天津近岸海域大型底棲動物攝食功能群特征及其與環境因子的關系*

徐 飛 王軍強 蔡文倩① 魏靜梅 韓雪萌

(1. 西華師范大學環境科學與工程學院 南充 637002; 2. 中國環境科學研究院環境基準與風險評估國家重點實驗室北京 100012; 3. 中國科學院南海海洋研究所 廣州 510301)

大型底棲動物作為河口海灣生態系統中的重要生物組分, 盡管其群落結構及功能指標本身并無直接的生物學特征, 但時空序列上的高低變化卻能表征整個生態系統的物質循環和能量流動狀況, 反映其棲居地的環境狀況, 因此常被人們用以評估河口或近海的生態質量狀況(Borja et al, 2009; Van Hoey et al, 2013; Borja, 2014)。隨著沿岸經濟的快速發展, 受人為干擾的影響, 過去 60 年來, 以營養鹽為代表的大量陸源污染物輸入致使近岸海域生態系統受到嚴重威脅(Xin et al, 2019), 生態系統結構和功能變化顯著(Gao et al, 2014), 進而影響到棲居于此的大型底棲動物(陳琳琳等, 2016)。

作為渤海灣最大的沿岸城市, 天津市每年向海輸入大量的污染物(Duan et al, 2010)。根據《中國海洋生態環境狀況公報》, 2018 年天津市直排口排污量為1866 萬t, 其中COD 為615 t。據報道, 天津海域面積在2005—2015 年間減少約280 km2。高強度的圍填海活動使得該區域的水體交換能力顯著下降(靳玉丹等, 2017), 污染物擴散時間延長。多因素疊加致使渤海灣天津近岸海域污染物生態風險狀況處于中等以上水平(Chen et al, 2019; Tong et al, 2019), 富營養化嚴重(秦延文等, 2012; Peng, 2015; 李俊龍等, 2016;孫歡等, 2017), 棲居于此的大型底棲動物群落受到嚴重的干擾(張萍等, 2016; 胡桂坤等, 2019), 物種明顯小型化、低質化, 群落結構簡單(Zhou et al, 2012; 周然等, 2014; Cai et al, 2014)。尤其是在人為干擾嚴重的薊運河口、北塘排污口和南、北排水河口區等, 大型底棲動物群落結構更為脆弱(蔡文倩等, 2013)。

大型底棲動物群落功能特征可用來指示其棲居地的生態質量狀況, 研究方法分為單一指標法和綜合指標法。目前, 我國大型底棲動物綜合功能特征指標法主要應用在黃河口(Yang et al, 2017)和石島灣天鵝瀉湖(Hu et al, 2019), 單一的攝食功能群指標法則主要應用在渤海灣(Peng et al, 2013; 蔡文倩等, 2016a,b)、煙臺近岸海域(Han et al, 2016)和長江口(Lv et al,2018)。研究證實, 渤海灣大型底棲動物以小型的碎屑食者如多毛類為主, 群落攝食均勻度較低(Peng et al,2013; 蔡文倩等, 2016a, b)。

綜上所述, 有關天津近岸海域污染物時空分布趨勢及大型底棲動物群落結構特征方面的研究開展的較多, 但在攝食功能群方面則研究的較少, 研究所用數據也多是2015 年之前。因此, 本研究擬以2015年至 2016 年 3 個航次的數據為基礎, 分析天津近岸海域大型底棲動物攝食功能群組成現狀, 辨析影響其變化的主要環境因子, 判斷天津近岸海域大型底棲動物攝食功能群變化狀況, 為渤海大型底棲動物生態學研究提供基礎數據支撐。

1 材料與方法

1.1 樣品采集與數據獲取

為研究天津近岸海域大型底棲動物群落狀況,于 2015 年 9 月、2016 年 5 月和 2016 年 9 月進行了 3個航次的生物和環境樣品采集工作(圖 1)。采用0.05 m2的箱式采泥器采集大型底棲動物樣品, 每個站位設 3 個平行樣, 樣品沖洗后放入樣品瓶中并用75%酒精固定。同時, 每個站位現場采集500 mL 水,迅速裝入樣品瓶后加入 2—3 滴濃硫酸, 冷藏保存至實驗室測定營養鹽; 采集50 mL 水迅速裝入棕色玻璃瓶, 冷藏保存并帶到實驗室進行測定總有機碳; 采集1 L 水并現場過濾, 濾膜用錫箔紙包好冷藏至實驗室測定葉綠素a 含量。同步現場采集表層泥樣, 用錫箔紙包好后送至實驗室測定沉積物粒度, 粒度分級依據Buchanan(1984)中的方法。環境因子測定方法詳見國家環保總局(2002)推薦的方法。

