海岸帶生態恢復區不同林齡紅樹林對CH4和CO2排放通量的影響

李森，蔡厚才，陳萬東，林利，倪孝品，伍爾魏，曾貴候，唐劍武，李香蘭*

1. 北京師范大學全球變化與地球系統科學研究院，北京 100875；2. 北京師范大學遙感科學國家重點實驗室，北京 100875；3. 南麂列島國家海洋自然保護區管理局，浙江 溫州 330326；4. 華東師范大學河口海岸學國家重點實驗室，上海 200062

甲烷（CH4）是僅次于二氧化碳（CO2）的最重要的溫室氣體。根據IPCC第五次評估報告，1750—2011年大氣中CO2和CH4體積分數分別從278×10-6和 772×10-9增加到 390×10-6和 1803×10-9，增加了40%和150%（IPCC，2013）。雖然空氣中CH4體積分數遠遠小于CO2，但是其全球變暖潛能在100年時間尺度內是CO2的28倍（IPCC，2013）。通過陸地生態系統和海洋生態系統吸收大氣中 CO2和CH4，形成了當前的陸地碳匯（1.5 Pg·a-1）和海洋碳匯（2.3 Pg·a-1），剩余 4.0 Pg·a-1停留在大氣中（IPCC，2013）。通過提高海洋和陸地碳匯功能，可以有效減少大氣中溫室氣體濃度，從而減緩全球氣候變暖。受潮汐影響的海岸帶生態系統較為脆弱，對于海陸交界的碳匯功能研究才剛剛起步。

海岸帶藍碳被定義為海岸帶鹽沼濕地、紅樹林和海草床等海岸帶植物固定的碳（Mcleod et al.，2011；章海波等，2015；Howard et al.，2016；唐劍武等，2018），這三類生態系統是生物多樣性最豐富，生產力最高、生態服務功能最大的濕地生態系統，其單位面積固碳能力是陸地生態系統的 10倍以上（章海波等，2015）。紅樹林是熱帶、亞熱帶海岸潮灘上由紅樹科植物為主組成的一種特殊植被類型，一般分布在 32°S—32°N 的濱海濕地。全球約有紅樹林152000 km2，占陸地森林面積的0.4%，分布在 118個國家，占全球熱帶森林濕地 30%—35%（Bhattarai et al.，2011）。中國現有紅樹林總面積 220 km2，主要分布于東部及東南沿海灘涂（但新球等，2016）；紅樹林擁有強大的根系，是海岸防護林體系的第一道防線，是海邊鳥類、魚蝦的重要棲息地，從而維持海岸帶生態平衡（Nellemann et al.，2008）。以往研究大都關注紅樹林濕地碳儲量，探索紅樹林濕地碳循環過程及其調控機制，從而對紅樹林濕地進行合理的保護和利用。全球紅樹林濕地碳匯能力在0.18 Pg·a-1，其中東南亞地區深達3 m的熱帶紅樹林濕地的碳儲量平均高達 102.3 kg·m-2（Donate et al.，2012），而中國紅樹林的平均碳匯能力在 209—661 g·m-2·a-1（張莉等，2013）。受海岸帶發展、水產養殖的擴張和過度砍伐等因素影響，海岸帶紅樹林面積和分布范圍在過去的半個世紀減少了30%—50%（Bouillon et al.，2008）。受海平面上升影響，2080年全球20%的海岸帶藍碳生態系統將面臨消失，將導致生態功能損失、碳釋放潛力增大、臺風等極端氣候、搬遷和移民等問題產生的經濟損失與社會壓力（Jachowski et al.，2013）。人類活動破壞紅樹林藍碳生態系統，但通過保護和恢復能夠增加藍碳碳匯功能，以作為減緩氣候變化的重要手段。

