兩種同域分布鹿科動物的共存時空格局

鄒啟先 彭彩淳 楊雄威 李光容 穆 浪 粟海軍*

(1.貴州麻陽河國家級自然保護區管理局，沿河，565300；2.貴州大學林學院，貴陽，550025；3.貴州大學生物多樣性與自然保護研究中心，貴陽，550025；4.貴州寬闊水國家級自然保護區管理局，綏陽，563300)

同域分布物種的共存機制一直是群落生態學的核心研究內容之一，根據競爭排斥原理，完全的競爭者不能共存，同域物種的長期穩定共存建立在種間的生態位分化上[1]。同域物種生態位的分化是多維度的，主要包括棲息地利用的分化、食性的分化、行為節律分化等[2]。對于相似近緣種而言，由于相似的生理需求與形態特征，甚至是行為特征，生態位的分化與重疊則可能更為顯著地決定著其是否能夠共存，以及以何種方式共存[3]。近年來，采用紅外相機監測技術進行野生動物的活動節律和生態位分化的研究屢見不鮮，為探索同域物種共存機制提供了新的研究技術和方法[4-5]。比如，同為麂屬(Muntiacus)的黑麂(Muntiacuscrinifrons)與小麂(Muntiacusreevesi)，主要是通過日活動高峰的錯峰、活動海拔區間和植被類型的差異選擇來實現二者的生態位分化，以實現在同一地區內長期共存[6]。但在南方山地中較為常見的鹿科(Cervidae)動物——小麂與毛冠鹿(Elaphoduscephalophus)的共存模式、生態位分化則尚無研究報道。

毛冠鹿在中國分布范圍較為廣泛，只產于中國，最適生存區在亞熱帶范圍內[7]，最西至西藏東部，南限在北回歸線附近[8]，最北可以到寧夏六盤山[9]。小麂主要分布在我國秦嶺以南、云南哀牢山以北地區，屬于中亞熱帶至北亞熱帶范圍[10]。隨著天然林保護成效顯現，大型貓科(Felidae)動物缺乏等因素，這2種鹿科動物在貴州山地森林常常同域分布且均呈種群迅速增長趨勢[11-14]，然而關于這兩種同域分布的鹿類是如何分化共存的？其生境利用與種群分布的空間格局和活動節律的時空格局是否存在明顯差異？為回答這些問題，本研究選擇貴州麻陽河國家級自然保護區，利用紅外相機監測數據探討了這2種鹿科動物活動節律的時空分化，以期為喀斯特地區同域分布物種的共存機制研究提供參考。

1 研究地概況

貴州麻陽河國家級自然保護區(以下簡稱“麻陽河”或“保護區”，坐標為(28°37′—28°54′N，108°3′—108°20′E)位于黔北大婁山脈東北段，總面積為311.13 km2，以黑葉猴(Trachypithecusfrancoisi)及其棲息地為主要保護對象，是全球最大的黑葉猴自然種群的分布地，種群數量700余只[15]，該保護區不僅以占全球種群數量1/3的黑葉猴著稱，其他野生動物也十分豐富[11]。麻陽河保護區地跨沿河、務川兩縣，并與重慶接壤，是國家生態環境部頒布的“武陵山生物多樣性保護優先區”內十分重要的國家級自然保護區。

麻陽河保護區屬于典型的喀斯特地貌，區內海拔800—1 000 m以上地段地勢開闊，而800 m以下則多為峽谷。保護區屬于中亞熱帶濕潤氣候類型，雨量充沛、水熱同季[16]。區內有2條主要河流，南部河流是麻陽河，北部河流是洪渡河及其支流蘭字廠河、纏溪河等[15]。保護區內動植物資源豐富，已記錄種子植物1 168種，鳥類198種，獸類44種，兩棲爬行動物44種，魚類55種，保護區總體森林植被覆蓋率為65%[17]。保護區已記錄的鹿科動物主要有小麂、毛冠鹿、赤麂(Muntiacusmuntjak)，其中以毛冠鹿和小麂較為常見[11，17]，優越的自然條件為鹿科動物繁衍提供了豐富食物和生境資源。