圖1 天津近岸海域采樣站位示意圖Fig.1 Map of sampling site in the Tianjin coastal area

1.2 攝食功能群特征

將所有大型底棲動物劃分為肉食者(carnivore,CA)、碎屑食者(detritivore, DE)、植食者(herbivore, HE)、雜食者(omnivore, OM)、浮游生物食者(planktivore, PL)等5 個攝食功能群。各物種的攝食功能群分組參考蔡文倩等(蔡文倩等, 2016a, b)。參考以往的研究經驗,僅采用任一站位中豐度占該站點總豐度比例大于 5%的物種進入攝食功能群特征分析(Peng et al, 2013)。攝食功能群特征指標包括各攝食類群物種組成、豐度、生物量和攝食多樣性(H'FD)。其中, 攝食多樣性計算方法如下。

式中, pi為樣方中的第i 攝食群所占的比例。本研究中,n 值為 5。

1.3 數據統計分析

Spearman 相關分析用以檢驗各攝食功能群特征參數(物種數、豐度和生物量)與環境因子之間的相關性(雙尾檢驗); 采用主成分分析(principal component analysis, PCA)篩選主要的環境因子, 并依據其分析結果對所有站位進行分組, 據此采用MANOVA 法判斷環境因子時空差異是否顯著。上述分析在 SPSS 13.0 軟件包中進行。聚類法用以分析大型底棲動物攝食功能群結構。數據分析前, 原始豐度數據經四次方根轉換后, 構建Bray-Curtis 相似性矩陣。聚類分析在PRIMER 6.0 軟件包中進行。RDA 分析用以表征各攝食群分布和環境因子之間的關系, 分析在Canoco 5.0軟件包中進行。攝食多樣性指數圖和采樣站位示意圖由Surfer 8.0 軟件包進行繪制。

2 結果與分析

2.1 環境因子

各環境因子的取值范圍見表1。根據《海水水質標準》(GB 3097—1997), 23 個站位的活性磷酸鹽值均不超過0.015 mg/L, 滿足Ⅰ類水質標準, 占比38.33%;22 個站位的活性磷酸鹽值均位于 0.015—0.03 mg/L之間, 滿足Ⅱ類水質標準, 占比 36.67%; 6 個站位的活性磷酸鹽值位于0.03—0.045 mg/L 之間, 滿足Ⅳ類水質要求, 占比10%; 剩余9 個站位的活性磷酸鹽值大于0.045 mg/L, 滿足Ⅴ類水質標準, 占比15%。從空間分布的角度看, 整體上活性磷酸鹽濃度分布無明顯的規律, 但Ⅴ類水質標準的站位均位于東沽航道內, 其中最大值出現在2015 年9 月航次的9 號站,濃度超出Ⅱ類水質標準7 倍。總的來看, 其他9 個環境因子空間分布也無明顯的分布規律, 但與活性磷酸鹽一樣, 營養鹽、總無機碳和葉綠素a 的高值區均集中在東沽航道內的8—10 號站, 且航道內各站位底質以粉砂為主, 其次為黏土。

根據環境因子的 PCA 分析結果, 1—7 號站位為第Ⅰ組, 集中在研究區北部; 8—10 號為第Ⅱ組, 集中在研究區東沽航道內; 11—14 號為第Ⅲ組, 集中在東沽航道外的延伸線上; 15—20 號為第Ⅳ組, 集中在研究區南部。在進行MANOVA 分析時, 17 個環境因子為因變量, 3 個航次和4 個組為固定因子。結果表明, 3 個航次之間、4 站組之間的環境因子差異顯著(P＜0.05), 4 個組之間的環境差異也顯著(P＜0.05), 而不同航次不同組之間的兩兩比較結果也顯示差異顯著(P＜0.05)。