林齡是影響紅樹林藍碳功能的重要影響因素。中國在九龍江口的研究中發現，24年生的秋茄（Kandelia candel）與48年生的秋茄年凈固碳量分別為 1851、701 g·m-2·a-1，高于中亞熱帶杉木（Cunninghamia lanceolata）、馬尾松（Pinus massoniana）和楠木（Phoebe zhennan）等林分及針葉闊葉林的平均水平（258 g·m-2·a-1）（金亮等，2013）。陳海生等（2017）對中國分布最北的紅樹林種植區西門島海洋特別保護區的研究發現，17年生的秋茄幼林樹紅樹林濕地土壤呼吸作用始終高于60年生的成樹林紅樹林濕地，例如，秋茄幼林樹紅樹林濕地在夏季 7月土壤呼吸日平均速率為 5.8 μmol·m-2·s-1，而成林樹紅樹林濕地土壤呼吸日平均速率為 5.35 μmol·m-2·s-1，其他季節同樣表現為幼林高于成樹林（陳海生等，2017）。通過比對不同林齡紅樹林溫室氣體排放通量進行分析，可進一步提高藍碳收支的精度提供重要參考，為發展“藍色港灣”的國家戰略提供重要支撐。

浙江屬于中國紅樹林分布的最北端，受氣溫和土壤環境影響，其海岸帶生態恢復區紅樹林溫室氣體排放通量與變化趨勢尚不明了。鰲江是浙江省八大水系之一，與錢塘江、閩江并稱全國三大涌潮江。隨著氣候變化與人類活動加劇，鰲江入海口的喇叭口面積正逐年減少。全球氣候變暖引起的海洋風暴、臺風、海嘯等極端氣候現象增多，其直接后果就是侵蝕沙灘和灘涂；人類圍海造田、圍海養殖、過度捕撈和污染、人工砍伐紅樹林等嚴重侵害海岸帶藍碳生態系統。本文以鰲江口不同期移植紅樹林生態恢復區為研究對象，通過比較不同林齡紅樹林群落和土壤源溫室氣體排放通量，為完善藍色碳匯的定量估算方法提供重要數據基礎。

1 材料與方法

1.1 研究區域

本研究觀測平臺位于浙江南部鰲江鎮“浙南藍碳生態過程監測試驗站”（27°34′58″E，120°34′13″S），分別于2014年和2018年在海岸帶灘涂種植了秋茄紅樹林，林齡分別為移植5年和移植1年。該試驗站位于浙江溫州灣鰲江流域，屬于中亞熱帶海洋性季風氣候區，鰲江流域面積為1580.40 km2，年均降水量為1500—1800 mm，降水多集中在5—8月，年平均氣溫17.6 ℃，夏季多臺風暴雨。鰲江濱海濕地位于溫州灣東南部，呈東西條帶狀分布于鰲江兩岸，潮汐屬非正規半日潮，在一個月內分別在陰歷月初與月中會出現兩次最大潮差，最大潮差可達 603 cm。基于“浙南藍碳生態過程監測試驗站”現有觀測平臺，結合試驗站周邊新種植的紅樹林幼苗區，通過地面原位觀測數據定量分析不同林齡紅樹林的溫室氣體排放通量和植被生長量，旨在探究不同林齡紅樹林碳匯功能及影響機制。

1.2 試驗設計

1.2.1 CO2與CH4溫室氣體排放通量

通過理加便攜式溫室氣體分析儀（LGR SF-3000，U.S.A.，Lica United）監測移植1年和移植5年紅樹林群落與土壤源 CO2與 CH4溫室氣體排放通量。理加便攜式溫室氣體分析儀包括明箱（又稱“同化箱”）與暗箱（又稱“呼吸室”），明箱觀測的是生態群落CO2和CH4通量，每半小時收集一個數據，持續自動觀測。由江邊至江岸間隔30 m為一個梯度，每個梯度隨機選擇一個觀測點位，共3個觀測點，其中高潮灘和低潮灘為5年移植林齡紅樹林群落，中潮灘為1年移植林齡紅樹林群落。每個觀測點位分別固定安放一套透明同化箱（80 cm×80 cm×100 cm），箱體內是被觀測的紅樹林植被。

