measured.The results showed that the flight capacity of female moths of different ages after tethered flight for eight hours was significantly different （P<0.05）.S.frugiperda had faster flight velocity at the age of one day-old， but shortest flight duration and distance.With the increase of moth age， the female moths’ flight capacity was enhanced， reaching the maximum at the age of three to six day-old （excluding the age of four day-old）， but decreasing at the age of seven day-old.Compared with the control group without flight， the flight group had no significant change in the pre-oviposition period of female moths at the age of one day-old and two day-old after flight for 8 h （P>0.05）， but it was significantly prolonged after flight at the age of three day-old （P<0.05）.The lifetime fecundity of female moths was significantly increased after flight at one day-old， and decreased significantly at three day-old. There was no significant difference in the oviposition period， mating rate and female longevity of one day-old to three day-old female moths tethered flight for 8 h （P>0.05）; the period of first oviposition （PFO） was significantly enhanced after flight at two day-old， and the quartile spacing of PFO after flight at one to three day-old was smaller than that of the control group.This results indicated that initial flight during the age of one to two day-old after emergence imposed no cost on the reproduction of S.frugiperda females， but promoted the rapid oviposition of adults， increased the lifetime fecundity， and enhanced the period of first oviposition.In other words， the initial flight during the age of one to two day-old after emergence of S.frugiperda females is easy to cause a sharp increase in the number of eggs and larvae， and lead to a disaster in the field.

Key words

Spodoptera frugiperda; flight; reproduction; disaster caused by migration

遷飛是昆蟲在空間尺度上對不良環境和資源分配的一種主動適應[13];而生殖則是昆蟲在生態系統中維持種群繁衍、保持種的基因延續的基本特性[4]。遷飛行為保證了物種不會因原生境的毀滅而導致種群滅絕，但在遷飛過程中通常會消耗大量的能源物質，從而導致了產卵前期延長和產卵量下降等[57]，所以遷飛行為也被人們視作是一種以犧牲后代為代價的逃避行為。但這種看法其實是不準確的，目前通過研究已經證明了并非所有遷飛性昆蟲都需要付出生殖代價[811]。

實際上遷飛與生殖的調控機制是很靈活和復雜的。即使是同種昆蟲，也會因為其發育階段的不同和飛行條件的差異導致其生殖能力的不同。例如1日齡黏蟲Mythimna separata飛行后，雌蛾的產卵前期縮短，產卵量上升，產卵同步性加強，飛行有促進生殖的作用，隨著飛行日齡增加，飛行行為表現為對生殖無影響或產生抑制效果[12];草地螟Loxostege stieticalis在適宜的蛾齡起飛同樣能夠促進雌蛾的產卵同步性[1314];1日齡稻縱卷葉螟Cnaphalocrocis medinalis飛行0～12 h會顯著促進生殖，但當飛行時間超過18 h則會在一定程度上削弱其生殖能力[15];1日齡甜菜夜蛾Spodoptera exigua的飛行抑制了生殖，而其他日齡飛行則對產卵和交配無顯著影響[16]。

草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda自2019年1月從緬甸入侵我國西南地區后能夠迅速擴散的重要原因便是其具有遠距離遷飛能力，并且可在我國的熱帶和南亞熱帶地區終年繁殖，從而形成穩定的蟲源基地，并可繼續向北方廣大地區遷飛為害。目前，通過昆蟲雷達的監測表明，草地貪夜蛾與多數遷飛性昆蟲相似，利用空中的氣流進行遷飛活動，這個過程與風向形成一定的夾角，因此風向會影響其遷飛方向[17]。除此之外，已有相關研究表明，因環境溫度的高低和草地貪夜蛾自身日齡的不同，飛行能力也會發生變化[1819]。同日齡情況下，性別的差異對草地貪夜蛾飛行能力影響并不顯著[19]。這些研究均探究了影響草地貪夜蛾遷飛行為的因素，但草地貪夜蛾成蟲羽化后何時遷飛以及遷飛對其生殖的影響還不清楚。因此，為闡明草地貪夜蛾遷飛行為在生殖以及種群增長中的作用，揭示其遷飛致災機制，本文對不同日齡雌蛾吊飛后的生殖行為進行了測定，以期為揭示草地貪夜蛾遷飛行為機制提供理論依據，提高與改善其種群動態預測預報技術水平。