單個環境因子組間方差分析結果表明, 水體中的總磷和總有機碳與沉積物中的黏土、粉砂、極細砂、細沙、粗砂、極粗砂、中值粒徑和粒徑多樣性在4 個組間未表現出顯著性差異(P＞0.05), 其他的環境因子均表現出了顯著性差異(P＜0.05); 沉積物中的粉砂、中砂、粗砂、中值粒徑和粒徑多樣性在3 個航次未表現出顯著性差異(P＞0.05), 其他因子均表現出了顯著性差異(P＜0.05)。總體上看, 不同航次不同組之間, 水體中的磷酸鹽、銨鹽和葉綠素a 以及沉積物中的極粗砂和砂礫含量表現出了顯著性差異, 其他因子均未表現出顯著性差異。

表1 天津近岸海域環境因子取值范圍Tab.1 Value ranges of environmental factors in the Tianjin coastal area

2.2 攝食群特征

2.2.1 物種組成 3 個航次共獲得大型底棲動物110 種, 其中包括碎屑食者44 種, 肉食者34 種, 雜食者17 種以及浮游生物食者15 種。其中, 碎屑食者以多毛動物為優勢類群, 占比高達55%, 其次為甲殼動物, 占比達 20%; 肉食者以多毛動物為優勢類群, 占比達53%, 其余4 個類群占比差別不大; 雜食者以甲殼和多毛動物為主, 分別占比為41%和24%; 浮游生物食者以軟體動物占據優勢地位, 占比高達73%, 其次為甲殼動物, 占比為20%。由此可見, 研究區多毛動物分布于 4 個食性之中, 且均占有一定的比例, 可見該類群的攝食生態位最大, 軟體動物和甲殼動物次之, 棘皮動物最小(圖2)。

圖2 天津近岸海域3 個航次大型底棲動物攝食功能群組成Fig.2 Composition of macrozoobenthos functional feeding groups for the three voyages in the Tianjin coastal area

2015 年9 月航次, 除多毛類殘體無相應的攝食功能群外, 碎屑食者和肉食者占據優勢地位, 雜食者最少; 2016 年5 月和2016 年9 月航次的各類群分布比例與 2015 年 9 月航次的相同(表 2)。總的來說, 3 個航次的肉食者和碎屑食者整體占比基本一致, 均處于優勢地位, 而雜食者和浮游生物食者則占比較低。以優勢類群碎屑食者和肉食者為例, 2 個攝食群物種數均在近岸區較多, 如 1、4、6、12、13 及 18 站。其中, 碎屑食者整體上呈現北高南低的空間分布模式, 而肉食者則無明顯規律。

表2 天津近岸海域大型底棲動物攝食功能群物種組成(ind.)Tab.2 Species composition (ind.) of macrozoobenthos functional feeding groups in the Tianjin coastal area

2.2.2 豐度 3 個航次中, 碎屑食者的豐度均較高,浮游生物食者均最低。總體上, 2015 年9 月航次攝食功能群平均豐度最高, 2016 年 9 月最低(表 3)。從空間分布的角度看, 2015 年9 月航次, 整體上以海河口東沽航道為界, 各攝食群豐度分布基本呈現北高南低的模式。其中, OM 豐度空間分布呈從近岸至離岸海域逐漸增高的趨勢。2016 年5 月航次, 高密度的碎屑食者絲異蚓蟲使得東沽航道內的8 號和9 號站DE占據絕對優勢。其中, DE 和CA 豐度呈從近岸至離岸海域逐漸降低的趨勢。2016 年9 月航次, 4 個攝食功能群豐度空間分布基本呈從近岸至離岸海域逐漸升高的趨勢。總的來看, 3 個航次的OM 豐度空間分布呈從東沽航道向外逐漸增加的趨勢(圖3)。

表3 天津近岸海域大型底棲動物各攝食功能群豐度(ind./m2)Tab.3 Abundance (ind./m2) of macrozoobenthos feeding groups in the Tianjin coastal area