理加便攜式溫室氣體分析儀3個氣室依次共同連接在同一臺LGR主機，測定獲取頻率1 Hz，設置每個氣室測定時間 5 min，每個氣室間隔半個小時可自動進行一次氣體數據的收集采樣，每臺氣室每天可獲取48個通量數據。由于電力供應有限，新生紅樹林群落與老紅樹林群落無法同步測定，但充分保證老與新生紅樹林氣體數據保持連續不間斷的收集，且時間相鄰、同期進行。由于受潮水和儀器故障影響，本文研究周期分別包括2019年9月1—20日和10月11—17日沿水位梯度對移植5年紅樹林進行觀測，9月20—24日和10月18—20日對移植1年紅樹林進行觀測。

1.2.2 紅樹林生物量觀測

沿著水位梯度（低潮灘、中潮灘和高潮灘）對移植5年的紅樹林種植區域隨機設置3個邊長為10 m的樣方，每個樣方內隨機選取 50株紅樹林進行掛牌標記，共計150株。對新移植的1年的紅樹林隨機選取2個樣方，共計100株。每個小區5—10 m邊長。每一株用帶號碼的鋁標簽標注。

1.2.3 土壤樣品采集與測定

不干擾植被生長的情況下，在紅樹林恢復區，由低潮灘至高潮灘隨機選取3條樣帶。每條樣帶每隔20 m布設1 m×1 m的樣方。利用土鉆隨機采集3個深度為0—100 cm的土柱，每次采樣分為5個土層剖面（每層厚度為20 cm）作為土壤樣品，放入自封袋密封保存，運回實驗室，用于相應樣地土壤理化性質的測定。土壤有機碳的測定采用重鉻酸鉀容量法-外加熱法，利用LWY84B型控溫式鋁體消煮爐。采用殘渣烘干——質量法進行土壤水溶性鹽總量的測定；硫酸根離子測定采用EDTA間接滴定法；土壤酸堿度（pH）采用電位測定法與電導法測定——電導率儀為DDS-307進行測定。

1.3 數據分析

運用 Excel 2016軟件對原始數據進行初步統計，將原始通量數據進行連續變化的圖像處理。利用SPSS 17.0統計分析軟件，以小時為單位，將不同林齡紅樹林的同一月份內每天（24 h）同一小時內的通量進行統計并計算出均值，得出結果為不同林齡的紅樹林在不同月份的日變化，同時進行標準誤差的計算。根據計算結果，運用SPSS17.0的單因素方差（One-way ANOVA）分析不同樹齡的紅樹林溫室氣體通量之間的差異性。運用Excel 2016軟件對土壤理化因子的數據進行結果整理與繪圖。

2 結果

2.1 不同林齡紅樹林群落CH4和CO2通量動態變化

采用理加透明同化箱觀測了2019年9—10月連續兩月的紅樹林生態恢復區移植1年中潮位以及移植5年高潮位和低潮位紅樹林 CH4和CO2動態變化趨勢（圖1）。結果表明，浙江南部海岸帶不同林齡紅樹林恢復區 CH4通量變化區間為-5—70 nmol·m-2·s-1，總體為大氣 CH4的排放源。移植 5 年紅樹林 CH4通量變化為 3—70 nmol·m-2·s-1，移植 1年紅樹林 CH4通量變化為-5—35 nmol·m-2·s-1。

整個紅樹林恢復區 CO2通量變化為-25—15 μmol·m-2·s-1，總體而言，移植 5 年紅樹林為大氣 CO2的吸收匯，而移植 1年紅樹林為大氣 CO2的排放源。移植5年紅樹林CO2通量變化區間為-25— -14 μmol·m-2·s-1，高潮灘和低潮灘紅樹林平均值分別為-2.59 μmol·m-2·s-1和-0.87 μmol·m-2·s-1。移植 1 年紅樹林中潮位 CO2排放通量為-3—15 μmol·m-2·s-1，平均值為 2.85 μmol·m-2·s-1。移植 1 年紅樹林群落，9月呼吸作用大于光合作用CO2通量表現為碳源，平均排放通量為 5.06 μmol·m-2·s-1，而 10 月隨著紅樹林植被生長，其光合作用增強，CO2吸收量增大，總體釋放量明顯降低，平均值為 0.63 μmol·m-2·s-1。