2 研究方法

2.1 紅外相機布設及數據處理

于2019年2—8月，利用1 km×1 km的網格(2個網格1臺隔行交錯布設，即每2 km2布設1個相機位點)對保護區全域布設紅外相機(獵科LTL6210MC和東方紅鷹E1B型號)，共連續設置151個相機監測位點。通過ArcGIS 10.0對保護區全域進行公里網格區劃及網格中心標注(理論相機位點)，相機安裝在各網格中心點周圍20 m區域的適宜位置(人為干擾少、生境條件好、野生動物痕跡多樣的獸徑、水源地等)，部分不能到達的區域、網格內人為活動干擾強烈或網格中心沒有合適布設的區域，根據實際情況做出相應調整[11]，但基本保證相鄰2個網格間的2臺相機之間的距離至少500 m[18]。相機安裝過程中盡量減少人為因素對布設地點選擇的影響，不投放任何誘餌，相機布設時注意隱蔽和偽裝，根據地形調節相機使鏡頭基本與地面平行。進行紅外相機的參數設置：照片+視頻模式、間隔1 min、3張連拍、靈敏度中等，對相機進行試拍，核驗正常后即詳細記錄像機編號及坐標、生境(植被類型、海拔、坡位等)、距居民區、水源、道路的距離等信息[4]。相機布設的詳細方法、參數設置與監測記錄程序等參照肖治術等[4]的研究。

使用Bio-Photo V2.1對紅外相機監測到的照片按位點進行編號并生成Excel表[19]，統計物種種類、名稱、數量、性別、獨立探測首張、干擾類型等信息并進行匯總整理，拍攝的每個視頻看作單張照片進行統計。

2.2 數據統計分析

2.2.1 物種相對豐富度

物種相對豐富度(relative abundance index，RAI)的大小一定程度上代表著該物種在該域中的分布狀況以及活動強度[20]，以相對豐富度表征小麂和毛冠鹿在各監測位點和時段的活動節律：

RAI=(Ti/Ni)·100 %

式中：Ti表示i物種在某一分析因素(時間段、植被類型、海拔等)下的獨立探測首張照片數，Ni表示i物種的獨立探測首張照片數總數。

2.2.2 活動節律重疊分析

為描述兩物種的日活動節律及其重疊程度，利用核密度估計方法(kernel density estimation)分析小麂與毛冠鹿的日活動節律重疊模型[21]。該模型利用核密度估計方法，從小麂與毛冠鹿的獨立有效探測照片采取隨機樣本，用以描述小麂與毛冠鹿的日活動節律特征。同時，比較2條不同物種的核密度曲線之間相似程度以估計不同物種日活動節律之間的對稱重疊程度()，其取值范圍從0(無重疊)到1(完全重疊)，并比較小麂與毛冠鹿的日活動節律差異顯著性，顯著水平為P=0.05[22]。以上所有數據處理結果在R軟件v3.2的“overlap”包中進行[23]。

2.2.3 種間空間差異分析

采用Microsoft Office 2016中的Excel進行數據匯總整理。利用卡方Fisher’s確切概率法分析小麂與毛冠鹿活動節律在生境類型(空間)上的分化差異[24]，在SPSS 26軟件中進行。運用ArcGIS 10.6中ArcMap進行小麂與毛冠鹿空間分布差異圖繪制，采用Origin 2019b進行繪制雷達圖，對小麂和毛冠鹿的空間分化差異進行分析比較。

3 結果

于2019年2—8月間的整個監測期內共布設151個監測位點，得有效工作時長21 234 d，有78個位點監測到小麂活動，38個位點監測到毛冠鹿活動；其中小麂的獨立探測首張照片為1 328張，毛冠鹿的獨立探測首張照片為167張。

3.1 活動節律的種間時間分化

日活動節律差異比較的結果顯示(圖1)，小麂與毛冠鹿日活動節律無顯著差異(=0.85，P>0.05)，日活動節律雖未完全重疊但大致相同，小麂與毛冠鹿的日活動節律高峰時段相近，晝間活動均近似“M”形，呈明顯的“雙峰型”。在日活動節律上，小麂主要在上午和傍晚活動，存在晨昏2個活動高峰(7：00—8：00和19：00—20：00)，日出活動開始變得積極，13：00活動強度開始較快下降，直到18：00活動強度迅速增加，20：00活動強度急速下降，在20：00—6：00活動強度偏低。毛冠鹿在日活動節律中，早高峰比小麂推遲1 h左右，呈現出3個活動高峰(8：00—9：00，19：00—20：00、23：00—24：00)，夜間除23：00—24：00為第3活動高峰外，活動相對較少，從6：00逐漸開始活躍，毛冠鹿總體在夜間(18：00—6：00)的活動強度高于小麂的夜間活動強度。

從季節性活動節律上看(圖2)，兩者幾乎相同，春末開始為較活躍時段，夏末活動強度迅速下降，活動高峰均在7月，小麂相對豐富度總和RAI=27.11，毛冠鹿相對豐富度總和RAI=29.94。卡方檢驗表明，兩者在活動節律無顯著差異(基于95%置信區間，χ2=14.024，P=0.052)。