2.2.3 生物量 3 個航次中, 雜食者生物量占據顯著優勢, 且以2016 年9 月航次的最高; 肉食者無明顯變化; 碎屑食者生物量明顯較低, 且基本無變化; 浮游生物食者生物量占比僅次于雜食者, 2015 年9 月和2016 年5 月相差不大, 但 2016 年9 月航次下降較為明顯(表4)。從空間分布的角度看, 2015 年9 月航次,CA、DE 和OM 空間分布呈現由近岸至離岸逐漸升高的趨勢; 2016 年5 月航次, 除PL 外, 其他3 個功能群生物量分布模式與2015 年9 月的基本一致; 2016 年9月航次, 除OM 生物量空間分布呈從近岸至離岸逐漸升高的趨勢外, 其他3 個功能群的空間分布無明顯的規律(圖 4)。

2.2.4 多樣性 2015 年 9 月航次大型底棲動物各站位攝食多樣性平均值為1.37±0.74, 2016 年5 月航次的為 1.65±0.42, 2016 年 9 月航次的為 0.67±0.54。3個航次相比, 不論是總平均攝食多樣性指數值, 還是各站位攝食多樣性指數值, 基本以 2016 年 5 月航次的最高, 2016 年9 月航次的最低。3 個航次中, 攝食多樣性指數沿 9—12 號站逐漸升高, 而 12—14 站略有降低; 與同一航次其他站位相比, 8—14 號站的多樣性指數值均較低(圖5)。

圖3 天津近岸海域大型底棲動物各攝食功能群豐度空間分布圖Fig.3 Spatial distributions of macrozoobenthos feeding groups abundance in the Tianjin coastal area

表4 天津近岸海域大型底棲動物各攝食功能群生物量(g/m2)Tab.4 Biomass (g/m2) of macrozoobenthic feeding groups in the Tianjin coastal area

2.2.5 攝食群結構分析 SIMPEROF 分析表明,在 23.19%相似度下, 所有站位為 1 個聚類組(π=4.87,P＜0.01); 進一步以46.73%相似度為劃分依據(π=1.62,P＜0.01), 2016 年 9 月航次的 8 號(48)、9 號(49)和 10號站(50)為 1 個組, 剩余的 57 個站位為 1 個組; 以80.15%相似度為劃分依據(π=0.56, P＜0.01)的情況下,所有站位可劃分為10 個組。以42 號站(2016 年9 月航次的 2 號站)為邊界, 無證據表明可以劃分為其他任何有顯著差異的組(相似度為 88.17%, π=0.14,P＞0.05)。故而, 選取 80.15%的相似度為最終劃分依據, 將3 個航次60 個站位共劃分為10 個聚類組, 分別為第 1 組(44 號和 60 號站)、第 2 組(58 號)、第 3組(51 號)、第 4 組(9 號和 30 號)、第 5 組(17、23、29 號)、第 6 組(10 號站)、第 7 組(38 號站)、第 8 組(49、50 號站)、第 9 組(48 號站), 剩余的 47 個站為第10 組。由此可見, 第 6—9 聚類組均為 3 個航次的8—10 號站, 而 ANOSIM 分析結果表明 10 個聚類組之間差異顯著(R=0.727, P＜0.01), 也說明了3 個航次航道內的 8—10 號站的攝食功能群與其他站位的差異顯著。

2.3 各攝食群豐度與環境因子的關系

RDA 分析結果表明, 3 個航次中, 16 個環境因子與4 個攝食功能群前兩個排序軸的相關性分別為0.45 和0.29, 前兩個排序軸累計可解釋變異度為 87.47%, 分析結果可靠。由圖 6 可知, 總氮與浮游生物食者分布的相關性最高, 其次為總磷、中砂含量百分比與葉綠素 a; 總氮與肉食者分布的相關性最高, 其次為硝酸鹽和葉綠素 a; 極細砂含量與碎屑食者分布的相關性最高, 其次為硝酸鹽和葉綠素 a; 總有機碳與雜食者的相關性最高, 其次為砂礫含量百分比和銨鹽。

3 討論

3.1 大型底棲動物攝食功能群特征

圖4 天津近岸海域大型底棲動物各攝食功能群生物量空間分布圖Fig.4 Spatial biomass distributions of macrozoobenthos feeding groups in the Tianjin coastal area