2.2 不同林齡紅樹林群落CH4和CO2排放通量比較

比較觀測期內紅樹林恢復區CH4和CO2平均氣體通量，結果發現，鰲江口海岸帶紅樹林生態恢復區不同林齡的紅樹林都為大氣 CH4的排放源(0.67±0.06) mg·m-2·h-1和 CO2的吸收匯 (-13.81±18.68) mg·m-2·h-1（圖 2）。對 CH4排放通量而言，移植 5年紅樹林的高潮灘 CH4排放通量 (1.06±0.11)mg·m-2·h-1顯著高于移植 5年紅樹林的低潮灘(0.45±0.03) mg·m-2·h-1和移植 1 年紅樹林的中潮位CH4通量 (0.38±0.07) mg·m-2·h-1（P＜0.01），其中移植5年低潮灘和移植一年的中潮灘沒有顯著性差異（P＞0.05）。對CO2通量而言，移植5年的紅樹林吸收大氣中的 CO2，高潮灘和低潮灘紅樹林 CO2通量分別 為 (-82.63±22.9) mg·m-2·h-1和 (-26.05±17.94)mg·m-2·h-1。移植 1 年的紅樹林幼苗表現為 CO2的源，其碳通量為 (196.95±46.94) mg·m-2·h-1。移植 1 年的紅樹林與移植5年的紅樹林在CO2碳通量存在極顯著差異性（P＜0.01）。隨著紅樹林幼苗成長，吸收和固定大氣中 CO2能力加強，可能發揮更大的碳匯作用。林齡是影響紅樹林碳匯功能的重要影響因素。

2.3 不同林齡紅樹林群落CH4和CO2通量日變化

整個觀測期內，CH4通量日變化在移植5年與1年的紅樹林存在明顯差異。移植5年的高潮灘與低潮灘紅樹林CH4通量的日變化整體呈現“M”型（圖3），CH4排放通量在06:00—08:00出現第一個排放最大值點，在 11:00—12:00，CH4排放通量出現最低值。正午之后，CH4通量逐漸增加。其中，高潮灘的紅樹林植被 CH4排放量的最大值出現在06:00，低潮灘紅樹林群落最大值出現在 07:00。移植5年紅樹林的CH4通量時隔半天出現兩個峰值，同時本研究區為半日潮區，潮水變化可能是影響紅樹林CH4通量的重要因素。移植1年的紅樹林日變化趨勢較為穩定，最大值出現在14:00，04:00出現最小值。另外發現，同一紅樹林植被9月與10月CH4通量日變化存在差異。移植5年的紅樹林（高潮灘與低潮灘）在10月的日變化CH4通量明顯高于9月，但移植1年的紅樹林表現為降低，CH4通量日變化出現季節性差異。

圖1 紅樹林移植5年低潮灘（a）和高潮灘（b）以及移植1年中潮位（c）CH4和CO2排放通量變化趨勢Fig. 1 CH4 and CO2 emission fluxes trend of 5-year mangroves at low tide beach (a), high tide beach (b) and 1-year at mid tide beach (c)

圖2 不同林齡紅樹林CH4和CO2通量對比Fig. 2 Comparisons of CH4 and CO2 fluxes of mangroves in different ages

圖3 2019年9月和10月不同林齡紅樹林CH4排放通量日變化Fig. 3 Diurnal variation of CH4 emissions of mangroves in different ages in September and October 2019

移植5年的紅樹林的CO2通量日變化呈現“U”型變化趨勢（圖 4）。觀測期內每天 19:00至次日07:00，CO2排放以群落呼吸為主，釋放CO2；受紅樹林光合作用影響，白天光照條件下CO2吸收能力高于排放能力；移植5年紅樹林恢復區白天為CO2的“匯”，夜晚為CO2的“源”。移植1年的紅樹林的9月與10月的CO2通量日變化有明顯差異：在9月觀測期，由于幼苗光合作用強度較弱，以呼吸作用為主，11:00—12:00，CO2通量出現最大值，為CO2的“源”。經過9月一個月的生長期，移植1年的紅樹林在10月的CO2通量日變化，同5年的紅樹林一樣，呈現“U”型變化趨勢，在07:00—16:00，CO2通量為負值，表現為碳匯作用。