3.2 活動分布的種間空間分化

在布設的151個相機位點中，有95個位點監測到小麂或毛冠鹿的活動(各位點分布情況見圖3，位點監測匯總見表1)，其中有21個位點同時監測到小麂與毛冠鹿的活動，占監測到兩物種位點總數的22.11%。在位點監測中，小麂與毛冠鹿的位點重疊程度并不顯著，存在較大的點位分布差異。

針對小麂與毛冠鹿所重疊的21個監測位點進行統計(表1，表2)，分析同一位點拍攝到小麂和毛冠鹿的最近時間距離。在21個位點中，毛冠鹿的RAI平均值高于小麂的平均值，是其3倍之多；最近時間距的平均值較大，大于30 d，僅有一個位點是幾乎同一時間監測到兩者出現。

表1 麻陽河國家級自然保護區小麂與毛冠鹿監測位點有效照片數及相對豐富度指數(RAI)Tab.1 The effective photoes(EP)and relative abundance index(RAI)of Muntiacus reevesi and Elaphodus cephalophus detected by cameras in Mayanghe National Nature Reserve

表2 麻陽河國家級自然保護區小麂與毛冠鹿重疊位點最近時間距匯總Tab.2 Summary of the latest time distance between Muntiacus reevesi and Elaphodus cephalophus overlap sites in Mayanghe National Nature Reserve

經Fisher’s確切概率法檢驗，在所監測的位點中，小麂與毛冠鹿在植被類型上、坡位梯度上和海拔梯度上均存在極顯著差異(P<0.01)，二者存在明顯的空間分布差異(圖4)。

整體上看，在坡位差異上，小麂在中上坡位(總和RAI=34.19)、中坡位上活動頻繁，而在下坡位相對豐富度總和最低(RAI=2.56)，各坡位上相差并不太大。毛冠鹿雖也是在中坡位相對豐富度總和最高(RAI=70.06)、下坡位總和最低(RAI=0.60)，但各坡位的差異較大。在植被類型上，小麂在針闊混交林中的相對豐富度總和最高(RAI=50.90)，小麂在茂密的竹林之中也有所活動(RAI=0.15)。毛冠鹿在常綠闊葉林中的相對豐富度總和最高(RAI=38.32)，在竹林中尚未監測到毛冠鹿的活動。在海拔梯度上，于海拔≤300 m、≥1 350 m間均未監測到有小麂與毛冠鹿的活動，根據當地地形情況，按200 m高差分級進行統計(圖4C)。在300—500 m的河谷低海拔區仍有毛冠鹿少量活動但未發現小麂，兩者均主要分布在500—1 300 m區段，毛冠鹿在此區域各區段內活動較為均勻，活動范圍內海拔最高達到1 347 m(RAI=1.20)，而小麂則主要在900—1 100 m的狹窄范圍內(RAI=53.29)活動頻繁。

4 討 論

競爭排除法則(即高斯假說，Gause’s hypothesis)的生態位分化理論常被認為是物種共存遵守的基本法則[1]，但共存種間如何分化卻不盡相同。顯然，掌握同域分布物種的行為活動在空間和時間上的分化，從群體行為上判斷其生態位分化，是揭示其共存機制的重要途徑。

行為活動的時間差異常常是共存物種的生態位分化形式之一[25]。活動節律既是動物本身進化適應的一部分，又是對環境因素變化采取生存對策的一種適應[26-27]，在長期的自然選擇中，每一個物種都形成了利于自己的最適活動節律[28]。毛冠鹿和小麂屬同科不同屬近緣種，但繁殖節律卻并不相同。毛冠鹿多在10—11月發情交配，4—5月產仔，而小麂在貴州則全年可發情繁殖[29]，但在季節性活動節律上，兩者卻不是在繁殖期呈現最活躍狀態，而是均在6—7月呈現一年中最活躍的狀態，這可能與當地的氣溫和物候有關。麻陽河保護區7月達到年度氣溫最高(均溫27.2℃)[30]，因此可能在6—7月由于中午較炎熱，而導致2種動物中午的活動減少，而在早晨和黃昏的活動頻繁度增加。6—7月正是麻陽河春季及初夏嫩枝葉期已過，尚未結實的間隔期，而主要木本植物種(麻陽河闊葉植物群落主要為栓皮櫟Quercusvariabilis、絲栗栲Castanopsisfargesii等殼斗科Fagaceae植物)多開始于8—9月結實[17]，也可能是此時期適口性和營養性的食物減少，導致活動頻度增加。