1 材料與方法

1.1 供試蟲源

試驗用草地貪夜蛾幼蟲于2019年4月采自廣西壯族自治區南寧市市郊（108.37°E，22.82°N），在室內人工飼養繁殖，建立種群。飼養條件為：溫度（28±1）℃、相對濕度（60±5）%、光周期L∥D=16 h∥8 h。幼蟲使用新鮮幼嫩玉米苗飼養，飼養密度為5頭/瓶（750 mL，高14 cm，直徑8 cm），在含水15%的滅菌土中化蛹，成蟲用10%蜂蜜水補充營養。

1.2 不同飛行模式下的吊飛試驗

測定成蟲不同日齡的飛行能力，對羽化后1～7日齡的雌蛾進行吊飛飛行試驗，測試時間均為8 h，隨后將1、2、3日齡吊飛結束后的雌蛾與雄蛾配對，觀察記錄飛行對其生殖行為的影響，同時設一組未進行吊飛直接配對飼養的對照組。成蟲飛行能力的測試儀器為昆蟲飛行磨系統（河南佳多公司），該系統可自動記錄測試昆蟲的飛行時間、距離和速度等飛行參數。測試前先用乙醚將蟲體輕微麻醉，用毛筆輕輕除去胸腹連接處的鱗毛后，用502膠將吊環（1 cm）連接到成蟲胸腹交界處，測試時，將吊環連于飛行磨的吊臂上。室內吊飛測試溫度為（28±1）℃、濕度為（60±10）%。測試開始時間均為晚上22：00，在完全黑暗的條件下進行。

1.3 吊飛試驗后草地貪夜蛾生殖和壽命的觀測記錄

吊飛測試記錄其飛行能力參數（飛行時間和距離為每次飛行的累加值，飛行速度為平均值），結束后將成蟲背部的吊環剪去，然后配對飼養。每日更換食料并記錄成蟲的產卵及死亡狀況以確定其產卵前期、產卵歷期、產卵量、產卵同步性等生殖特征及成蟲壽命。產卵同步性，又稱作首次產卵歷期（period of first oviposition， PFO），用于描述一組成蟲中所有個體首次產卵的時間同步性，在已知一個試驗處理內每頭草地貪夜蛾成蟲產卵前期的情況下，該組每個產卵前期減去組內產卵前期的最小值，即為每頭雌蟲所對應的PFO，PFO值越小，表明其產卵同步性越強，反之則說明產卵起始時間更加分散，整齊度也就越差[14]。雌蛾死亡后，剖腹檢查是否有精珠以統計交配率。

1.4 數據分析

所獲原始數據經Excel初步處理后，使用SPSS 20軟件計算其平均值和標準誤，并以平均值±標準誤（mean±SE）來表示。對經歷不同飛行模式后草地貪夜蛾的產卵前期、產卵量、產卵歷期、壽命、產卵同步性進行方差分析，對交配率進行卡方（χ2）分析，使用LSD法進行差異顯著性檢驗。利用GraphPad Prism 8和OriginPro 9.1進行繪圖。

2 結果與分析

2.1 不同日齡草地貪夜蛾成蟲的飛行能力

8 h的吊飛結果顯示，不同日齡草地貪夜蛾雌蛾的飛行速度（F6，117=1.715， P<0.05），飛行時間（F6，117=3.228， P<0.05），飛行距離（F6，117=2.468， P<0.05）均存在顯著差異。1日齡雌蛾即具有較快的飛行速度，但飛行時間和飛行距離在所有處理中最短。隨著日齡的增加，雌蛾的飛行能力逐漸增強，3～6日齡均具有較強的飛行能力，最長飛行時間、最快飛行速度和最遠飛行距離分別可達到6.18 h、3.63 km/h和18.84 km（表1）。但4日齡雌蛾吊飛測試中飛行時間達到最長的同時，飛行速度卻也降到了最慢。7日齡時飛行能力出現下降，飛行距離顯著低于3、5日齡的，飛行時間則顯著低于4日齡的。