3 討論

3.1 紅樹林生長狀況對溫室氣體排放的影響

移植5年紅樹林植被植株高度可達160 cm，根莖深度達25 cm，根系發達。移植1年紅樹林植株平均高度為37 cm，冠幅平均為23 cm，根莖深度為8 cm，根系較小（圖5）。移植5年的紅樹林的CO2與CH4兩種氣體溫室氣體通量均大于移植1年的紅樹林（圖2）。由紅樹林的樣方調查結果可知，移植5年的紅樹林植株高度與冠幅明顯高于移植1年的紅樹林。生物量、根系發達程度與凋落物隨林齡呈正相關關系。年長的紅樹林植被生物量明顯較大，植被根系的分泌作用為甲烷菌提供充足的底物（陳海生等，2017；黃國宏等，2001），植物的生物量與CH4排放量之間存在明顯的正相關性（Whiting，1991）。紅樹林土壤中的有機質含量與凋落物的碳儲量隨林齡增長而增大（金亮等，2017），提供充足的甲烷基質。另外，土壤中植被根系附近產生的CH4通過植株的通氣組織向進行釋放，林齡越大的紅樹林的通氣組織越發達，CH4通量自然也就更高。

圖4 2019年9月和10月不同林齡紅樹林CO2排放通量日變化Fig.4 Diurnal variation of CO2 emissions of mangroves in different ages in September and October 2019

紅樹林群落的CO2由植被的光合作用和群落的呼吸作用組成。移植5年的紅樹林植被植株個體較大，在白天進行光合作用，吸收的CO2遠高于移植1年的幼苗。在夜間，植被不再進行光合作用，群落只進行呼吸作用。土壤中的有機質含量與凋落物層的碳儲量與林齡呈正相關性，同時年長的紅樹林根系組織較發達。因此，呼吸作用產生的CO2相比較移植1年的紅樹林更多（圖4、5）。

3.2 潮位和土壤屬性對溫室氣體排放的影響

移植5年的高潮灘紅樹林CH4通量高于移植5年的低潮灘通量，高潮水位比低潮灘水位較低，但CH4通量高于低潮灘（圖2）。已有研究表明，CH4通量與水位無正相關性（葉勇等，2000a）。潮水的水位高度不等同于土壤的含水量，潮水上漲的短暫效應不會增加CH4通量（盧昌義等，2000；葉勇等，2000a）。潮汐通過影響土壤因子，如土壤有機碳、鹽度與pH等（圖5），影響CH4的產生率。紅樹林植被生物量、土壤碳密度均隨著潮灘高程的增加而增加（陳瑤瑤等，2019）。大多數研究已表明，土壤豐富的有機質含量，提供了產生CH4的充足分解底物，同時有機質也有利于增加甲烷菌的數量（姜歡歡等，2012）。本研究發現，垂直深度20—40 cm土壤有機碳含量出現最大值，與海南紅樹林土壤有機碳分布規律一致（辛琨等，2014）。高潮灘的紅樹林土壤的有機質含量最高，與CH4排放通量變化趨勢一致（圖2和圖6）。