在日活動節律上，小麂與毛冠鹿日活動節律雖未完全重疊卻大致相同，無顯著差異(=0.85，P>0.01)，但小麂早高峰比毛冠鹿相對提前了1 h，且毛冠鹿存在第三高峰(23：00—24：00)。這種活動高峰的時間偏移，使得這兩種食性相似、取食部位有所不同的同域分布的物種出現了生態位的偏離，從而降低了二者間競爭的激烈程度[31]。兩物種的活動節律可能與當地的食物豐度、人為干擾、氣候環境等均有一定關系[32]，本區域的小麂與毛冠鹿的時間節律與貴州寬闊水的小麂[13](小麂為晨昏型，存在 9：30—11：30 、 17：00—19：00 兩個高峰)、貴州習水的毛冠鹿[12](毛冠鹿主要在傍晚活動，18：00—20：00)的時間節律存在較大差異。

在物種生境利用的種群分布分化上，在95個監測位點中僅有21個均出現兩者重疊現象，表明兩物種的分布的生境重疊度并不高，但并非完全沒有重疊，在其中1個位點還出現兩者僅間隔22″同時出現的情況。但大多數情況下，兩者并不重疊，多數相機位點兩者出現的時間平均相差30 d以上，從RAI分布圖(圖3)上，也可看出，兩者的重疊度并不高。在生境利用的差異上，麻陽河的毛冠鹿與江西武夷山的研究結果相似，喜在常綠闊葉林和針闊混交林中活動[33]；而小麂主要在針闊混交林中活動，這可能與針闊混交林中植被更新較快、植物物候期多樣、能提供更多小麂喜食的嫩芽嫩葉有關[34]。食物資源常常是驅動生態位分化的主要因素[35]。根據以往報道，這兩種鹿科動物食性相似性較大，二者均喜食百合科(Liliaceae)、禾本科(Poaceae)、薔薇科(Rosaceae)、鳶尾科(Iridaceae)等草本植物以及杜鵑花科(Ericaceae)、殼斗科(Fagaceae)等木本植物和部分藤本植物的新鮮組織[7，29，36]，而在麻陽河這類植物資源豐富且分布較廣泛[17]，可為小麂和毛冠鹿提供充分的食物來源，因此是否食物資源差異驅動空間分化仍有待深入研究。在海拔上，小麂和毛冠鹿均在900—1 100 m達到活動強度最高峰，但在900 m以下的海拔地區小麂的活動強度明顯高于毛冠鹿，說明小麂在麻陽河的低海拔地區仍有較大種群分布。在中海拔地區，小麂與毛冠鹿活動強度相似，重疊拍攝的機位也主要在這一地段，因此可能兩者存在一定的生態位重疊，總體而言，在麻陽河，毛冠鹿在海拔范圍上的占域大于小麂，本域海拔1 100 m以上的地區坡度較大，且針闊混交林減少，毛冠鹿在較高海拔的相對豐富度不高，活動相對較少。在坡位的差異上，小麂的活動強度最高峰出現在中上坡(RAI=34.19)，毛冠鹿的活動強度最高峰在中坡位(RAI=70.06)，這可能與小麂更適于坡度較陡的區域有關。同時受研究方法影響，我們主要從相機位點拍攝情況及所處生境角度分析兩者群體分布和生境利用分化，至于兩者更細致的生境選擇偏好差異，仍有待進一步深入研究。

綜上，可見麻陽河的小麂與毛冠鹿在空間分布和生境利用上存在顯著差異性，這種差異性分化將減少小麂與毛冠鹿相遇的可能性，從而產生空間上的分離以維持共存，這與呂忠海等[37]對同為鹿科動物的東北馬鹿(Cervuselaphusxanthopygus)和西伯利亞狍(Capreoluspygargus)的同域分布研究結果相似，但毛冠鹿與小麂的親緣關系則要比馬鹿和狍近得多[38]，而兩者在活動節律上并無顯著差異，因此，可能表明同域分布的近緣鹿科動物主要以空間利用分化的形式維持共存，而不是在活動時間分化上。根據本研究結果，我們建議在自然保護區的資源保護與巡護管理中，要充分注意兩種物種的生境利用區別，注重生境的差異性保護管理及物種高峰活動期的人為活動干擾控制，避免兩者因各自主要分布范圍內的生境喪失和退化，造成交疊空間競爭加劇，從而更好地促進其共存和繁衍。

致謝：本研究得到貴州麻陽河國家級自然保護區管理局及涼橋、龔溪口、毛壩、大河壩、務川管理站的配合和幫助，其中冉茂權、田茂其、毛洪躍、黎功榮等16名護林員參與了相機安裝與維護工作，貴州大學林學院沈拓、田基鵬、劉坤等多名學生參與了數據處理，貴州大學林學院朱源、茍雪、王丞等在文章撰寫過程中提供幫助和指導，于此一并致謝。