2.2 不同日齡吊飛對草地貪夜蛾成蟲產卵前期的影響

不同日齡的草地貪夜蛾吊飛對其產卵前期有顯著影響（F3，67=8.381， P<0.000 1），且產卵前期隨著吊飛日齡的延后而逐漸延長（圖1）。未進行吊飛的對照組平均產卵前期為4.38 d，1日齡吊飛8 h后的雌蛾平均產卵前期縮短到3.59 d，與對照組無顯著差異（P>0.05），但均顯著短于2、3日齡吊飛8 h處理的產卵前期，2日齡吊飛后產卵前期與對照也無顯著差異，3日齡吊飛后產卵前期則顯著長于對照、1日齡和2日齡吊飛處理。表明草地貪夜蛾雌蛾在1、2日齡起飛對其產卵前期無顯著影響，甚至會一定程度地促進卵巢發育，加快產卵，但3日齡起飛則會出現抑制作用，將顯著延長其產卵前期。

2.3 不同日齡吊飛對草地貪夜蛾成蟲生殖及壽命的影響

不同日齡吊飛8 h對草地貪夜蛾雌蛾產卵量（F3，67=9.422， P<0.000 1）有顯著影響，對產卵歷期（F3，67=1.545， P=0.211）、交配率（χ2=2.443， df=3， P=0.486）和壽命（F3，67=1.528， P=0.215）無顯著影響（表2）。與未吊飛的對照相比，1、2日齡吊飛后雌蛾的產卵量分別增加了20.78%和8.32%，其中1日齡吊飛處理的產卵量變化達到顯著水平，3日齡吊飛后雌蛾的產卵量顯著低于1日齡吊飛處理和對照（P<0.05），降幅分別為39.55%和27.00%。1、2日齡吊飛后產卵歷期雖然較對照組分別延長了1.53 d和1.01 d，但未達顯著水平。1～3日齡雌蛾吊飛后的壽命無顯著變化。吊飛后的交配率雖然都高于對照，尤其1日齡吊飛后達到最高（94.44%），但與對照相比均沒有顯著差異。以上結果說明草地貪夜蛾雌蛾羽化后的起飛日齡對其生殖能力有一定影響，1日齡吊飛后雌蛾產卵量提高且壽命與對照沒有差異，2日齡吊飛對雌蛾的產卵量、產卵歷期、交配率和壽命均無顯著影響，但3日齡吊飛則表現出產卵量顯著下降的負面作用。

2.4 不同日齡吊飛對草地貪夜蛾成蟲產卵同步性的影響

如圖2所示，不同日齡草地貪夜蛾吊飛對其種群的產卵同步性（PFO）會產生顯著影響（F3，67=3.344， P=0.024）。從圖中可以看出，3個日齡吊飛后PFO四分位間距均小于對照，其中1、2日齡吊飛后的最大值、上四分位數和平均值均小于對照，中位數、下四分位數和最小值則在0處重合。依據各處理的PFO值進行差異顯著性分析，2日

齡吊飛后的平均PFO最小，較對照的1.38 d縮短至0.56 d，顯著增強了其產卵同步性，1日齡吊飛后的平均PFO雖然也縮短至0.59 d，但與對照的差異未達到顯著水平，3日齡吊飛后的則又增大至1.50 d，顯著高于1、2日齡吊飛后的平均PFO，卻與對照無顯著差異。結果表明草地貪夜蛾羽化后2日齡飛行后的PFO值更加集中，產卵同步性最強，但即使1、3日齡起飛也不會對產卵同步性產生負面影響。