圖5 天津近岸海域大型底棲動物各站位攝食多樣性指數值Fig.5 Index values of feeding diversity for all sampling sites in the Tianjin coastal area

圖6 3 個航次攝食群豐度與環境因子之間的關系Fig.6 Relation between abundance of feeding groups and environmental parameters

研究證實, 濁度高的海域不適合藻類生長(蔡文倩等, 2016b)。渤海灣較高的濁度限制了藻類的生長,從而使得棲息于此的大型底棲動物較少營植食生活方式, 而本研究中3 個航次均未采集到植食者, 也一定程度上驗證了先前的研究結果。如上文所示, 4 個攝食功能群中均有多毛類, 且在碎屑食者和肉食者中占據絕對優勢地位, 如 2016 年 5 月航次海河口東沽航道內8 號站的碎屑食者小頭蟲(Capitella capitata)密度高達1967 ind./m2, 2015 年9 月航次航道內9 號站的碎屑食者毛鰓蟲(Cirriformia filigera)密度高達600 ind./m2, 遠高于其他攝食群。此外, 浮游生物食者中軟體動物占據絕對優勢地位, 尤其是小型雙殼類如內肋蛤。這些均說明與以往的研究結果相比, 天津近岸海域大型底棲動物群落小型化、低質化的趨勢并未改善(蔡文倩等, 2012, 2013; Zhou et al, 2012; 張壯壯等, 2015), 且多毛類及小型雙殼類的豐度顯著增加(如 2015 年 9 月航次中, 兩者所占比例為 67.16%,2016 年 5 月航次為 66.23%)。

海河口接收大量的陸源污染物, 是渤海灣污染最嚴重的區域之一(Cai et al, 2014), 其污染效應對大型底棲動物群落的影響呈現沿河口向海逐漸減弱的空間分布趨勢(秦延文等, 2012; Cai et al, 2014; 孫歡等, 2017), 營碎屑生活的小型多毛類和雙殼類豐度和生物量會呈現沿河口向外海逐漸增加的空間分布趨勢(蔡文倩等, 2016a, b), 這與本研究中DE 攝食群豐度和生物量的空間分布模式一致。此外, 東沽航道頻繁的船舶活動帶來的生活污水以及海河口輸入的生活污水使得該區域及鄰近海域污染物濃度較高(孫歡等, 2017), 營養鹽豐富, 導致耐有機污染的絲異蚓蟲(Heteromastus filiformis)、小頭蟲、內肋蛤(Endopleura lubrica)等在該區域采樣站位占據絕對優勢地位, 由此導致這些站的大型底棲動物攝食功能群與其他站之間存在顯著差異, 如本研究聚類分析結果所示, 而這也與以往的群落結構研究結果一致(蔡文倩等,2012, 2013)。

3.2 攝食功能群組成與環境因子的關系

由上文可知, 渤海灣天津近岸海域每年接收其沿岸入海河流和排污口輸入的大量污染物(Duan et al,2010; Wang et al, 2019, 2020), 水體和沉積物中的營養鹽濃度居高不下(Peng, 2015; 宋兵魁等, 2019)。此外, 圍海造陸等活動導致近岸海域納潮能力降低(聶紅濤等, 2008), 水流速度變緩慢(靳玉丹等, 2017), 污染物大量堆積在近岸海域(Cai et al, 2014), 進而造成棲息于此的敏感型生物大量死亡(Peng et al, 2013),而一些厭氧型的耐污種則得到迅速增殖的機會。本研究中, 海河口東沽航道內的8—10 號站的營養鹽、葉綠素a 等環境因子含量基本高于其他站位, 而聚類分析也表明 3 個航次的大型底棲動物攝食功能群與其他站位也存在明顯差異。此外, 天津港及其南部的東沽航道內運行或停靠的船舶, 向上述區域排放上萬噸的氮氧化物(Chen et al, 2016; Wan et al, 2020)。頻繁的航運和污染物的大量排放使得該區域大型底棲動物群落以耐污型的碎屑食者和肉食者為主(Zheng et al, 2011), 而多為敏感種的雜食者棘刺錨參、小型蟹類等則較少。