紅樹林濕地作為海岸帶濕地，潮水中含有一定量的鹽分，鹽分通過影響甲烷菌的活性進一步影響CH4通量。研究表明，CH4通量與鹽度呈反比（Sun et al.，2013；李楊杰等，2014），隨鹽度的增加CH4通量降低。有學者的研究發現，鹽度超過一定范圍（鹽度＞18×10-3）時，沼澤的CH4通量明顯受到抑制（Poffenbarger et al.，2011）。已有研究表明紅樹林土壤的pH與鹽度呈正相關關系（沙聰等，2018），CH4排放量較低的土壤pH相對較高。SO42-與CH4通量呈負相關關系（葉勇等，2000b；王純等，2015），本研究結果發現在土壤 20 cm處，高潮灘土壤的SO42-濃度最低（圖6）。潮水淹沒期間土壤含水量會發生變化，在水分蒸發、消退的過程中會引起土壤溫度的變化，一定程度上會間接影響土壤中微生物的活性，從而改變CH4通量。在CH4傳輸過程中低潮灘有較高的水位，形成一道“屏障”阻斷了CH4的排放通道。另外，土壤排放的CH4通量一部分會被潮水氧化和分解（盧昌義等，2000）。潮汐對CH4通量的影響主要通過對其產生率與傳輸兩個方面進行影響。本文研究CH4通量結果發現移植5年的高潮灘紅樹林＞移植5年的低潮灘紅樹林＞移植1年的中潮灘紅樹林，其中移植1年的紅樹林處于低潮灘和高潮灘之間，但通量明顯較低，由此推論，除潮位梯度因素之外有其他因素共同影響CH4通量。

圖6 紅樹林恢復區不同灘面土壤理化特征的不同土層深度變化Fig. 6 Variations of soil physical and chemical characteristics with different soil depths at different beaches in mangrove ecological restoration zone

紅樹林群落CO2通量由地上的植被與土壤呼吸共同構成。在白天，紅樹林群落以光合作用為主，吸收大氣中的 CO2，夜晚只進行呼吸作用，釋放CO2。本研究采用的透明同化箱觀測，漲潮期間，箱內潮水不能淹沒紅樹林植株葉片。潮水主要通過群落的土壤呼吸間接影響紅樹林群落的CO2通量。本研究結果發現，紅樹林群落的CO2通量表現為移植5年的高潮灘紅樹林＞低潮灘紅樹林＞移植1年的紅樹林。有研究表明，潮汐淹沒對紅樹林土壤的CO2排放具有顯著影響，高潮灘紅樹林CO2通量明顯高于低潮灘紅樹林（Chen et al.，2010）。第一，分子在氣體的擴散速度快于流體，低潮灘的水位較高，不利于氣體的擴散，例如，當水位降低時，日本中尾湖的沿海鹽沼，CO2通量趨于增加（Hirota et al.，2007）。第二，在潮水淹沒后，形成厭氧環境，氧化還原電位相對更低，土壤中微生物有氧呼吸和有機質的化學氧化作用減弱，進而導致 CO2通量降低（Adam，2011）。第三，潮汐通過潮水的動力，以物理轉移的方式影響不同潮位的有機質積累。有研究表明，潮汐動力能夠轉移低潮灘植被的生物量可高達75%（Cranford et al.，1989），在潮汐的轉移作用下，低潮灘提供給土壤可利用的有機質相對高潮灘少，CO2通量相對較低。綜上，潮位梯度主要通過周期性的水位高低變化、土壤氧化電位等因子進而影響氣體通量的變化。潮水對植被溫室氣體通量的影響，本質上是由于潮汐改變了不同梯度下的環境因子，例如水位高度和土壤因子等，形成環境梯度差異，進而影響植被不同的溫室氣體通量大小（郭海強等，2010）。

4 結論

海岸帶生態恢復區不同林齡的紅樹群落均為CH4排放“源”，移植5年的紅樹林的CH4排放通量高于移植1年紅樹林。受不同林齡植被紅樹林光合作用影響，移植5年紅樹林為大氣CO2吸收匯，而移植1年紅樹林為大氣CO2排放源。

土壤屬性與潮汐淹水是影響紅樹林恢復區CH4和CO2產生排放的重要因子。受潮汐淹水的影響，紅樹林恢復區土壤屬性存在較為明顯的梯度變化。由靠近江水的灘涂到岸邊，土壤有機碳含量呈現升高的趨勢，土壤pH、土壤總鹽度和土壤SO42-含量呈現降低的趨勢。移植5年紅樹林高灘位CH4排放通量和CO2吸收能力顯著高于低灘位。