3 討論

試驗結果表明，草地貪夜蛾雌蛾羽化后1日齡即具備一定的飛行能力，3～6日齡期間飛行能力較強，其中3日齡飛行距離最遠，4日齡飛行時間最長，5日齡飛行速度最高。雌蛾自羽化后的飛行能力呈現出拋物線的變化，1日齡的雌蛾飛行時間與距離雖顯著低于4、5日齡的，但飛行速度卻處于較高水平，表明日齡主要影響飛行時間，從而導致飛行距離差異。這與葛世帥等[19]的研究結果相符合，對比謝殿杰等[18]的溫度對草地貪夜蛾飛行能力的影響的研究結果，相同溫度下2日齡成蟲的飛行能力也相對吻合。1、2日齡草地貪夜蛾飛行時間較短，推測可能是因為飛行肌發育尚未完全結束，或是因剛剛完成羽化，未補充足夠營養而導致的飛行意愿較低，具體原因尚待進一步研究。而6日齡后的飛行能力下降，可能是因為雌蛾體內較多的能源物質已轉移至生殖系統，為了不影響其生殖能力，飛行肌也開始逐漸降解，以繼續促進卵巢發育，故而導致無法再進行長時間的遷飛活動[2021]。通過觀察記錄不同日齡的草地貪夜蛾雌蛾吊飛后的生殖行為，發現1日齡吊飛后的產卵較對照組有所提前，但并不顯著，且隨著吊飛日齡的延后產卵前期逐漸延長，3日齡吊飛后產卵前期顯著長于1日齡吊飛;1、2日齡吊飛后產卵量得到了提升，尤其在1日齡吊飛后達到顯著水平，3日齡后與對照相比又顯著減少;產卵歷期在1、2、3日齡吊飛后有所延長，但與對照差異并不顯著;雌蛾吊飛后的交配率均高于對照組，且隨著吊飛日齡延后而逐漸下降，但未達到顯著水平;雌蛾吊飛后壽命無顯著變化;3個日齡的雌蛾吊飛后產卵均較對照組更加同步，尤其在2日齡吊飛后，整齊度最高。昆蟲遷飛的主要目的是為了尋找合適的生境并繁殖后代，使種群得以延續，所以基于此目的，推測草地貪夜蛾成蟲首次遷飛發生于羽化后的1、2 d，此時已具備了一定的飛行能力，而且飛行過后，可以保證產卵前期、產卵歷期、交配率和雌蟲壽命不受到負面影響，甚至還能提高產卵量，并增強種群產卵同步性，對生殖表現出促進作用。但起飛時間推遲到3日齡或以后，則可能對生殖產生抑制作用。

Kennedy[2]和Rankin等[9]通過研究一致認為，大多數昆蟲在遷飛期間，其生殖系統暫時會受到抑制，當遷飛結束后，飛行肌降解并將能源物質轉移到生殖系統，促使卵巢快速發育、成熟。從激素調控的角度來看，Highnam等[22]發現了飛行可促使神經內分泌細胞釋放刺激卵子生長和咽側體活性的因子，從而加速卵巢發育;Zera[23]和張蕾[24]的研究發現點滴外源保幼激素或保幼激素類似物會對其生殖產生明顯的促進作用。草地貪夜蛾在低齡飛行后產卵前期提前以及產卵同步性增強的現象與上述結果相吻合。Slansky[25]認為飛行和生殖是兩個相對獨立的系統，發生遷飛行為時，內分泌因子會調節這二者在發育時間上的差異，而成蟲飛行所消耗的能源物質可通過取食補充營養或重新利用飛行肌降解物質來彌補，從而保證了后續生殖所需的能量，也保證了生殖能力不會出現下降。此觀點或許可以解釋草地貪夜蛾早期飛行后產卵量的增加和產卵歷期的延長。但當起飛日齡延后，此時生殖系統發育也需要較多的能量，飛行和生殖同時消耗大量能源物質可能難以通過取食補充營養而抵消，從而導致生殖能力的下降。

本文依據試驗結果推測草地貪夜蛾首次起飛發生在1～2日齡時不僅不會對其生殖能力產生負面影響，而且還會一定程度地促使成蟲產卵提前、提高產卵量以及增強產卵同步性，從而導致后代種群容易在較短的時間內集中暴發成災，但這種影響的生理機制還有待進一步的研究。關于草地貪夜蛾飛行對生殖的影響，還可探究不同飛行強度和連續飛行幾個夜晚后生殖能力及壽命的變化，從而可以更加全面地推測草地貪夜蛾適宜的遷飛模式。本研究是基于實驗種群在室內的吊飛結果，這與草地貪夜蛾野外種群在自然環境的遷飛存在差異。因此，為準確解釋草地貪夜蛾遷飛行為在生殖以及種群增長中的作用，揭示其遷飛致災機制，還需要通過野外試驗進一步研究。

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（責任編輯：楊明麗）