盡管 DIN 作為渤海灣主要的污染物, 其春季和夏季的DIN 濃度自2000 年起就逐漸增加(Qiao et al,2017; Liu et al, 2019), 但這并未直接促進水體中葉綠素濃度的增加(Qiao et al, 2017)。研究證實, 不同的浮游植物需要的營養鹽也不同(Schlüter et al, 2000),而本研究中RDA 分析結果中各攝食群與營養鹽的顯著相關關系也在一定程度上驗證了此結論。研究證實,水動力條件、活性磷酸鹽和硅酸鹽是決定浮游植物分布的主要環境因子, 如 Peng 等(2012)研究發現渤海灣營養鹽濃度呈現北高南低的空間分布, 相應地, 浮游植物豐度呈現出相同的空間分布模式。作為營浮游生物食者的大型底棲動物來說, 豐富的食物來源一定程度上刺激了其豐度劇增而成為絕對優勢種(蔡文倩等, 2013, 2016b), 如蔡文倩等(2013)研究發現營浮游生物食性的凸殼肌蛤在渤海灣北部海域的豐度較高, 而本研究中凸殼肌蛤的豐度在北部海域也較高,驗證了此結論。事實上, MANOVA 分析結果也說明東沽航道內站位的環境與其他站位明顯不同, 這也與攝食功能群時空變化分析結果一致。由此可見, 營養鹽是驅動天津近岸海域大型底棲動物攝食功能群組成變化的主要環境因子。

3.3 大型底棲動物攝食功能群的變化

以往的研究證實, 渤海灣大型底棲動物攝食功能群物種數均以碎屑食者和肉食者占優, 而雜食者和浮游生物食者的最低(Peng et al, 2013; 蔡文倩等,2016b)。同時, 海河口內大型底棲動物攝食功能群結構組成與其他區域具有顯著的差異(蔡文倩等,2016a), 這與本研究海河口東沽航道大型底棲動物攝食群與其他區域差異顯著的結果一致。與2011 年5、9 月航次的研究結果相比, 最顯著的差異在于這兩個航次浮游生物食者的生物量和豐度占優。事實上, 2011 年2 個航次采集到大量的凸殼肌蛤和長偏頂蛤, 僅這二者的豐度和生物量整體占比均超過 50%,從而導致浮游生物食者的豐度和生物量最高。但是,本研究 2016 年 9 月航次未采集到上述 2 種雙殼類,2016 年5 月和2015 年9 月航次采集量也較少, 這主要可能與5 個航次的站位設置差異有關。如2011 年兩個航次凸殼肌蛤單站密度高達124050 ind./m2, 而其密度較高的站位并未在本研究3 個航次中設置(蔡文倩等, 2013)。

由上文可知, 2011 年2 個航次的絕對優勢種為小型雙殼類凸殼肌蛤, 而本研究的大型底棲動物攝食群組成均以碎屑和肉食者為主, 結合攝食多樣性指數分析結果, 一定程度上說明了渤海灣天津近岸海域大型底棲動物群落攝食功能群組成狀況仍未發生明顯變化。此外, 研究表明, 短時間(6 年)對生態系統的保護, 長江口潮間帶營浮游生物食性和植食者的大型底棲動物豐度顯著增加, 而長時間(18 年)的保護后, 大型底棲動物物種數、豐度和生物量均顯著增加(Lv et al, 2018)。然而, 由上文可知, 在渤海灣天津近岸海域, 2011 年和2015—2016 年的大型底棲動物攝食功能群結構較為相似, 這在一定程度上也反映了急需進一步加強天津近岸海域海洋生態保護修復工作, 提升該區域生態系統健康水平, 為京津冀一體化經濟發展打下堅實的基礎。

4 結論

(1) 天津近岸海域大型底棲動物攝食功能群以碎屑食者為主, 且碎屑食者結構指標呈現北高南低的空間分布模式;

(2) 聚類分析和多元方差分析結果表明, 海河口東沽航道內的攝食功能群結構組成與其他區域明顯不同;

(3) 營養鹽是驅動天津近岸海域大型底棲動物攝食功能群結構變化的環境因子;

(4) 與 2011 年相比, 天津近岸海域大型底棲動物群落攝食功能群組成狀況未發生明顯變化。